Evolutionary Approaches for Engineering Industrially Relevant Phenotypes in Bacterial Cell Factories

Biotechnology Journal

Volumn 14, Issue 9, 2019, Pages

  Fernández Cabezón, Lorena ^a   Cros, Antonin ^a   Nikel, Pablo I ^a  

^a Chalmers University of Technology   (Denmark)

Author keywords

adaptive laboratory evolution; combinatorial pathway engineering; industrially relevant phenotypes; metabolic engineering; synthetic biology

Indexed keywords

CUTTING TOOLS; GENES; METABOLIC ENGINEERING; SYNTHETIC BIOLOGY;

ADAPTIVE LABORATORY EVOLUTION; DESIGN AND CONSTRUCTION; INDUSTRIAL BIOPROCESSES; INDUSTRIALLY RELEVANT PHENOTYPES; MICROBIAL CELL FACTORIES; PATHWAY ENGINEERINGS; PETROCHEMICAL INDUSTRY; STATE-OF-THE-ART TECHNIQUES;

CELL ENGINEERING;

MUTAGENIC AGENT; REGULATOR PROTEIN; RNA POLYMERASE; TRANSCRIPTIONAL REGULATORY PROTEIN; UNCLASSIFIED DRUG;

BACTERIAL CELL; BACTERIAL GENOME; BIOPROCESS; CELL ENGINEERING; CLUSTERED REGULARLY INTERSPACED SHORT PALINDROMIC REPEAT; COMBINATORIAL LIBRARY; GENE CLUSTER; GENE LIBRARY; GENETIC ANALYSIS; GENETIC SELECTION; GENETIC VARIATION; GENOME ANALYSIS; GENOME SHUFFLING; MICROBIAL CELL FACTORY; MOLECULAR EVOLUTION; MUTAGENESIS; PETROCHEMICAL INDUSTRY; PHENOTYPIC VARIATION; PRIORITY JOURNAL; RANDOM MUTAGENESIS; REVERSE ENGINEERING; REVIEW; RIBOSOME; SCREENING TEST; WHOLE GENOME SEQUENCING; METABOLIC ENGINEERING; MICROBIOLOGY; PHENOTYPE; PROCEDURES; SYNTHETIC BIOLOGY;

INDUSTRIAL MICROBIOLOGY; METABOLIC ENGINEERING; PHENOTYPE; SYNTHETIC BIOLOGY;

EID: 85067025338     PISSN: 18606768     EISSN: 18607314     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/biot.201800439     Document Type: Review

References (193)

1. M. J. Johnson, Annu. Rev. Microbiol. 1947, 1, 159.
2. a) K. Buchholz, J. Collins, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013, 97, 3747
3. b) A. Demain, Science 1981, 214, 987.
4. J. Nielsen, Biotechnol. J. 2019, 1800421, In press.
5. K. Timmis, W. M. de Vos, J. L. Ramos, S. E. Vlaeminck, A. Prieto, A. Danchin, W. Verstraete, V. de Lorenzo, S. Y. Lee, H. Brüssow, J. K. Timmis, B. K. Singh, Microb. Biotechnol. 2017, 10, 984.
6. K. Timmis, V. de Lorenzo, W. Verstraete, J. L. Ramos, A. Danchin, H. Brüssow, B. K. Singh, J. K. Timmis, Microb. Biotechnol. 2017, 10, 1137.
7. a) P. Calero, P. I. Nikel, Microb. Biotechnol. 2019, 12, 98
8. b) P. I. Nikel, V. de Lorenzo, Metab. Eng. 2018, 50, 142
9. c) S. F. Yuan, H. S. Alper, Microb. Cell Fact. 2019, 18, 46
10. d) P. F. Xia, H. Ling, J. L. Foo, M. W. Chang, Biotechnol. J. 2019, 1800496, In press
11. e) P. I. Nikel, E. Martínez-García, V. de Lorenzo, Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 368
12. f) N. I. López, M. J. Pettinari, P. I. Nikel, B. S. Méndez, Adv. Appl. Microbiol. 2015, 93, 73
13. g) P. I. Nikel, V. de Lorenzo, New Biotechnol. 2014, 31, 562.
14. V. de Lorenzo, J. Couto, Microb. Biotechnol. 2019, 12, 32.
15. a) C. N. S. Santos, G. Stephanopoulos, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 168
16. b) M. Gustavsson, S. Y. Lee, Microb. Biotechnol. 2016, 9, 610
17. c) R. Patnaik, Biotechnol. Prog. 2008, 24, 38
18. d) S. van Dien, Curr. Opin. Biotechnol. 2013, 24, 1061
19. e) Z. Gong, J. Nielsen, Y. J. Zhou, Biotechnol. J. 2017, 12, 1700014.
20. C. Barreiro, J. F. Martín, C. García-Estrada, J. Biomed. Biotechnol. 2012, 2012, 105109.
21. a) J. Bailey, Science 1991, 252, 1668
22. b) G. Stephanopoulos, J. Vallino, Science 1991, 252, 1675.
23. A. Danchin, FEBS Lett. 2012, 586, 2129.
24. a) G. S. Hossain, S. P. Nadarajan, L. Zhang, T. K. Ng, J. L. Foo, H. Ling, W. J. Choi, M. W. Chang, Front. Microbiol. 2018, 9, 155
25. b) L. Martinelli, P. I. Nikel, Microb. Biotechnol. 2019, 12, 187
26. c) J. Becker, C. Wittmann, Curr. Opin. Microbiol. 2018, 45, 180
27. d) A. M. Davy, H. F. Kildegaard, M. R. Andersen, Cell Syst. 2017, 4, 262, In press
28. e) J. Nielsen, J. D. Keasling, Cell 2016, 164, 1185
29. f) A. Biz, S. Proulx, Z. Xu, K. Siddartha, A. Mulet Indrayanti, R. Mahadevan, Biotechnol. Adv. 2019, In press.
30. a) K. R. Choi, W. D. Jang, D. Yang, J. S. Cho, D. Park, S. Y. Lee, Trends Biotechnol. 2019, In press
31. b) J. W. Lee, D. Na, J. M. Park, J. Lee, S. Choi, S. Y. Lee, Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 536
32. c) S. Y. Lee, H. U. Kim, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 1061
33. d) V. de Lorenzo, K. L. Prather, G. Q. Chen, E. O'Day, C. von Kameke, D. A. Oyarzún, L. Hosta-Rigau, H. Alsafar, C. Cao, W. Ji, H. Okano, R. J. Roberts, M. Ronaghi, K. Yeung, F. Zhang, S. Y. Lee, EMBO Rep. 2018, 19, e45658
34. e) Y. Lee, I. J. Cho, S. Y. Choi, S. Y. Lee, Biotechnol. J. 2019, 1800426, In press.
35. a) J. Becker, O. Zelder, S. Häfner, H. Schröder, C. Wittmann, Metab. Eng. 2011, 13, 159
36. b) C. J. Paddon, P. J. Westfall, D. J. Pitera, K. Benjamin, K. Fisher, D. McPhee, M. D. Leavell, A. Tai, A. Main, D. Eng, D. R. Polichuk, K. H. Teoh, D. W. Reed, T. Treynor, J. Lenihan, M. Fleck, S. Bajad, G. Dang, D. Dengrove, D. Diola, G. Dorin, K. W. Ellens, S. Fickes, J. Galazzo, S. P. Gaucher, T. Geistlinger, R. Henry, M. Hepp, T. Horning, T. Iqbal, H. Jianget al., Nature 2013, 496, 528
37. c) H. Yim, R. Haselbeck, W. Niu, C. Pujol-Baxley, A. Burgard, J. Boldt, J. Khandurina, J. D. Trawick, R. E. Osterhout, R. Stephen, J. Estadilla, S. Teisan, H. B. Schreyer, S. Andrae, T. H. Yang, S. Y. Lee, M. J. Burk, S. van Dien, Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 445
38. d) S. H. Park, H. U. Kim, T. Y. Kim, J. S. Park, S. S. Kim, S. Y. Lee, Nat. Commun. 2014, 5, 4618.
39. L. P. Yu, F. Q. Wu, G. Q. Chen, Biotechnol. J. 2019, 1800437, In press.
40. E. Freed, J. Fenster, S. L. Smolinski, J. Walker, C. A. Henard, R. Gill, C. A. Eckert, Biotechnol. Bioeng. 2018, 115, 2120.
41. J. Xia, G. Wang, J. Lin, Y. Wang, J. Chu, Y. Zhuang, S. Zhang, Adv. Biochem. Eng. Biotechnol. 2016, 152, 137.
42. a) R. G. Stella, J. Wiechert, S. Noack, J. Frunzke, Biotechnol. J. 2019, 1800444, In press
43. b) B. van den Bergh, T. Swings, M. Fauvart, J. Michiels, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2018, 82, e00008.
44. U. Sauer, in Metabolic Engineering (Eds: J. Nielsen, L. Eggeling, J. Dynesen, M. Gárdonyi, R. T. Gill, A. A. de Graaf, B. Hahn-Hägerdal, L. J. Jönsson, C. Khosla, R. Licari, R. McDaniel, M. McIntyre, C. Miiller, J. Nielsen, R. R. Cordero Otero, H. Sahm, U. Sauer, D. E. Stafford, G. Stephanopoulos, C. E. Wahlbom, K. S. Yanagimachi, W. H. van Zyl), Springer, Berlin, Germany 2001 p. 129
45. b) T. E. Sandberg, C. J. Lloyd, B. Ø. Palsson, A. M. Feist, Appl. Environ. Microbiol. 2017, 83, e00410.
46. M. Dragosits, D. Mattanovich, Microb. Cell Fact. 2013, 12, 64.
47. R. Mans, J. G. Daran, J. T. Pronk, Curr. Opin. Biotechnol. 2018, 50, 47.
48. H. Bachmann, J. T. Pronk, M. Kleerebezem, B. Teusink, Curr. Opin. Biotechnol. 2015, 32, 1.
49. T. Jin, Y. Chen, L. R. Jarboe, in Biotechnology for Biofuel Production and Optimization (Eds: C. A. Eckert, C. T. Trinh), Elsevier, Amsterdam 2016, p. 265
50. b) R. A. LaCroix, B. Ø. Palsson, A. M. Feist, Appl. Environ. Microbiol. 2017, 83, e03115
51. c) D. Shepelin, A. S. L. Hansen, R. M. Lennen, H. Luo, M. J. Herrgård, Genes 2018, 9, 249
52. d) Z. Zhu, J. Zhang, X. Ji, Z. Fang, Z. Wu, J. Chen, G. Du, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2018, 102, 4615
53. e) C. P. Long, J. E. Gonzalez, A. M. Feist, B. Ø. Palsson, M. R. Antoniewicz, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2018, 115, 222.
54. a) M. Jeschek, D. Gerngross, S. Panke, Curr. Opin. Biotechnol. 2017, 47, 142
55. b) W. Liu, R. Jiang, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2015, 99, 2093
56. c) H. Lu, J. C. Villada, P. K. H. Lee, Trends Biotechnol. 2019, 37, 152.
57. a) P. Rugbjerg, N. Myling-Petersen, A. Porse, K. Sarup-Lytzen, M. O. A. Sommer, Nat. Commun. 2018, 9, 787
58. b) P. Rugbjerg, K. Sarup-Lytzen, M. Nagy, M. O. A. Sommer, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2018, 115, 2347.
59. D. Naki, C. Paech, G. Ganshaw, V. Schellenberger, Appl. Microbiol. Biotechnol. 1998, 49, 290.
60. M. Jeschek, D. Gerngross, S. Panke, Nat. Commun. 2016, 7, 11163.
61. H. H. Chou, J. D. Keasling, Nat. Commun. 2013, 4, 2595.
62. a) R. Patnaik, S. Louie, V. Gavrilovic, K. Perry, W. P. Stemmer, C. M. Ryan, S. del Cardayré, Nat. Biotechnol. 2002, 20, 707
63. b) Y. X. Zhang, K. Perry, V. A. Vinci, K. Powell, W. P. Stemmer, S. B. del Cardayré, Nature 2002, 415, 644.
64. H. Zheng, X. Wang, L. P. Yomano, R. D. Geddes, K. T. Shanmugam, L. O. Ingram, Appl. Environ. Microbiol. 2013, 79, 3202.
65. a) M. Bosse, H.-J. Megens, M. F. L. Derks, Á. M. R. de Cara, M. A. M. Groenen, Evol. Appl. 2018, 12, 6
66. b) R. S. Meyer, M. D. Purugganan, Nat. Rev. Genet. 2013, 14, 840.
67. S. Maisnier-Patin, J. R. Roth, Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2015, 7, a018176.
68. a) J. W. Drake, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1991, 88, 7160
69. b) G. I. Lang, A. W. Murray, Genetics 2008, 178, 67.
70. a) D. Pérez-Pantoja, P. I. Nikel, M. Chavarría, V. de Lorenzo, PLoS Genet. 2013, 9, e1003764
71. b) P. Dvořák, P. I. Nikel, J. Damborský, V. de Lorenzo, Biotechnol. Adv. 2017, 35, 845.
72. a) Ö. Akkaya, P. I. Nikel, D. Pérez-Pantoja, V. de Lorenzo, Environ. Microbiol. 2019, 21, 314
73. b) Ö. Akkaya, D. Pérez-Pantoja, B. Calles, P. I. Nikel, V. de Lorenzo, mBio 2018, 9, e01512.
74. a) P. L. Foster, Methods Enzymol. 2006, 409, 195
75. b) A. Kodym, R. Afza, Methods Mol. Biol. 2003, 236, 189.
76. X. Zhang, X. F. Zhang, H. P. Li, L. Y. Wang, C. Zhang, X. H. Xing, C. Y. Bao, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014, 98, 5387.
77. J. P. Horst, T. H. Wu, M. G. Marinus, Trends Microbiol. 1999, 7, 29.
78. a) Z. Bódi, Z. Farkas, D. Nevozhay, D. Kalapis, V. Lázár, B. Csörgő, A. Nyerges, B. Szamecz, G. Fekete, B. Papp, H. Araújo, J. L. Oliveira, G. Moura, M. A. S. Santos, T. Székely, G. Balázsi, C. Pál, PLoS Biol. 2017, 15, e2000644
79. b) K. Umenhoffer, T. Fehér, G. Balikó, F. Ayaydin, J. Pósfai, F. R. Blattner, G. Pósfai, Microb. Cell Fact. 2010, 9, 38.
80. a) A. Oliver, F. Baquero, J. Blázquez, Mol. Microbiol. 2002, 43, 1641
81. b) T. Swings, B. van den Bergh, S. Wuyts, E. Oeyen, K. Voordeckers, K. J. Verstrepen, M. Fauvart, N. Verstraeten, J. Michiels, eLife 2017, 6, e22939.
82. A. Greener, M. Callahan, B. Jerpseth, Mol. Biotechnol. 1997, 7, 189.
83. a) D. Emlyn-Jones, G. D. Price, T. J. Andrews, Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69, 6427
84. b) A. Endo, M. Sasaki, A. Maruyama, Y. Kurusu, Biosci. Biotechnol. Biochem. 2006, 70, 2357
85. c) G. Luan, Z. Cai, F. Gong, H. Dong, Z. Lin, Y. Zhang, Y. Li, Protein Cell 2013, 4, 854
86. d) T. J. Overbeck, D. L. Welker, J. E. Hughes, J. L. Steele, J. R. Broadbent, Appl. Environ. Microbiol. 2017, 83, e01120
87. e) O. Selifonova, F. Valle, V. Schellenberger, Appl. Environ. Microbiol. 2001, 67, 3645.
88. B. Csörgő, A. Nyerges, G. Posfai, T. Fehér, Curr. Opin. Microbiol. 2016, 33, 113.
89. a) A. H. Badran, D. R. Liu, Nat. Commun. 2015, 6, 8425
90. b) L. Zhu, Y. Li, Z. Cai, Biotechnol. Biofuels 2015, 8, 93.
91. G. Luan, Z. Cai, Y. Li, Y. Ma, Biotechnol. Biofuels 2013, 6, 137.
92. G. Luan, G. Bao, Z. Lin, Y. Li, Z. Chen, Y. Li, Z. Cai, New Biotechnol. 2015, 32, 732.
93. H. L. Pham, A. Wong, N. Chua, W. S. Teo, W. S. Yew, M. W. Chang, Nat. Commun. 2017, 8, 411.
94. a) J. Gong, H. Zheng, Z. Wu, T. Chen, X. Zhao, Biotechnol. Adv. 2009, 27, 996
95. b) T. A. Magocha, H. Zabed, M. Yang, J. Yun, H. Zhang, X. Qi, Bioresour. Technol. 2018, 257, 281
96. c) D. Biot-Pelletier, V. J. J. Martin, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014, 98, 3877.
97. a) M. Dai, S. D. Copley, Appl. Environ. Microbiol. 2004, 70, 2391
98. b) L. H. Reyes, M. P. Almario, J. Winkler, M. M. Orozco, K. C. Kao, Metab. Eng. 2012, 14, 579
99. c) L. Yi, Q. Peng, D. Liu, L. Zhou, C. Tang, Y. Zhou, L. Chai, Environ. Technol. 2018, 1.
100. J. Merritt, J. S. Edwards, Metab. Eng. 2004, 6, 212.
101. P. Calero, S. I. Jensen, K. Bojanovič, R. M. Lennen, A. Koza, A. T. Nielsen, Biotechnol. Bioeng. 2018, 115, 762.
102. T. Baba, T. Ara, M. Hasegawa, Y. Takai, Y. Okumura, M. Baba, K. A. Datsenko, M. Tomita, B. L. Wanner, H. Mori, Mol. Syst. Biol. 2006, 2, 2006.0008.
103. a) E. Martínez-García, V. de Lorenzo, Curr. Opin. Biotechnol. 2017, 47, 120
104. b) N. T. Wirth, E. Kozaeva, P. I. Nikel, Microb. Biotechnol. 2019, In press
105. c) D. C. Volke, J. Turlin, V. Mol, P. I. Nikel, Microb. Biotechnol. 2019
106. K. C. Murphy, in EcoSal Plus · Domain 7: Genetics and Genetic Tools (Ed: J. M. Slauch), ASM Press, Washington, DC, USA 2016, 2016/05/26 ed. doi:10.1128/ecosalplus.ESP-0011-2015
107. L. S. Qi, M. H. Larson, L. A. Gilbert, J. A. Doudna, J. S. Weissman, A. P. Arkin, W. A. Lim, Cell 2013, 152, 1173.
108. a) L. Cui, A. Vigouroux, F. Rousset, H. Varet, V. Khanna, D. Bikard, Nat. Commun. 2018, 9, 1912
109. b) X. Liu, C. Gallay, M. Kjos, A. Domenech, J. Slager, S. P. van Kessel, K. Knoops, R. A. Sorg, J. R. Zhang, J. W. Veening, Mol. Syst. Biol. 2017, 13, 931
110. c) J. M. Peters, A. Colavin, H. Shi, T. L. Czarny, M. H. Larson, S. Wong, J. S. Hawkins, C. H. S. Lu, B. M. Koo, E. Marta, A. L. Shiver, E. H. Whitehead, J. S. Weissman, E. D. Brown, L. S. Qi, K. C. Huang, C. A. Gross, Cell 2016, 165, 1493
111. d) F. Rousset, L. Cui, E. Siouve, C. Becavin, F. Depardieu, D. Bikard, PLoS Genet. 2018, 14, e1007749
112. e) T. Wang, C. Guan, J. Guo, B. Liu, Y. Wu, Z. Xie, C. Zhang, X. H. Xing, Nat. Commun. 2018, 9, 2475.
113. J. M. Peters, B. M. Koo, R. Patino, G. E. Heussler, C. C. Hearne, J. Qu, Y. F. Inclan, J. S. Hawkins, C. H. S. Lu, M. R. Silvis, M. M. Harden, H. Osadnik, J. E. Peters, J. N. Engel, R. J. Dutton, A. D. Grossman, C. A. Gross, O. S. Rosenberg, Nat. Microbiol. 2019, 4, 244.
114. M. Kitagawa, T. Ara, M. Arifuzzaman, T. Ioka-Nakamichi, E. Inamoto, H. Toyonaga, H. Mori, DNA Res. 2005, 12, 291.
115. a) S. Gahlot, A. Joshi, P. Singh, R. Tuteja, M. Dua, A. Jogawat, M. Kumar, S. Raj, V. Dayaman, A. K. Johri, N. Tuteja, World J. Microbiol. Biotechnol. 2015, 31, 1195
116. b) T. A. Tomko, M. J. Dunlop, Biotechnol. Biofuels 2015, 8, 165.
117. Y. S. Jin, G. Stephanopoulos, Metab. Eng. 2007, 9, 337.
118. J. R. Borden, S. W. Jones, D. Indurthi, Y. Chen, E. T. Papoutsakis, Metab. Eng. 2010, 12, 268.
119. S. A. Nicolaou, S. M. Gaida, E. T. Papoutsakis, Nucleic Acids Res. 2011, 39, e152.
120. a) M. D. Lynch, T. Warnecke, R. T. Gill, Nat. Methods 2007, 4, 87
121. b) V. K. Mutalik, P. S. Novichkov, M. N. Price, T. K. Owens, M. Callaghan, S. Carim, A. M. Deutschbauer, A. P. Arkin, Nat. Commun. 2019, 10, 308
122. c) T. van Opijnen, A. Camilli, Nat. Rev. Microbiol. 2013, 11, 435.
123. a) A. D. Garst, M. C. Bassalo, G. Pines, S. A. Lynch, A. L. Halweg-Edwards, R. Liu, L. Liang, Z. Wang, R. Zeitoun, W. G. Alexander, R. T. Gill, Nat. Biotechnol. 2017, 35, 48
124. b) J. R. Warner, P. J. Reeder, A. Karimpour-Fard, L. B. Woodruff, R. T. Gill, Nat. Biotechnol. 2010, 28, 856.
125. a) Z. Lin, Y. Zhang, J. Wang, Biotechnol. Adv. 2013, 31, 986
126. b) L. Tripathi, Y. Zhang, Z. Lin, Front. Bioeng. Biotechnol. 2014, 2, 33.
127. A. S. N.Seshasayee, K. Sivaraman, N. M. Luscombe, in A Handbook of Transcription Factors (Ed: T. R. Hughes), Springer, Dordrecht, The Netherlands 2011, p. 7.
128. a) H. Alper, G. Stephanopoulos, Metab. Eng. 2007, 9, 258
129. A. M. Lanza, H. S. Alper, in Synthetic Gene Networks: Methods and Protocols (Eds: W. Weber, M. Fussenegger), Humana Press, Totowa, New Jersey, USA 2012, p. 229.
130. a) F. Tan, B. Wu, L. Dai, H. Qin, Z. Shui, J. Wang, Q. Zhu, G. Hu, M. He, Microb. Cell Fact. 2016, 15, 4
131. b) X. W. Guo, Y. Zhang, L. L. Li, X. Y. Guan, J. Guo, D. G. Wu, Y. F. Chen, D. G. Xiao, Biotechnol. Biofuels 2018, 11, 307.
132. X. Gao, X. Yang, J. Li, Y. Zhang, P. Chen, Z. Lin, Microb. Cell Fact. 2018, 17, 118.
133. H. Cao, J. Villatoro-Hernández, R. D. O. Weme, E. Frenzel, O. P. Kuipers, Metab. Eng. 2018, 49, 143.
134. T. Chen, J. Wang, R. Yang, J. Li, M. Lin, Z. Lin, PLoS One 2011, 6, e16228.
135. H. Wang, L. Yang, K. Wu, G. Li, Microb. Cell Fact. 2014, 13, 10.
136. a) J. Y. Lee, B. H. Sung, B. J. Yu, J. H. Lee, S. H. Lee, M. S. Kim, M. D. Koob, S. C. Kim, Nucleic Acids Res. 2008, 36, e102
137. b) J. Y. Lee, K. S. Yang, S. A. Jang, B. H. Sung, S. C. Kim, Biotechnol. Bioeng. 2011, 108, 742
138. c) K. S. Park, Y. S. Jang, H. Lee, J. S. Kim, J. Bacteriol. 2005, 187, 5496.
139. S. Basak, R. Jiang, PLoS One 2012, 7, e51179.
140. K. Ochi, J. Antibiot. 2017, 70, 25.
141. Y. Tanaka, K. Kasahara, Y. Hirose, K. Murakami, R. Kugimiya, K. Ochi, J. Bacteriol. 2013, 195, 2959.
142. G. Wang, T. Hosaka, K. Ochi, Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74, 2834.
143. Y. Tanaka, K. Kasahara, M. Izawa, K. Ochi, Biosci. Biotechnol. Biochem. 2017, 81, 1636.
144. a) A. Casini, M. Storch, G. S. Baldwin, T. Ellis, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2015, 16, 568
145. b) S. Kosuri, G. M. Church, Nat. Methods 2014, 11, 499
146. c) R. Silva-Rocha, E. Martínez-García, B. Calles, M. Chavarría, A. Arce-Rodríguez, A. de las Heras, A. D. Páez-Espino, G. Durante-Rodríguez, J. Kim, P. I. Nikel, R. Platero, V. de Lorenzo, Nucleic Acids Res. 2013, 41, D666
147. d) P. I. Nikel, V. de Lorenzo, J. Biotechnol. 2013, 163, 143
148. e) G. Durante-Rodríguez, V. de Lorenzo, P. I. Nikel, ACS Synth. Biol. 2018, 7, 2686.
149. B. F. Pfleger, D. J. Pitera, C. D. Smolke, J. D. Keasling, Nat. Biotechnol. 2006, 24, 1027.
150. S. Banno, K. Nishida, T. Arazoe, H. Mitsunobu, A. Kondo, Nat. Microbiol 2018, 3, 423.
151. S. O. Halperin, C. J. Tou, E. B. Wong, C. Modavi, D. V. Schaffer, J. E. Dueber, Nature 2018, 560, 248.
152. a) Y. Huang, L. Li, S. Xie, N. Zhao, S. Han, Y. Lin, S. Zheng, Sci. Rep. 2017, 7, 7916
153. K. C. Murphy, K. C. Murphy, K. Papavinasasundaram, C. M. Sassetti, in Mycobacteria Protocols, Vol. 1285 (Eds: T. Parish, D. M. Roberts), Humana Press, New York, USA 2015, p. 177
154. c) G. Pines, E. F. Freed, J. D. Winkler, R. T. Gill, ACS Synth. Biol. 2015, 4, 1176
155. d) D. E. Ricaurte, E. Martínez-García, A. Nyerges, C. Pal, V. de Lorenzo, T. Aparicio, Microb. Biotechnol. 2018, 11, 176
156. e) J. A. Sawitzke, L. C. Thomason, N. Costantino, M. Bubunenko, S. Datta, D. L. Court, Methods Enzymol. 2007, 421, 171
157. f) K. A. Datsenko, B. L. Wanner, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000, 97, 6640
158. g) T. Aparicio, V. de Lorenzo, E. Martínez-García, Biotechnol. J. 2018, 13, 1700161.
159. H. H. Wang, F. J. Isaacs, P. A. Carr, Z. Z. Sun, G. Xu, C. R. Forest, G. M. Church, Nature 2009, 460, 894.
160. Á. Nyerges, B. Csörgő, I. Nagy, B. Bálint, P. Bihari, V. Lázár, G. Apjok, K. Umenhoffer, B. Bogos, G. Pósfai, C. Pál, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, 2502.
161. a) W. Jiang, D. Bikard, D. Cox, F. Zhang, L. A. Marraffini, Nat. Biotechnol. 2013, 31, 233
162. b) Y. Jiang, B. Chen, C. Duan, B. Sun, J. Yang, S. Yang, Appl. Environ. Microbiol. 2015, 81, 2506
163. c) C. R. Reisch, K. L. J. Prather, Sci. Rep. 2015, 5, 15096
164. d) C. Ronda, L. E. Pedersen, M. O. A. Sommer, A. T. Nielsen, Sci. Rep. 2016, 6, 19452.
165. L. Liang, R. Liu, A. D. Garst, T. Lee, V. Sànchez i Nogué, G. T. Beckham, R. T. Gill, Metab. Eng. 2017, 41, 1.
166. a) W. Chen, Y. Zhang, Y. Zhang, Y. Pi, T. Gu, L. Song, Y. Wang, Q. Ji, iScience 2018, 6, 222
167. b) Y. Wang, Y. Liu, J. Liu, Y. Guo, L. Fan, X. Ni, X. Zheng, M. Wang, P. Zheng, J. Sun, Y. Ma, Metab. Eng. 2018, 47, 200.
168. T. Li, X. B. Chen, J. C. Chen, Q. Wu, G. Q. Chen, Biotechnol. J. 2014, 9, 1503.
169. G. Q. Chen, X. R. Jiang, Curr. Opin. Biotechnol. 2018, 50, 94.
170. a) K. C. Kao, G. Sherlock, Nat. Genet. 2008, 40, 1499
171. b) L. Reyes, J. Winkler, K. Kao, Front. Microbiol. 2012, 3, 198.
172. H. Bachmann, F. J. Bruggeman, D. Molenaar, F. Branco dos Santos, B. Teusink, Curr. Opin. Microbiol. 2016, 31, 109.
173. H. Bachmann, M. Fischlechner, I. Rabbers, N. Barfa, F. Branco dos Santos, D. Molenaar, B. Teusink, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 14302.
174. J. L. Lin, J. M. Wagner, H. S. Alper, Biotechnol. Adv. 2017, 35, 950.
175. a) A. C. Carpenter, I. T. Paulsen, T. C. Williams, Genes 2018, 9, 375
176. b) T. C. Williams, I. S. Pretorius, I. T. Paulsen, Trends Biotechnol. 2016, 34, 371.
177. a) Y. Liu, Y. Liu, M. Wang, Front. Microbiol. 2017, 8, 2012
178. b) S. A. Morgan, D. C. Nadler, R. Yokoo, D. F. Savage, Curr. Opin. Chem. Biol. 2016, 35, 150.
179. a) S. Aslan, E. Noor, A. Bar-Even, Biochem. J. 2017, 474, 3935
180. b) Y. S. Tai, M. Xiong, P. Jambunathan, J. Wang, J. Wang, C. Stapleton, K. Zhang, Nat. Chem. Biol. 2016, 12, 247
181. c) A. von Kamp, S. Klamt, Nat. Commun. 2017, 8, 15956
182. d) H. Luo, A. S. L. Hansen, L. Yang, K. Schneider, M. Kristensen, U. Christensen, H. B. Christensen, B. Du, E. Özdemir, A. M. Feist, J. D. Keasling, M. K. Jensen, M. J. Herrgård, B. Ø. Palsson, PLoS Biol. 2019, 17, e2007050
183. e) H. V. Dinh, Z. A. King, B. Ø. Palsson, A. M. Feist, Metab. Eng. Commun. 2018, 7, e00080.
184. a) K. Jantama, M. J. Haupt, S. A. Svoronos, X. Zhang, J. C. Moore, K. T. Shanmugam, L. O. Ingram, Biotechnol. Bioeng. 2008, 99, 1140
185. b) Y. Lv, S. Qian, G. Du, J. Chen, J. Zhou, P. Xu, Metab. Eng. 2019, 54, 109.
186. P. V. Phaneuf, D. Gosting, B. Ø. Palsson, A. M. Feist, Nucleic Acids Res. 2019, 47, D1164.
187. J. Riordon, D. Sovilj, S. Sanner, D. Sinton, E. W. K. Young, Trends Biotechnol. 2019, 37, 310.
188. M. H. H. Nørholm, Microb. Biotechnol. 2019, 12, 35.
189. a) D. C. Volke, P. I. Nikel, Adv. Biosyst. 2018, 2, 1800111
190. b) I. Benedetti, V. de Lorenzo, P. I. Nikel, Metab. Eng. 2016, 33, 109.
191. N. S. McCarty, R. Ledesma-Amaro, Trends Biotechnol. 2019, 37, 181.
192. F. H. Arnold, Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2018, 57, 4143.
193. A. L. Oliveira, Biotechnol. J. 2019, 1800613.