Development of nitric oxide synthase inhibitors for neurodegeneration and neuropathic pain

Chemical Society Reviews

Volumn 43, Issue 19, 2014, Pages 6814-6838

  Mukherjee, Paramita ^a   Cinelli, Maris A ^a   Kang, Soosung ^a   Silverman, Richard B ^a  

^a NORTHWESTERN UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CALMODULIN; ISOPROTEIN; NITRIC OXIDE SYNTHASE; PEPTIDE;

ANIMAL; ANTAGONISTS AND INHIBITORS; BINDING SITE; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; NEURALGIA; NEURODEGENERATIVE DISEASES; PATHOLOGY; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE;

ANIMALS; BINDING SITES; CALMODULIN; HUMANS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NEURALGIA; NEURODEGENERATIVE DISEASES; NITRIC OXIDE SYNTHASE; PEPTIDES; PROTEIN ISOFORMS; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY;

EID: 84901281159     PISSN: 03060012     EISSN: 14604744     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c3cs60467e     Document Type: Review

References (251)

1. J. Schlossman F. Hofmann Drug Discovery Today 2005 10 627 634
2. R. G. Knowles S. Moncada Biochem. J. 1994 298 249 258
3. J. E. Brenman D. S. Chao S. H. Gee A. W. McGee S. E. Craven D. R. Santillano Z. Wu F. Huang H. Xia M. F. Peters S. C. Froehner D. S. Bredt Cell 1996 84 757 767
4. J. R. Steinert T. Chernova I. D. Forsythe Neuroscientist 2010 16 345 452
5. S. Moncada J. P. Bolaños J. Neurochem. 2006 97 1676 1689
6. M. J. Berridge Neuron 1998 21 13 26
7. S. M. Cain T. P. Snutch BioFactors 2011 37 197 205
8. M. W. Cleeter J. M. Cooper V. M. Darley-Usmar S. Moncada A. H. Schapira FEBS Lett. 1994 345 50 54
9. T. Kawano V. Zoga M. Kimura M. Y. Liang H. E. Wu G. Gemes J. B. McCallum W.-M. Kwok Q. H. Hogan C. D. Sarantopoulos Mol. Pain 2009 5 12
10. Y. Kang Y. Dempo A. Ohashi M. Saito H. Toyoda H. Sato H. Koshino Y. Maeda T. Hirai J. Neurophysiol. 2007 97 3397 3410
11. L. Bartho R. Benko U. Holzer-Petsche P. Holzer S. Undi M. Wolf Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2008 12 21 31
12. G. P. Ahern S. F. Hsu M. B. Jackson J. Physiol. 1999 520.1 165 176
13. F. Taqatqeh E. Mergia A. Neitz U. T. Eysel D. Koesling T. Mittman J. Neurosci. 2009 29 9344 9350
14. S. Jacoby R. E. Sims N. A. Hartrell J. Physiol. 2001 535 825 839
15. N. Hardingham K. Fox J. Neurosci. 2006 26 7395 7404
16. T. Malinski F. Bailey Z. G. Zhang M. Chopp J. Cereb. Blood Flow Metab. 1993 13 355 358
17. J. Stadler T. R. Billiar R. D. Curran D. J. Stuehr J. B. Ochoa R. L. Simmons Am. J. Physiol. 1991 260 C910 C916
18. N. V. Blough O. C. Zafiriou Inorg. Chem. 1985 24 3502 3504
19. S. A. Lipton Y.-B. Choi Z.-H. Pan S. Lei H.-S. V. Chen N. Sucher J. Loscalzo D. J. Singel J. S. Stamler Nature 1993 364 626 632
20. J. S. Beckman T. W. Beckman J. Chen P. A. Marshall B. A. Freeman Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1990 87 1620 1624
21. H. Ischiropoulos L. C. Zhu J. Chen M. Tsai J. C. Martin C. D. Smith J. S. Beckman Arch. Biochem. Biophys. 1992 298 431 437
22. J. S. Stamler S. Lamas F. C. Fang Cell 2001 106 675 683
23. E. Clementi G. C. Brown M. Feelisch S. Moncada Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998 95 7631 7636
24. S. Canals M. J. Casarejos S. de Bernardo E. Rodríguez-Martín M. A. Mena J. Biol. Chem. 2003 278 21542 21549
25. E. Bossy-Wetzel M. V. Talantova W. Lee M. N. Schölzke A. Harrop E. Mathews T. Götz J. Han M. H. Ellisman G. A. Perkins S. A. Lipton Neuron 2004 41 351 365
26. Y. Zhang H. Wang J. Li D. A. Jimenez E. S. Levitan E. Aizenman P. A. Rosenberg J. Neurosci. 2004 24 616 627
27. J. Zhang V. L. Dawson T. M. Dawson S. H. Snyder Science 1994 263 687 689
28. M. A. Dorheim W. R. Tracey J. S. Pollock P. Grammas Biochem. Biophys. Res. Commun. 1994 205 659 665
29. R. Sultana H. F. Poon J. Cai W. M. Pierce M. Merchant J. B. Klein W. R. Markesbery D. A. Butterfield Neurobiol. Dis. 2006 22 76 87
30. T. E. Saez M. Pehar M. Vargas L. Barbeito R. B. Maccioni In Vivo 2004 18 275 280
31. B. I. Glasson J. E. Duda I. V. Murray Q. Chen J. M. Souza H. I. Hurtig H. Ischiropoulos J. Q. Trojanowski V. M. Lee Science 2000 290 985 989
32. R. Hodara E. H. Norris B. I. Glasson A. J. Mishezen-Eberz D. R. Lynch V. M. Lee H. Ischiropoulos J. Biol. Chem. 2004 279 47746 47753
33. K. K. Chung B. Thomas X. Li O. Pletnikova J. C. Troncoso L. Marsh V. L. Dawson T. M. Dawson Science 2004 304 1328 1331
34. D. A. Drechsel A. G. Estévez L. Barbeito J. S. Beckman Neurotoxic. Res. 2012 22 251 264
35. P. J. Norris H. J. Waldvogel R. L. M. Faull D. R. Love P. C. Emson Neuroscience 1996 72 1037 1047
36. V. L. Dawson T. M. Dawson G. R. Uhl S. H. Snyder Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1993 90 3256 3259
37. R. Ramachandran K. B. Ploug A. Hay-Schmidt J. Oleson J. Janson-Oleson S. Gupta Neurosci. Lett. 2010 484 192 196
38. D. Levy D. W. Zochodne Pain Practice 2004 4 11 18
39. Z. Huang P. L. Huang N. Panahian T. Dalkara M. C. Fishman M. A. Moskowitz Science 1994 265 1883 1885
40. N. Panahian T. Yoshida P. L. Huang E. T. Hedley-Whyte T. Dalkara M. C. Fishman M. A. Moskowitz Neuroscience 1996 72 343 354
41. Y. Guan M. Yaster S. N. Raja Y.-X. Tao Mol. Pain 2007 3 29 39
42. P. Hantraye E. Brouillet R. Ferrante S. Palfi R. Dolan R. T. Matthews M. F. Beal Nat. Med. 1996 2 1017 1021
43. H. Yokoyama R. Yano E. Aoki H. Kato T. Araki Metab. Brain Dis. 2008 23 335 349
44. K. Ikeda Y. Iwasaki M. Kinoshita J. Neurol. Sci. 1998 160 9 15
45. W. K. Alderton C. E. Cooper R. G. Knowles Biochem. J. 2001 357 593 615
46. C. S. Raman H. Li P. Martásek V. Král B. S. Masters T. L. Poulos Cell 1998 95 939 950
47. H. Li C. S. Raman C. B. Glaser E. Blasko T. A. Young J. F. Parkinson M. Whitlow T. L. Poulos J. Biol. Chem. 1999 274 21276 21284
48. P. Klatt K. Schmidt D. Lehner O. Glatter H. P. Bächinger B. Mayer EMBO J. 1995 14 3687 3695
49. S. Adak M. Sharma A. L. Meade D. J. Stuehr Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002 99 13516 13521
50. D. S. Bredt P. M. Hwang C. E. Glatt C. Lowenstein R. R. Reed S. H. Snyder Nature 1991 351 714 718
51. E. D. Garcin C. M. Bruns S. J. Lloyd D. J. Hosfield M. Tiso R. Gachhui D. J. Stuehr J. A. Tainer E. D. Getzoff J. Biol. Chem. 2004 279 37918 37927
52. M. Wang D. L. Roberts R. Paschke T. M. Shea B. S. S. Masters J. J. P. Kim Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997 94 8411 8416
53. H. M. Abu-Soud D. J. Stuehr Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1993 90 10769 10772
54. M. A. Noble A. W. Munro S. L. Rivers L. Robledo S. N. Daff L. J. Yellowlees T. Shimizu I. Sagami J. G. Guillemette S. K. Chapman Biochemistry 1999 38 16413 16418
55. A. Presta A. M. Weber-Main M. T. Stankovich D. J. Stuehr J. Am. Chem. Soc. 1998 120 9460 9465
56. R. A. Serafim M. C. Primi G. H. Trossini E. I. Ferreira Curr. Med. Chem. 2012 19 386 405
57. T. Iyanagi Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005 338 520 528
58. R. J. Jones S. M. E. Smith Y. T. Gao B. S. DeMay K. J. Mann K. M. Salerno J. C. Salerno J. Biol. Chem. 2004 279 36876 36883
59. T. Iyanagi C. Xia J. J. P. Kim Arch. Biochem. Biophys. 2012 528 72 89
60. B. C. Smith E. S. Underbakke D. W. Kulp W. R. Schief M. A. Marletta Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 108 E3577 E3586
61. I. G. Denisov T. M. Makris S. G. Sligar I. Schlichting Chem. Rev. 2005 105 2253 2277
62. J. T. Groves C. C.-Y. Wang Curr. Opin. Chem. Biol. 2000 4 687 695
63. Y. Zhu R. B. Silverman Biochemistry 2008 47 2231 2243
64. S. Daff Nitric oxide 2010 23 1 11
65. J. Vásquez-Vivar N. Hogg P. Martásek H. Karoui K. A. Pritchard B. Kalyanaraman J. Biol. Chem. 1999 274 26736 26742
66. J. Wang D. J. Stuehr D. L. Rousseau Biochemistry 1995 34 7080 7087
67. J. J. Woodward Y. Nejatyjahromy R. D. Britt M. A. Marletta J. Am. Chem. Soc. 2010 132 5105 5113
68. B. R. Crane A. S. Arvai R. Gachhui C. Wu D. K. Ghosh E. D. Getzoff D. J. Stuehr J. A. Tainer Science 1997 278 425 431
69. T. O. Fischmann A. Hruza X. D. Niu J. D. Fossetta C. A. Lunn E. Dolphin A. J. Prongay P. Reichert D. J. Lundell S. K. Narula P. C. Weber Nat. Struct. Biol. 1999 6 233 242
70. H. Li H. Shimizu M. Flinspach J. Jamal W. Yang M. Xian T. Cai E. Z. Wen Q. Jia P. G. Wang T. L. Poulos Biochemistry 2002 41 13868 13875
71. H. Ji B. Z. Stanton J. Igarashi H. Li P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Am. Chem. Soc. 2008 130 3900 3914
72. H. Ji H. Li M. Flinspach T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2003 46 5700 5711
73. M. A. Marletta J. Med. Chem. 1994 37 1899 1907
74. E. S. Furfine M. F. Harmon J. E. Paith E. P. Garvey Biochemistry 1993 32 8512 8517
75. M. Bansinath B. Arbabha H. Turndorf U. C. Garg Neurochem. Res. 1993 18 1063 1066
76. Y. Kobayashi K. Ikeda K. Shinozuka Y. Nara Y. Yamori K. Hattori Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 1991 18 397 399
77. I. Yokoi Y. Namba H. Kabuto K. Inada M. Iida A. Mori N. Ogawa Neurochem. Res. 1996 21 1187 1192
78. J. B. Hibbs Z. Vavrin R. R. J. Taintor J. Immunol. 1987 138 550 565
79. T. S. Maurer Y. Mishra H. L. Fung Biopharm. Drug Dispos. 1999 20 397 400
80. S. I. Ueno A. Sano K. Kotani K. Kondoh Y. Kakimoto J. Neurochem. 1992 59 2012 2016
81. L. H. Lassen M. Ashina I. Christiansen V. Ulrich R. Grover J. Donaldson J. Oleson Cephalgia 1998 18 27 32
82. A. López J. A. Lorente J. Steingrub J. Bakker A. McLuckie S. Willatts M. Brockway A. Anzueto H. Holzapfel D. Breen M. S. Silverman J. Takala J. Donaldson C. Arneson G. Grove S. Grossman R. Grover Crit. Care Med. 2004 32 21 30
83. A. D. Baron J. S. Zhu S. Marshall O. Irsula G. Brechtel C. Keech Am. J. Physiol. 1995 269 709 715
84. J. Víteček A. Lojek G. Valacchi L. Kubala Mediat. Inflamm. 2012 2012 1 22
85. H. Q. Zhang W. Fast M. A. Marletta P. Martásek R. B. Silverman J. Med. Chem. 1997 40 3869 3870
86. H. Q. Zhang R. P. Dixon M. A. Marletta D. Nikolic R. Van Breemen R. B. Silverman J. Am. Chem. Soc. 1997 119 10888 10902
87. K. Narayanan O. W. Griffith J. Med. Chem. 1994 37 885 887
88. R. Ijuin N. Umezawa S. Nagai T. Higuchi Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005 15 2881 2885
89. J. M. Park T. Higuchi K. Kikuchi Y. Urano H. Hori T. Nishino J. Aoki K. Inoue T. Nagano Br. J. Pharmacol. 2001 132 1876 1882
90. K. Schmidt P. Klatt B. Mayer Mol. Pharmacol. 1993 44 615 621
91. C. Thiemermann M. Mustafa P. A. Mester J. A. Mitchell M. Hecker J. R. Vane Br. J. Pharmacol. 1991 104 31 38
92. R. B. Silverman H. Huang M. Marletta P. Martásek J. Med. Chem. 1997 40 2813 2817
93. H. Huang P. Martásek L. J. Roman B. S. S. Masters R. B. Silverman J. Med. Chem. 1999 42 3147 3153
94. J.-M. Hah L. J. Roman P. Martásek R. B. Silverman J. Med. Chem. 2001 44 2667 2670
95. J. A. Gómez-Vidal P. Martásek L. J. Roman R. B. Silverman J. Med. Chem. 2004 47 703 710
96. J. Seo P. Martásek L. J. Roman R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2007 15 1928 1938
97. J.-M. Hah P. Martásek L. J. Roman R. B. Silverman J. Med. Chem. 2003 46 1661 1669
98. E. P. Erdal P. Martásek L. J. Roman R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2007 15 6096 6108
99. B. N. A. Mbadugha H. Seo H. Ji P. Martásek L. J. Roman T. M. Shea H. Li T. L. Poulos R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2006 14 3681 3690
100. M. L. Flinspach H. Li J. Jamal W. Yang H. Huang J.-M. Hah J. A. Gómez-Vidal E. A. Litzinger R. B. Silverman T. L. Poulos Nat. Struct. Mol. Biol. 2004 11 54 59
101. M. Derrick J. He E. Brady S. Tan J. Neurosci. 2001 21 RC138
102. S. Tan F. Zhou V. G. Nielsen Z. Wang C. L. Gladson D. A. Parks J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1999 58 972 981
103. R. B. Silverman Acc. Chem. Res. 2009 42 439 451
104. E. D. Garcin A. S. Arvai R. J. Rosenfeld M. D. Kroeger B. R. Crane G. Andersson G. Andrews P. J. Hamley P. R. Mallinder D. J. Nicholls S. A. St-Gallay A. C. Tinker N. P. Gensmantel A. Mete D. R. Cheshire S. Connolly D. J. Stuehr A. Aberg A. V. Wallace J. A. Tainer E. D. Getzoff Nat. Chem. Biol. 2008 4 700 707
105. W. K. Hagmann C. G. Caldwell P. Chen P. L. Durette C. K. Esser T. J. Lanza I. E. Kopka R. Guthikonda S. K. Shah M. MacCoss R. M. Chabin D. Fletcher S. K. Grant B. G. Green J. L. Humes T. M. Kelly S. Luell R. Meurer V. Moore S. G. Pacholok T. Pavia H. R. Wolliams K. K. Wong Bioorg. Med. Chem. Lett. 2000 10 1975 1978
106. A. C. Tinker H. G. Beaton N. Boughton-Smith T. R. Cook S. L. Cooper L. Fraser-Rae K. Hallam P. Hamley T. McInally D. J. Nicholls A. D. Pimm A. V. Wallace J. Med. Chem. 2003 46 913 916
107. GRID, version 20, Molecular Discovery, Ltd., 4 Chandos Street, London, U.K., 2002
108. H. Ji H. Li P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2009 52 779 797
109. H. Ji S. L. Delker H. Li P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2010 53 7804 7824
110. F. Xue H. Li J. Fang L. J. Roman P. Mártasek T. L. Poulos R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010 20 6258 6261
111. S. L. Delker H. Ji H. Li J. Jamal J. Fang F. Xue R. B. Silverman T. L. Poulos J. Am. Chem. Soc. 2010 132 5437 5442
112. H. Ji S. Tan J. Igarashi H. Li M. Derrick P. Martásek L. J. Roman J. Vásquez-Vivar T. L. Poulos R. B. Silverman Ann. Neurol. 2009 65 209 217
113. D. J. Begley Pharmacol. Ther. 2004 104 29 45
114. D. F. Veber S. R. Johnson H. Y. Cheng B. R. Smith H. W. Ward K. D. Kopple J. Med. Chem. 2002 45 2615 2623
115. F. Xue J. Fang W. W. Lewis P. Martásek L. J. Roman R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010 20 554 557
116. F. Xue H. Li S. L. Delker J. Fang P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Am. Chem. Soc. 2010 132 14229 14238
117. K. J. Labby F. Xue J. M. Kraus II H. Ji J. Mataka H. Li P. Mártasek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2012 20 2435 2443
118. F. Xue J. Huang H. Ji J. Fang H. Li P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2010 18 6526 6537
119. H. Li F. Xue J. M. Kraus II H. Ji K. J. Labby J. Mataka S. L. Delker P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2013 21 1333 1343
120. R. B. Silverman G. R. Lawton H. R. Ranaivo L. K. Chico J. Seo D. M. Watterson Bioorg. Med. Chem. 2009 17 7593 7605
121. G. R. Lawton H. Ji P. Martásek L. J. Roman R. B. Silverman Beilstein J. Org. Chem. 2009 5 28
122. G. R. Lawton H. R. Ranaivo L. K. Chico H. Ji F. Xue P. Martásek L. J. Roman D. M. Watterson R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2009 17 2371 2380
123. F. Xue J. M. Kraus II K. J. Labby H. Ji J. Mataka G. Xia H. Li S. L. Delker L. J. Roman P. Martásek T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2011 54 6399 6403
124. H. Huang H. Ji H. Li Q. Jing K. J. Labby P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Am. Chem. Soc. 2012 134 11559 11572
125. F. Xue J. Fang S. L. Delker H. Li P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2011 54 2039 2048
126. S. L. Delker F. Xue H. Li J. Jamal R. B. Silverman T. L. Poulos Biochemistry 2010 49 10803 10810
127. H. Huang H. Li P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2013 56 3024 3032
128. Q. Jing H. Li J. Fang L. J. Roman P. Martásek T. L. Poulos R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2013 21 5323 5331
129. Q. Jing H. Li G. Chreifi L. J. Roman P. Martásek T. L. Poulos R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. Lett. 2013 23 5674 5679
130. Q. Jing H. Li L. J. Roman P. Martásek T. L. Poulos R. B. Silverman ACS Med. Chem. Lett. 2014 5 56 60
131. J. A. Lowe III W. Qian R. A. Volkmann S. Heck J. Nowakowski R. Nelson C. Nolan D. Liston K. Ward S. Zorn C. Johnson M. Vanase W. S. Faraci K. A. Verdries J. Baxter S. Doran M. Sanders M. Ashton P. Whittle M. Stefaniak Bioorg. Med. Chem. Lett. 1999 9 2569 2572
132. J. A. Lowe III W. Qian S. E. Drozda R. A. Volkmann D. Nason R. B. Nelson C. Nolan D. Liston K. Ward S. Faraci K. Verdries P. Seymour M. Majchrzak A. Villalobos W. F. White J. Med. Chem. 2004 47 1575 1586
133. D. M. Nason S. D. Heck M. S. Bodenstein J. A. Lowe III R. B. Nelson D. R. Liston C. E. Nolan L. F. Lanyon K. M. Ward R. A. Volkmann Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004 14 4511 4514
134. R. Ijuin N. Umezawa T. Higuchi Bioorg. Med. Chem. 2006 14 3563 3570
135. D. Cheshire, S. Connolly, T. Luker and J. Stonehouse, WO2004087666, 2004
136. S. Connolly A. Aberg A. Arvai H. G. Beaton D. R. Cheshire A. R. Cook S. Cooper D. Cox P. Hamley P. Mallinder I. Millichip D. J. Nicholls R. J. Rosenfeld S. A. St-Gallay J. Tainer A. C. Tinker A. V. Wallace J. Med. Chem. 2004 47 3320 3323
137. D. W. Reif D. J. McCarthy E. Cregan J. E. Macdonald Free Radicals Biol. Med. 2000 28 1470 1477
138. Z. G. Zhang D. Reif J. Macdonald W. X. Tang D. K. Kamp R. J. Gentile W. C. Shakespeare R. J. Murray M. Chopp J. Cereb. Blood Flow Metab. 1996 16 599 604
139. E. E. Tseng M. V. Brock M. S. Lange J. L. Troncoso C. J. Lowenstein M. E. Blue M. V. Johnston W. A. Baumgartner Ann. Thorac. Surg. 1999 67 65 71
140. R. Fedorov R. Vasan D. K. Ghosh I. Schlichting Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 5892 5897
141. G. Liang K. Neuenschwander X. Chen L. Wei R. Munson G. Francisco A. Scotese G. Shutske M. Black S. Sarhan J. Jiang I. Morize R. J. Vaz MedChemComm 2011 2 201 205
142. J. Ramnauth J. Speed S. P. Maddaford P. Dove S. C. Annedi P. Renton S. Rakhit J. Andrews S. Silverman G. Mladenova S. Zinghini S. Nair C. Catalano D. K. H. Lee M. De Felice F. Porreca J. Med. Chem. 2011 54 5562 5575
143. J. Ramnauth P. Renton P. Dove S. C. Annedi J. Speed S. Silverman G. Mladenova S. P. Maddaford S. Zinghini S. Rakhit J. Andrews D. K. H. Lee D. Zhang F. Porreca J. Med. Chem. 2012 55 2882 2893
144. J. Patman N. Bhardwaj J. Ramnauth S. C. Annedi P. Renton S. P. Maddaford S. Rakhit J. S. Andrews Bioorg. Med. Chem. Lett. 2007 17 2540 2544
145. S. C. Annedi J. Ramnauth M. Cossette S. P. Maddaford P. Dove S. Rakhit J. S. Andrews F. Porreca Bioorg. Med. Chem. Lett. 2012 22 2510 2513
146. S. C. Annedi S. P. Maddaford J. Ramnauth P. Renton J. Speed S. Rakhit J. S. Andrews F. Porreca Bioorg. Med. Chem. Lett. 2012 22 1980 1984
147. S. C. Annedi S. P. Maddaford G. Mladenova J. Ramnauth S. Rakhit J. S. Andrews D. H. K. Lee D. Zhang F. Porreca D. Bunton L. Christie J. Med. Chem. 2011 54 7408 7416
148. S. Maddaford P. Renton J. Speed S. C. Annedi J. Ramnauth S. Rakhit J. Andrews G. Mladenova L. Majuta F. Porreca Bioorg. Med. Chem. Lett. 2011 21 5234 5238
149. P. Renton J. Speed S. Maddaford S. C. Annedi J. Ramnauth S. Rakhit J. Andrews Bioorg. Med. Chem. Lett. 2011 21 5301 5304
150. S. C. Annedi S. P. Maddaford J. Ramnauth P. Renton T. Rybak S. Silverman S. Rakhit G. Mladenova P. Dove J. S. Andrews D. Zhang F. Porreca Eur. J. Med. Chem. 2012 55 94 107
151. S. C. Annedi J. Ramnauth S. P. Maddaford P. Renton S. Rakhit G. Mladenova P. Dove S. Silverman J. S. Andrews M. De Felice F. Porreca J. Med. Chem. 2012 55 943 955
152. S. H. Kim J. M. Chung Pain 1992 50 355 363
153. H. Huang H. Li S. Yang G. Chreifi P. Martásek L. J. Roman F. L. Meyskens T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2014 10.1021/jm401252e
154. E. P. Garvey J. A. Oplinger E. S. Furfine R. J. Kiff F. Laszlo B. J. R. Whittle R. G. Knowles J. Biol. Chem. 1997 272 4959 4963
155. J. L. Collins B. G. Shearer J. A. Oplinger S. Lee E. P. Garvey M. Salter C. Duffy T. C. Burnette E. S. Furfine J. Med. Chem. 1998 41 2858 2871
156. B. G. Shearer S. Lee J. A. Oplinger L. W. Frick E. P. Garvey E. S. Furfine J. Med. Chem. 1997 40 1901 1905
157. H. Beaton N. Boughton-Smith P. Hamley A. Ghelani D. J. Nicholls A. C. Tinker A. V. Wallace Bioorg. Med. Chem. Lett. 2001 11 1027 1030
158. S. Jaroch P. Hölscher H. Rehwinkel D. Sülzle G. Burton M. Hillmann F. M. McDonald Bioorg. Med. Chem. Lett. 2002 12 2561 2564
159. S. Jaroch H. Rehwinkel P. Hölscher D. Sülzle G. Burton M. Hillmann F. M. McDonald H. Miklautz Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004 14 743 746
160. S. Jaroch P. Hölscher H. Rehwinkel D. Sülzle G. Burton M. Hillmann F. M. McDonald Bioorg. Med. Chem. Lett. 2003 13 1981 1984
161. M. A. Cinelli H. Li G. Chreifi P. Martásek L. J. Roman T. L. Poulos R. B. Silverman J. Med. Chem. 2014 10.1021/jm401838x
162. C. Lohmann S. Hüwel H.-J. Galla J. Drug Targeting 2002 10 263 276
163. B. H. Stewart O. H. Chan R. H. Lu E. L. Reyner H. L. Schmid H. W. Hamilton B. A. Steinbaugh M. D. Taylor Pharm. Res. 1995 12 693 699
164. D. J. Wolff G. A. Datto R. A. Samatovicz R. A. Tempsick J. Biol. Chem. 1993 268 9425 9429
165. T. D. Rogerson C. F. Wilkinson K. Hetarski Biochem. Pharmacol. 1977 26 1039 1042
166. Y. Lee P. Martásek L. J. Roman B. S. S. Masters R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 1999 7 1941 1951
167. S. Ulhaq E. C. Chinje M. A. Naylor M. Jaffar I. J. Stratford M. D. Threadgill Bioorg. Med. Chem. 1998 6 2139 2149
168. E. A. Litzinger P. Martásek L. J. Roman R. B. Silverman Bioorg. Med. Chem. 2006 14 3185 3198
169. J. D. Martell H. Li T. Doukov P. Martásek L. J. Roman M. Soltis T. L. Poulos R. B. Silverman J. Am. Chem. Soc. 2010 132 798 806
170. D. J. Stuehr Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1997 37 339 359
171. P. Klatt M. Schmid E. Leopold K. Schmidt E. R. Werner B. Mayer J. Biol. Chem. 1994 269 13861 13866
172. B. Mayer E. R. Werner Naunyn-Schmiedeberg's Arch. Pharmacol. 1995 351 453 463
173. J. M. Griscavage J. M. Fukuto Y. Komori L. J. Ignarro J. Biol. Chem. 1994 269 21644 21649
174. P. K. Moore R. C. Babbedge P. Wallace Z. A. Gaffen S. L. Hart Br. J. Pharmacol. 1993 108 296 297
175. P. K. Moore P. Wallace Z. Gaffen S. L. Hart R. C. Babbedge Br. J. Pharmacol. 1993 110 219 224
176. P. A. Bland-Ward P. K. Moore Life Sci. 1995 57 131 135
177. R. C. Babbedge P. A. Bland-Ward S. L. Hart P. K. Moore Br. J. Pharmacol. 1993 110 225 228
178. B. Mayer P. Klatt E. R. Werner K. Schmidt Neuropharmacology 1994 33 1253 1259
179. P. Schumann V. Collot Y. Hommet W. Gsell F. Dauphin J. Sopkova E. T. MacKenzie D. Duval M. Boulouard S. Rault Bioorg. Med. Chem. Lett. 2001 11 1153 1156
180. R. L. C. Handy P. K. Moore Life Sci. 1997 60 389 394
181. V. Sorrenti C. Di Giacomo L. Salerno M. A. Siracusa F. Guerrera A. Vanella Nitric Oxide 2001 5 32 38
182. V. Sorrenti L. Salerno C. Di Giacomo R. Acquaviva M. A. Siracusa A. Vanella Nitric Oxide 2006 14 45 50
183. M. B. Sassaman J. Giovanelli V. K. Sood W. C. Eckelman Bioorg. Med. Chem. 1998 6 1759 1766
184. A. Palumbo G. Astarita M. D'Ischia Biochem. J. 2001 356 105 110
185. A. Palumbo A. Napolitano M. D'Ischia Bioorg. Med. Chem. Lett. 2002 12 13 16
186. E. R. Werner E. Pitters K. Schmidt H. Wachter G. Werner-Felmayer B. Mayer Biochem. J. 1996 320 193 196
187. L. G. Fröhlich P. Kotsonis H. Traub S. Taghavi-Moghadam N. Al-Masoudi H. Hofmann H. Strobel H. Matter W. Pfleiderer H. H. H. W. Schmidt J. Med. Chem. 1999 42 4108 4121
188. H. Matter P. Kotsonis O. Klingler H. Strobel L. G. Fröhlich A. Frey W. Pfleiderer H. H. H. W. Schmidt J. Med. Chem. 2002 45 2923 2941
189. H. Matter H. S. A. Kumar R. Fedorov A. Frey P. Kotsonis E. Hartmann L. G. Fröhlich A. Reif W. Pfleiderer P. Scheurer D. K. Ghosh I. Schlichting H. H. H. W. Schmidt J. Med. Chem. 2005 48 4783 4792
190. A. Palumbo M. d'Ischia F. A. Cioffi FEBS Lett. 2000 485 109 112
191. C. Di Giacomo V. Sorrenti L. Salerno V. Cardile F. Guerrera M. A. Siracusa M. Avitabile A. Vanella Exp. Biol. Med. 2003 228 486 490
192. L. H. A. Prins J. P. Petzer S. F. Malan Bioorg. Med. Chem. 2009 17 7523 7530
193. D. J. Wolff G. A. Datto R. A. Samatovicz J. Biol. Chem. 1993 268 9430 9436
194. D. J. Wolff B. J. Gribin Arch. Biochem. Biophys. 1994 311 293 299
195. R. J. Reiter D. Melchiorri E. Sewerynek B. Poeggeler L. Barlow-Walden J. Chuang G. G. Ortiz D. A. Acuña-Castroviejo J. Pineal. Res. 1995 18 1 11
196. D. Pozo R. J. Reiter J. R. Calvo J. M. Guerrero Life Sci. 1994 55 455 460
197. J. León F. Vives E. Crespo E. Camacho A. Espinosa M. A. Gallo G. Escames D. Acuña-Castroviejo J. Neuroendocrinol. 1998 10 297 302
198. J. León F. Vives I. Gómez E. Camacho M. A. Gallo A. Espinosa G. Escames D. Acuña-Castroviejo Brain Res. Bull. 1998 45 525 530
199. J. León M. Macías G. Escames E. Camacho H. Khaldy M. Martín A. Espinosa M. A. Gallo D. Acuña-Castroviejo Mol. Pharmacol. 2000 58 967 975
200. E. Camacho J. León A. Carrión A. Entrena G. Escames H. Khaldy D. Acuña-Castroviejo M. A. Gallo A. Espinosa J. Med. Chem. 2002 45 263 274
201. M. E. Camacho J. León A. Entrena G. Velasco M. D. Carrión G. Escames A. Vivó D. Acuña-Castroviejo M. A. Gallo A. Espinosa J. Med. Chem. 2004 47 5641 5650
202. S. Kuroda A. Nakai T. Kristían B. K. Siesjö Stroke 1997 28 2539 2544
203. T. Sato Y. Morishima M. Sugimura T. Uchida Y. Shirasaki Eur. J. Pharmacol. 1999 370 117 123
204. K. Takagi T. Sato Y. Shirasaki K. Narita A. Tamura K. Sano Neurol. Res. 2001 23 662 668
205. M. Sugimura T. Sato W. Nakayama Y. Morishima K. Fukunaga M. Omitsu E. Miyamoto Y. Shirasaki Eur. J. Pharmacol. 1997 336 99 106
206. K. Fukunaga M. Ohmitsu E. Miyamoto T. Sato M. Sugimura T. Uchida Y. Shirasaki Biochem. Pharmacol. 2000 60 693 699
207. A. Hashiguchi S. Yano M. Morioka J. Hamada Y. Shirasaki M. Kochi K. Fukunaga J. Pharmacol. Sci. 2004 96 65 72
208. T. Sato Y. Morishima Y. Shirasaki J. Pharmacol. Exp. Ther. 2003 304 1042 1047
209. P. L. Feldman O. W. Griffith H. Hong D. J. Stuehr J. Med. Chem. 1993 36 491 496
210. R. G. Kilbourn A. Jubran S. S. Gross O. W. Griffith R. Levi J. Adams R. F. Lodato Biochem. Biophys. Res. Commun. 1990 172 1132 1138
211. R. G. Kilbourn C. Szabó D. L. Traber Shock 1997 7 235 246
212. D. J. Wolff A. Lubeskie Arch. Biochem. Biophys. 1995 316 290 301
213. R. Bryk A. Lubeskie D. J. Wolff Arch. Biochem. Biophys. 1999 369 243 251
214. J. L. Vuletich E. R. Lowe S. Jianmongkol Y. Kamada U. M. Kent A. T. Bender D. R. Demady P. F. Hollenberg Y. Osawa Mol. Pharmacol. 2002 62 110 118
215. S. Jianmongkol J. L. Vuletich A. T. Bender D. R. Demady Y. Osawa J. Biol. Chem. 2000 275 13370 13376
216. A. J. Lee K. R. Noon S. Jianmongkol M. Lau G. J. Jenkins Y. Osawa Chem. Res. Toxicol. 2005 18 1927 1933
217. D. J. Wolff D. S. Gauld M. J. Neulander G. Southan J. Pharmacol. Exp. Ther. 1997 283 265 273
218. B. R. Babu O. W. Griffith J. Biol. Chem. 1998 273 8882 8889
219. D. J. Wolff N. Marks Arch. Biochem. Biophys. 2002 407 83 94
220. D. J. Wolff K. Mialkowski C. F. Richardson S. R. Wilson Biochemistry 2001 40 37 45
221. D. Levy D. W. Zochodne Eur. J. Neurosci. 1998 10 1846 1855
222. D. D. Davey M. Adler D. Arnaiz K. Eagen S. Erickson W. Guilford M. Kenrick M. M. Morrissey M. Ohlmeyer G. Pan V. M. Paradkar J. Parkinson M. Polokoff K. Saionz C. Santos B. Subramanyam R. Vergona R. G. Wei M. Whitlow B. Ye Z. S. Zhao J. J. Devlin G. Phillips J. Med. Chem. 2007 50 1146 1157
223. C. Bonnefous J. E. Payne J. Roppe H. Zhuang X. Chen K. T. Symons P. M. Nguyen M. Sablad N. Rozenkrants Y. Zhang L. Wang D. Severance J. P. Walsh N. Yazdani A. K. Shiau S. A. Noble P. Rix T. S. Rao C. A. Hassig N. D. Smith J. Med. Chem. 2009 52 3047 3062
224. H.-J. Habisch A. C. F. Gorren H. Liang R. C. Venema J. F. Parkinson K. Schmidt B. Mayer Mol. Pharmacol. 2003 63 682 689
225. K. McMillan M. Adler D. S. Auld J. J. Baldwin E. Blasko L. J. Browne D. Chelsky D. Davey R. E. Dolle K. A. Eagen S. Erickson R. I. Feldman C. B. Glaser C. Mallari M. M. Morrissey M. H. J. Ohlmeyer G. Pan J. F. Parkinson G. B. Phillips M. A. Polokoff N. H. Sigal R. Vergona M. Whitlow T. A. Young J. J. Devlin Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000 97 1506 1511
226. J. E. Payne C. Bonnefous K. T. Symons P. M. Nguyen M. Sablad N. Rozenkrants Y. Zhang L. Wang N. Yazdani A. K. Shiau S. A. Noble P. Rix T. S. Rao C. A. Hassig N. D. Smith J. Med. Chem. 2010 53 7739 7755
227. K. T. Symons P. M. Nguyen M. E. Massari J. V. Anzola L. M. Staszewski L. Wang N. Yazdani S. Dorow J. Muhammad M. Sablad N. Rozenkrants C. Bonefous J. E. Payne P. J. Rix A. K. Shiau S. A. Noble N. D. Smith C. A. Hassig Y. Zhang T. S. Rao J. Pharmacol. Exp. Ther. 2011 336 468 478
228. P. C. Trippier K. J. Labby D. D. Hawker J. J. Mataka R. B. Silverman J. Med. Chem. 2013 56 3121 3147
229. P.-E. Chabrier M. Auguet B. Spinnewyn S. Auvin S. Cornet C. Demerlé-Pallardy C. Guilmard-Favre J.-G. Marin B. Pignol V. Gillard-Roubert C. Roussillot-Charnet J. Schulz I. Viossat D. Bigg S. Moncada Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999 96 10824 10829
230. S. Auvin M. Auguet E. Navet J. J. Harnett I. Viossat J. Schulz D. Bigg P.-E. Chabrier Bioorg. Med. Chem. Lett. 2003 13 209 212
231. Y. Wang A. F. Monzingo S. Hu T. H. Schaller J. D. Robertus W. Fast Biochemistry 2009 48 8624 8635
232. J. Ramnauth, S. Rakhit, S. Maddaford and N. Bhardwaj, US Pat. 7141595 B2, 2006
233. P. Renton B. Green S. Maddaford S. Rakhit J. S. Andrews ACS Med. Chem. Lett. 2012 3 227 231
234. F. Crespi Neurosci. Lett. 2010 470 95 99
235. P. Tagliaferro A. J. Ramos J. J. López-Costa E. M. López J. P. Saavedra A. Brusco Brain Res. Bull. 2001 54 199 205
236. S. Maddaford, J. Ramnauth, S. Rakhit, J. Patman, P. Renton and S. C. Annedi, US Pat. US2006258721 A1, 2006
237. D. Vaughan J. Speed R. Medve J. S. Andrews Clin. Ther. 2010 32 146 160
238. D. K. Bhatt S. Gupta I. Jansen-Olesen J. S. Andrews J. Olesen Cephalalgia 2013 33 87 100
239. A. Hougaard A. W. Hauge S. Guo P. Tfelt-Hansen Scand. J. Pain 2013 4 48 52
240. G. Mladenova S. C. Annedi J. Ramnauth S. P. Maddaford S. Rakhit J. S. Andrews D. Zhang F. Porreca J. Med. Chem. 2012 55 3488 3501
241. P. Vallance J. Leiper Nat. Rev. Drug Discovery 2002 1 939 950
242. M. Zhou C. M. Wang W.-L. Yang P. Wang Brain Res. 2013 1506 105 114
243. C. Iadecola F. Zhang R. Casey M. Nagayama M. E. Ross J. Neurosci. 1997 17 9157 9164
244. C. Iadecola F. Zhang X. Xu Am. J. Physiol. 1995 268 286 292
245. R. J. Young R. M. Beams K. Carter H. A. R. Clark D. M. Coe C. L. Chambers P. I. Davies J. Dawson M. J. Drysdale K. W. Franzman C. French S. T. Hodgson H. F. Hodson S. Kleanthous P. Rider D. Sanders D. A. Sawyer K. J. Scott B. G. Shearer R. Stocker S. Smith M. C. Tackley R. G. Knowles Bioorg. Med. Chem. Lett. 2000 10 597 600
246. A. C. Tinker A. V. Wallace Curr. Top. Med. Chem. 2006 6 77 92
247. S.-W. Park J.-H. Yi G. Miranpuri I. Satriotomo K. Bowen D. K. Resnick R. Vemuganti J. Pharmacol. Exp. Ther. 2007 320 1002 1012
248. S. Sundararajan J. L. Gamboa A. N. Victor E. W. Wanderi W. D. Lust G. E. Landreth Neuroscience 2005 130 685 696
249. K. Tureyen R. Kapadia K. K. Bowen I. Satriotomo J. Liang D. L. Feinstein R. Vemuganti J. Neurochem. 2007 101 41 56
250. Y.-Z. Lee C.-W. Yang I.-J. Kang S.-H. Wu Y.-S. Chao J.-H. Chern S.-J. Lee Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008 18 5676 5679
251. R. B. Silverman, The Organic Chemistry of Drug Design and Drug Action, Elsevier Academic Press, Oxford, UK, 2nd edn, 2004