Getting Bacteria in Shape: Synthetic Morphology Approaches for the Design of Efficient Microbial Cell Factories

Advanced Biosystems

Volumn 2, Issue 11, 2018, Pages

  Volke, Daniel C ^a   Nikel, Pablo I ^a  

^a Chalmers University of Technology   (Denmark)

Author keywords

catalytic biofilms; metabolic engineering; microbial cell factories; synthetic biology; synthetic morphology

Indexed keywords

BACTERIA; BIOFILMS; CELL ENGINEERING; CELLS; CYTOLOGY; ENZYMES; METABOLIC ENGINEERING; METABOLISM; SYNTHETIC BIOLOGY;

BIOCHEMICAL ACTIVITY; ECONOMIC FEASIBILITIES; GENETIC PROGRAMS; MICROBIAL CELL FACTORIES; MULTICELLULAR ORGANIZATION; PROCESS PARAMETERS; SPATIAL ORGANIZATION; SPATIAL PROPERTIES;

MORPHOLOGY;

EID: 85055698680     PISSN: None     EISSN: 23667478     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adbi.201800111     Document Type: Review

References (304)

1. S. Y. Park, D. Yang, S. H. Ha, S. Y. Lee, Adv. Biosys. 2018, 2, 1700190.
2. P. Calero, P. I. Nikel, Microb. Biotechnol. 2018, 0, 1.
3. a) J. Nielsen, Annu. Rev. Biochem. 2017, 86, 245;
4. b) J. Nielsen, J. D. Keasling, Cell 2016, 164, 1185;
5. c) J. R. King, S. Edgar, K. Qiao, G. Stephanopoulos, F1000Res. 2016, 5, 397;
6. d) G. Stephanopoulos, ACS Synth. Biol. 2012, 1, 514;
7. e) B. M. Woolston, S. Edgar, G. Stephanopoulos, Annu. Rev. Chem. Biomol. Eng. 2013, 4, 259.
8. J. K. Polka, P. A. Silver, Mol. Biol. Cell 2013, 24, 3585.
9. M. J. Stoddart, A. M. Craft, G. Pattappa, O. F. W. Gardner, Developmental Biology and Musculoskeletal Tissue Engineering: Principles and Applications, Academic Press, New York, USA 2018.
10. a) J. A. Davies, J. Anat. 2008, 212, 707;
11. b) J. Davies, Development 2017, 144, 1146.
12. a) A. Danchin, FEBS Lett. 2012, 586, 2129;
13. b) V. de Lorenzo, A. Danchin, EMBO Rep. 2008, 9, 822.
14. a) I. C. MacDonald, T. L. Deans, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 105, 20;
15. b) C. P. S. Badenhorst, U. T. Bornscheuer, Trends Biochem. Sci. 2018, 43, 180;
16. c) D. Jullesson, F. David, B. Pfleger, J. Nielsen, Biotechnol. Adv. 2015, 33, 1395;
17. d) L. J. Kahl, D. Endy, J. Biol. Eng. 2013, 7, 13;
18. e) M. J. Smanski, H. Zhou, J. Claesen, B. Shen, M. A. Fischbach, C. A. Voigt, Nat. Rev. Microbiol. 2016, 14, 135;
19. f) Y. H. Wang, K. Y. Wei, C. D. Smolke, Annu. Rev. Chem. Biomol. Eng. 2013, 4, 69;
20. g) T. J. Ford, P. A. Silver, Curr. Opin. Chem. Biol. 2015, 28, 20.
21. X. R. Jiang, G. Q. Chen, Biotechnol. Adv. 2016, 34, 435.
22. X. R. Jiang, H. Wang, R. Shen, G. Q. Chen, Metab. Eng. 2015, 29, 227.
23. J. G. Mitchell, Am. Nat. 2002, 160, 727.
24. a) K. D. Young, Curr. Opin. Microbiol. 2007, 10, 596;
25. b) L. Shapiro, H. H. McAdams, R. Losick, Science 2002, 298, 1942.
26. J. V. Höltje, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 1998, 62, 181.
27. Y. Deng, M. Sun, J. W. Shaevitz, Phys. Rev. Lett. 2011, 107, 158101.
28. D. J. Scheffers, M. G. Pinho, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2005, 69, 585.
29. J. P. Bouché, S. Pichoff, Mol. Microbiol. 1998, 29, 19.
30. H. Shi, B. P. Bratton, Z. Gitai, K. C. Huang, Cell 2018, 172, 1294.
31. L. J. F. Jones, R. Carballido-López, J. Errington, Cell 2001, 104, 913.
32. M. T. Cabeen, C. Jacobs-Wagner, Nat. Rev. Microbiol. 2005, 3, 601.
33. a) A. K. Fenton, K. Gerdes, EMBO J. 2013, 32, 1953;
34. b) C. Ortiz, P. Natale, L. Cueto, M. Vicente, FEMS Microbiol. Rev. 2016, 40, 57.
35. P. A. J. de Boer, Curr. Opin. Microbiol. 2010, 13, 730.
36. a) H. F. Dvorˇák, B. K. Wetzel, L. A. Heppel, J. Bacteriol. 1970, 104, 543;
37. b) H. I. Adler, W. D. Fisher, A. Cohen, A. A. Hardigree, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1967, 57, 321.
38. K. T. Park, A. Dajkovic, M. Wissel, S. Du, J. Lutkenhaus, J. Biol. Chem. 2018, 293, 5834.
39. A. Sánchez-Gorostiaga, P. Palacios, R. Martínez-Arteaga, M. Sánchez, M. Casanova, M. Vicente, mBio 2016, 7, e01620.
40. M. M. Farley, B. Hu, W. Margolin, J. Liu, J. Bacteriol. 2016, 198, 1186.
41. T. Kruse, J. Bork-Jensen, K. Gerdes, Mol. Microbiol. 2005, 55, 78.
42. a) K. Lasker, T. H. Mann, L. Shapiro, Curr. Opin. Microbiol. 2016, 33, 131;
43. b) C. L. Kirkpatrick, P. H. Viollier, FEMS Microbiol Rev. 2012, 36, 193.
44. N. Ausmees, J. R. Kuhn, C. Jacobs-Wagner, Cell 2003, 115, 705.
45. M. Campos, G. S. Dobihal, C. Jacobs-Wagner, bioRxiv 2018, https://doi.org/10.1101/101832.
46. T. Baba, T. Ara, M. Hasegawa, Y. Takai, Y. Okumura, M. Baba, K. A. Datsenko, M. Tomita, B. L. Wanner, H. Mori, Mol. Syst. Biol. 2006, 2, 2006.0008.
47. R. M. Morris, M. S. Rappé, S. A. Connon, K. L. Vergin, W. A. Siebold, C. A. Carlson, S. J. Giovannoni, Nature 2002, 420, 806.
48. H. N. Schulz, B. B. Jørgensen, Annu. Rev. Microbiol. 2001, 55, 105.
49. K. D. Young, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2006, 70, 660.
50. K. M. Kalanetra, S. B. Joye, N. R. Sunseri, D. C. Nelson, Environ. Microbiol. 2005, 7, 1451.
51. H. N. Schulz, T. Brinkhoff, T. G. Ferdelman, M. H. Mariné, A. Teske, B. B. Jørgensen, Science 1999, 284, 493.
52. A. L. Koch, Annu. Rev. Microbiol. 1996, 50, 317.
53. J. A. Brophy, C. A. Voigt, Nat. Methods 2014, 11, 508.
54. G. M. Church, M. B. Elowitz, C. D. Smolke, C. A. Voigt, R. Weiss, Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2014, 15, 289.
55. E. A. Davidson, O. P. Windram, T. S. Bayer, Adv. Exp. Med. Biol. 2012, 751, 411.
56. L. Z. Wang, F. Wu, K. Flores, Y. C. Lai, X. Wang, Integr. Biol. 2016, 8, 394.
57. P. Dvorˇák, L. Chrást, P. I. Nikel, R. Fedr, K. Soucek, M. Sedlacková, R. Chaloupková, V. de Lorenzo, Z. Prokop, J. Damborský, Microb. Cell Fact. 2015, 14, 201.
58. Y. K. Leong, P. L. Show, C. W. Ooi, T. C. Ling, J. C. Lan, J. Biotechnol. 2014, 180, 52.
59. P. Suriyamongkol, R. Weselake, S. Narine, M. Moloney, S. Shah, Biotechnol. Adv. 2007, 25, 148.
60. a) J. G. C. Gomez, B. S. Méndez, P. I. Nikel, M. J. Pettinari, M. A. Prieto, L. F. Silva, in Advances in Applied Biotechnology (Ed.: M. Petre), InTech, Rijeka, Croatia 2012, pp. 41–62;
61. b) P. I. Nikel, A. M. Giordano, A. de Almeida, M. S. Godoy, M. J. Pettinari, Appl. Environ. Microbiol. 2010, 76, 7400.
62. E. Bi, J. Lutkenhaus, J. Bacteriol. 1992, 174, 5414.
63. J. E. Ward Jr., J. Lutkenhaus, Cell 1985, 42, 941.
64. J. Choi, S. Y. Lee, J. Microbiol. Biotechnol. 1999, 9, 722.
65. J. A. MacDiarmid, N. B. Mugridge, J. C. Weiss, L. Phillips, A. L. Burn, Richard P. Paulin, J. E. Haasdyk, K. A. Dickson, V. N. Brahmbhatt, S. T. Pattison, A. C. James, G. Al Bakri, R. C. Straw, B. Stillman, R. M. Graham, H. Brahmbhatt, Cancer Cell 2007, 11, 431.
66. Y. Wang, H. Wu, X. Jiang, G. Q. Chen, Metab. Eng. 2014, 25, 183.
67. D. Tan, Q. Wu, J. C. Chen, G. Q. Chen, Metab. Eng. 2014, 26, 34.
68. J. Yin, J. C. Chen, Q. Wu, G. Q. Chen, Biotechnol. Adv. 2015, 33, 1433.
69. Q. Qin, C. Ling, Y. Zhao, T. Yang, J. Yin, Y. Guo, G. Q. Chen, Metab. Eng. 2018, 47, 219.
70. G. Luan, X. Lu, Biotechnol. Adv. 2018, 36, 430.
71. a) K. J. Hellingwerf, M. J. Teixeira de Mattos, J. Biotechnol. 2009, 142, 87;
72. b) F. Branco dos Santos, W. Du, K. J. Hellingwerf, Front. Bioeng. Biotechnol. 2014, 2, 36.
73. A. Jordan, J. Chandler, J. S. MacCready, J. Huang, K. W. Osteryoung, D. C. Ducat, Appl. Environ. Microbiol. 2017, 83, e00053.
74. J. G. Day, Biofuels 2013, 4, 459.
75. a) K. F. Jarrell, M. J. McBride, Nat. Rev. Microbiol. 2008, 6, 466;
76. b) A. E. Baker, G. A. O'Toole, J. Bacteriol. 2017, 199, e00088.
77. a) H. C. Berg, Protein Sci. 2017, 26, 1249;
78. b) R. Belas, Trends Microbiol. 2014, 22, 517.
79. a) M. K. Hospenthal, T. R. D. Costa, G. Waksman, Nat. Rev. Microbiol. 2017, 15, 365;
80. b) D. C. Yang, K. M. Blair, N. R. Salama, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2016, 80, 187;
81. c) P. Aprikian, G. Interlandi, B. A. Kidd, I. Le Trong, V. Tchesnokova, O. Yakovenko, M. J. Whitfield, E. Bullitt, R. E. Stenkamp, W. E. Thomas, E. V. Sokurenko, PLoS Biol. 2011, 9, e1000617.
82. a) H. Terashima, S. Kojima, M. Homma, Int. Rev. Cell Mol. Biol. 2008, 270, 39;
83. b) H. Terashima, A. Kawamoto, Y. V. Morimoto, K. Imada, T. Minamino, Biophys. Physicobiol. 2017, 14, 191.
84. J. G. Mitchell, K. Kogure, FEMS Microbiol. Ecol. 2006, 55, 3.
85. K. Zhao, M. Liu, R. R. Burgess, Nucleic Acids Res. 2007, 35, 4441.
86. H. Szurmant, G. W. Ordal, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2004, 68, 301.
87. Ò. Guadayol, K. L. Thornton, S. Humphries, Sci. Rep. 2017, 7, 2061.
88. a) C. T. Lefèvre, D. A. Bazylinski, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2013, 77, 497;
89. b) K. L. Poff, M. Skokut, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1977, 74, 2007;
90. c) G. Jékely, Philos. Trans. R. Soc. London, B: Biol. Sci. 2009, 364, 2795;
91. d) A. K. Harapanahalli, J. A. Younes, E. Allan, H. C. van der Mei, H. J. Busscher, PLoS Pathog. 2015, 11, e1005057.
92. a) J. Wong-Ng, A. Celani, M. Vergassola, Curr. Opin. Microbiol. 2018, 45, 16;
93. b) G. Alexandre, J. Bacteriol. 2015, 197, 3230.
94. B. M. Prüß, J. Bacteriol. 2017, 199, e00259.
95. G. H. Wadhams, J. P. Armitage, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2004, 5, 1024.
96. D. M. Mishler, S. Topp, C. M. K. Reynoso, J. P. Gallivan, Curr. Opin. Biotechnol. 2010, 21, 653.
97. R. Singh, M. S. Olson, in Emerging Environmental Technologies (Ed.: V. Shah), SpringerNetherlands, Dordrecht 2008, pp. 149–172.
98. J. C. Anderson, E. J. Clarke, A. P. Arkin, C. A. Voigt, J. Mol. Biol. 2006, 355, 619.
99. a) K. H. Jung, E. N. Spudich, V. D. Trivedi, J. L. Spudich, J. Bacteriol. 2001, 183, 6365;
100. b) S. Bi, A. M. Pollard, Y. Yang, F. Jin, V. Sourjik, ACS Synth. Biol. 2016, 5, 989;
101. c) K. Kolar, W. Weber, Curr. Opin. Biotechnol. 2017, 47, 112;
102. a) P. Dvorˇák, P. I. Nikel, J. Damborský, V. de Lorenzo, Biotechnol. Adv. 2017, 35, 845;
103. b) C. O. Jeon, E. L. Madsen, Curr. Opin. Biotechnol. 2013, 24, 474.
104. J. L. Ramos, S. Marqués, K. N. Timmis, Annu. Rev. Microbiol. 1997, 51, 341.
105. J. Pérez-Martín, V. de Lorenzo, Gene 1996, 172, 81.
106. J. Garmendia, A. de las Heras, T. C. Galvão, V. de Lorenzo, Microb. Biotechnol. 2008, 1, 236.
107. A. de las Heras, C. A. Carreño, V. de Lorenzo, Environ. Microbiol. 2008, 10, 3305.
108. Z. Hosseinidoust, B. Mostaghaci, O. Yasa, B. W. Park, A. V. Singh, M. Sitti, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 106, 27.
109. N. Saeidi, C. K. Wong, T. M. Lo, H. X. Nguyen, H. Ling, S. S. Leong, C. L. Poh, M. W. Chang, Mol. Syst. Biol. 2011, 7, 521.
110. a) J. D. Ravichandar, A. G. Bower, A. A. Julius, C. H. Collins, Sci. Rep. 2017, 7, 8959;
111. b) J. L. Connell, E. T. Ritschdorff, M. Whiteley, J. B. Shear, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 18380;
112. c) B. A. E. Lehner, D. T. Schmieden, A. S. Meyer, ACS Synth. Biol. 2017, 6, 1124.
113. a) A. Y. Chen, C. Zhong, T. K. Lu, ACS Synth. Biol. 2015, 4, 8;
114. b) P. Q. Nguyen, Z. Botyanszki, P. K. R. Tay, N. S. Joshi, Nat. Commun. 2014, 5, 4945;
115. c) P. Q. Nguyen, Biochem. Soc. Trans. 2017, 45, 585.
116. F. García-Ochoa, E. Gómez, Biotechnol. Adv. 2009, 27, 153.
117. G. Durante-Rodríguez, V. de Lorenzo, E. Martínez-García, Methods Mol. Biol. 2014, 1149, 469.
118. S. Lieder, P. I. Nikel, V. de Lorenzo, R. Takors, Microb. Cell Fact. 2015, 14, 23.
119. T. Gong, X. Xu, Y. Che, R. Liu, W. Gao, F. Zhao, H. Yu, J. Liang, P. Xu, C. Song, C. Yang, Sci. Rep. 2017, 7, 7064.
120. a) W. E. Thomas, E. Trintchina, M. Forero, V. Vogel, E. V. Sokurenko, Cell 2002, 109, 913;
121. b) A. Siryaporn, S. L. Kuchma, G. A. O'Toole, Z. Gitai, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 16860.
122. a) H. H. M. Rijnaarts, W. Norde, E. J. Bouwer, J. Lyklema, A. J. B. Zehnder, Colloids Surf. 1995, 4, 5;
123. b) M. C. M. van Loosdrecht, A. J. B. Zehnder, Experientia 1990, 46, 817.
124. K. Hori, S. Matsumoto, Biochem. Eng. J. 2010, 48, 424.
125. a) O. E. Petrova, K. Sauer, J. Bacteriol. 2012, 194, 2413;
126. b) J. C. Conrad, Res. Microbiol. 2012, 163, 619.
127. M. C. van Loosdrecht, J. Lyklema, W. Norde, A. J. Zehnder, Microbiol. Rev. 1990, 54, 75.
128. a) P. Stoodley, K. Sauer, D. G. Davies, J. W. Costerton, Annu. Rev. Microbiol. 2002, 56, 187;
129. b) T. Tolker-Nielsen, Microbiol. Spectrum 2015, 3, MB;
130. c) L. Hall-Stoodley, J. W. Costerton, P. Stoodley, Nat. Rev. Microbiol. 2004, 2, 95.
131. L. A. Fernández, J. Berenguer, FEMS Microbiol. Rev. 2000, 24, 21.
132. T. Proft, E. N. Baker, Cell. Mol. Life Sci. 2008, 66, 613.
133. J. Pizarro-Cerdá, P. Cossart, Cell 2006, 124, 715.
134. C. Piñero-Lambea, G. Bodelón, R. Fernández-Periáñez, A. M. Cuesta, L. Álvarez-Vallina, L. Á. Fernández, ACS Synth. Biol. 2015, 4, 463.
135. D. S. Glass, I. H. Riedel-Kruse, bioRxiv 2017, https://doi.org/10.1101/240721.
136. E. Veiga, V. de Lorenzo, L. A. Fernández, J. Bacteriol. 2003, 185, 5585.
137. F. Chen, S. V. Wegner, ACS Synth. Biol. 2017, 6, 2170.
138. a) H. S. Garmory, S. E. Leary, K. F. Griffin, E. D. Williamson, K. A. Brown, R. W. Titball, J. Drug Targeting 2003, 11, 471;
139. b) J. M. Pawelek, K. B. Low, D. Bermudes, Lancet Oncol. 2003, 4, 548.
140. a) Y. Flores Bueso, P. Lehouritis, M. Tangney, J. Control. Release 2018, 275, 217;
141. b) S. Song, M. S. Vuai, M. Zhong, Infect. Agent Cancer 2018, 13, 9.
142. a) P. Dersch, R. R. Isberg, EMBO J. 1999, 18, 1199;
143. b) H. Nakajima, N. Shimbara, Y. Shimonishi, T. Mimori, S. Niwa, H. Saya, Gene 2000, 260, 121.
144. a) N. Chauhan, A. Wrobel, M. Skurnik, J. C. Leo, Proteomics Clin. Appl. 2016, 10, 949;
145. b) M. Mühlenkamp, P. Oberhettinger, J. C. Leo, D. Linke, M. S. Schütz, Int. J. Med. Microbiol. 2015, 305, 252.
146. R. N. Palumbo, C. Wang, Curr. Drug Delivery 2006, 3, 47.
147. a) V. Kumar, M. Baweja, P. K. Singh, P. Shukla, Front. Plant Sci. 2016, 7, 1421;
148. b) M. C. Torres-Quintero, I. Gómez, S. Pacheco, J. Sánchez, H. Flores, J. Osuna, G. Mendoza, M. Soberón, A. Bravo, Sci. Rep. 2018, 8, 4989.
149. a) C. Prigent-Combaret, G. Prensier, T. T. Le Thi, O. Vidal, P. Lejeune, C. Dorel, Environ. Microbiol. 2000, 2, 450;
150. b) L. A. Pratt, R. Kolter, Mol. Microbiol. 1998, 30, 285.
151. B. H. Sung, C. H. Lee, B. J. Yu, J. H. Lee, J. Y. Lee, M. S. Kim, F. R. Blattner, S. C. Kim, Appl. Environ. Microbiol. 2006, 72, 3336.
152. a) L. Deng, W. Guo, H. H. Ngo, H. Zhang, J. Wang, J. Li, S. Xia, Y. Wu, Bioresour. Technol. 2016, 221, 656;
153. b) S. E. Coetser, T. E. Cloete, Crit. Rev. Microbiol. 2005, 31, 213.
154. a) C. A. Kerfeld, O. Erbilgin, Trends Microbiol. 2015, 23, 22;
155. b) C. Chowdhury, S. Sinha, S. Chun, T. O. Yeates, T. A. Bobik, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2014, 78, 438;
156. c) T. O. Yeates, C. S. Crowley, S. Tanaka, Annu. Rev. Biophys. 2010, 39;
157. d) T. O. Yeates, C. A. Kerfeld, S. Heinhorst, G. C. Cannon, J. M. Shively, Nat. Rev. Microbiol. 2008, 6, 681;
158. e) C. M. Jakobson, D. Tullman-Ercek, PLoS Pathog. 2016, 12, e1005558.
159. S. D. Axen, O. Erbilgin, C. A. Kerfeld, PLoS Comput. Biol. 2014, 10, e1003898.
160. a) J. B. Parsons, S. D. Dinesh, E. Deery, H. K. Leech, A. A. Brindley, D. Heldt, S. Frank, C. M. Smales, H. Lünsdorf, A. Rambach, M. H. Gass, A. Bleloch, K. J. McClean, A. W. Munro, S. E. J. Rigby, M. J. Warren, M. B. Prentice, J. Biol. Chem. 2008, 283, 14366;
161. b) C. M. Jakobson, M. F. Slininger Lee, D. Tullman-Ercek, Protein Sci. 2017, 26, 1086.
162. J. C. Cameron, S. C. Wilson, S. L. Bernstein, C. A. Kerfeld, Cell 2013, 155, 1131.
163. J. N. Kinney, A. Salmeen, F. Cai, C. A. Kerfeld, J. Biol. Chem. 2012, 287, 17729.
164. S. Choudhary, M. B. Quin, M. A. Sanders, E. T. Johnson, C. Schmidt-Dannert, PLoS One 2012, 7, e33342.
165. a) S. Boyarskiy, D. Tullman-Ercek, Curr. Opin. Chem. Biol. 2015, 28, 15;
166. b) E. Y. Kim, D. Tullman-Ercek, Curr. Opin. Biotechnol. 2013, 24, 627.
167. a) D. Kaiser, M. Robinson, L. Kroos, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2010, 2, a000380;
168. b) F. Abreu, J. L. Martins, T. S. Silveira, C. N. Keim, H. G. P. L. de Barros, F. J. G. Filho, U. Lins, Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2007, 57, 1318.
169. J. A. Shapiro, Annu. Rev. Microbiol. 1998, 52, 81.
170. a) W. P. J. Smith, Y. Davit, J. M. Osborne, W. Kim, K. R. Foster, J. M. Pitt-Francis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, E280;
171. b) M. M. Maharbiz, Trends Cell Biol. 2012, 22, 617;
172. c) C. Liu, X. Fu, L. Liu, X. Ren, C. K. L. Chau, S. Li, L. Xiang, H. Zeng, G. Chen, L. H. Tang, P. Lenz, X. Cui, W. Huang, T. Hwa, J. D. Huang, Science 2011, 334, 238;
173. d) A. Roucher, M. Morvan, D. Pekin, M. Depardieu, J. L. Blin, V. Schmitt, M. Konrad, J. C. Baret, R. Backov, Adv. Biosys. 2018, 2, 1700233.
174. W. C. Fuqua, S. C. Winans, E. P. Greenberg, J. Bacteriol. 1994, 176, 269.
175. Z. Li, S. K. Nair, Protein Sci. 2012, 21, 1403.
176. P. V. Dunlap, J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 1999, 1, 5.
177. H. B. Kaplan, E. P. Greenberg, J. Bacteriol. 1985, 163, 1210.
178. C. Arevalo-Ferro, G. Reil, A. Gorg, L. Eberl, K. Riedel, Syst. Appl. Microbiol. 2005, 28, 87.
179. S. Basu, Y. Gerchman, C. H. Collins, F. H. Arnold, R. Weiss, Nature 2005, 434, 1130.
180. J. S. Chuang, Curr. Opin. Chem. Biol. 2012, 16, 370.
181. R. M. Harshey, Annu. Rev. Microbiol. 2003, 57, 249.
182. a) T. Matsuyama, M. Matsushita, Crit. Rev. Microbiol. 1993, 19, 117;
183. b) H. Itoh, J. I. Wakita, T. Matsuyama, M. Matsushita, J. Phys. Soc. Jpn. 1999, 68, 1436.
184. J. Shapiro, Bacteria as Multicellular Organisms, Oxford University Press, New York, USA 1988.
185. R. Sekine, M. Yamamura, S. Ayukawa, K. Ishimatsu, S. Akama, M. Takinoue, M. Hagiya, D. Kiga, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 17969.
186. J. J. Tabor, H. M. Salis, Z. B. Simpson, A. A. Chevalier, A. Levskaya, E. M. Marcotte, C. A. Voigt, A. D. Ellington, Cell 2009, 137, 1272.
187. a) A. H. Chen, P. A. Silver, Trends Cell Biol. 2012, 22, 662;
188. b) G. H. Markx, J. S. Andrews, V. P. Mason, Trends Biotechnol. 2004, 22, 417.
189. D. López, H. Vlamakis, R. Kolter, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2010, 2, a000398.
190. a) R. M. Donlan, Emerging Infect. Dis. 2002, 8, 881;
191. b) G. A. O'Toole, G. C. Wong, Curr. Opin. Microbiol. 2016, 30, 139;
192. c) G. O'Toole, H. B. Kaplan, R. Kolter, Annu. Rev. Microbiol. 2000, 54, 49;
193. d) S. L. Kuchma, G. A. O'Toole, Curr. Opin. Biotechnol. 2000, 11, 429;
194. e) M. E. Davey, G. A. O'Toole, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2000, 64, 847;
195. f) R. D. Monds, G. A. O'Toole, Trends Microbiol. 2009, 17, 73;
196. g) M. Fazli, H. Almblad, M. L. Rybtke, M. Givskov, L. Eberl, T. Tolker-Nielsen, Environ. Microbiol. 2014, 16, 1961.
197. a) D. H. Limoli, C. J. Jones, D. J. Wozniak, Microbiol. Spectrum 2015, 3, 67;
198. b) J. S. Gunn, L. O. Bakaletz, D. J. Wozniak, J. Biol. Chem. 2016, 291, 12538;
199. c) L. Hobley, C. Harkins, C. E. MacPhee, N. R. Stanley-Wall, FEMS Microbiol. Rev. 2015, 39, 649.
200. a) G. S. Shrove, R. H. Olsen, T. M. Vogel, Biotechnol. Bioeng. 1991, 37, 512;
201. b) I. D. Auerbach, C. Sorensen, H. G. Hansma, P. A. Holden, J. Bacteriol. 2000, 182, 3809;
202. c) J. Kim, J. C. Oliveros, P. I. Nikel, V. de Lorenzo, R. Silva-Rocha, Environ. Microbiol. Rep. 2013, 5, 883.
203. a) W. S. Chang, M. van de Mortel, L. Nielsen, G. Nino de Guzmán, X. Li, L. J. Halverson, J. Bacteriol. 2007, 189, 8290;
204. b) A. Jahn, T. Griebe, P. H. Nielsen, Biofouling 1999, 14, 49;
205. c) E. E. Mann, D. J. Wozniak, FEMS Microbiol. Rev. 2012, 36, 893.
206. a) C. Beloin, J.-M. Ghigo, Trends Microbiol. 2005, 13, 16;
207. b) X. He, J. Ahn, FEMS Microbiol. Lett. 2011, 325, 180.
208. L. R. Mulcahy, V. M. Isabella, K. Lewis, Microb. Ecol. 2014, 68, 1.
209. H. A. Videla, W. G. Characklis, Int. Biodeterior. Biodegrad. 1992, 29, 195.
210. a) H. Fukuda, Bioprocess Technol. 1995, 21, 339;
211. b) R. Singh, D. Paul, R. K. Jain, Trends Microbiol. 2006, 14, 389;
212. c) M. Berlanga, R. Guerrero, Microb. Cell Fact. 2016, 15, 165;
213. d) B. Halan, A. Schmid, K. Buehler, Biotechnol. Bioeng. 2010, 106, 516.
214. Y. Zhu, in Bioprocessing for Value-Added Products from Renewable Resources, Elsevier, Amsterdam, The Netherlands 2007, pp. 373–396.
215. J. Becker, C. Wittmann, Angew. Chem. 2015, 54, 3328.
216. N. Qureshi, B. A. Annous, T. C. Ezeji, P. Karcher, I. S. Maddox, Microb. Cell Fact. 2005, 4, 24.
217. A. Karimi, D. Karig, A. Kumar, A. M. Ardekani, Lab Chip 2015, 15, 23.
218. D. Ercan, A. Demirci, Crit. Rev. Biotechnol. 2015, 35, 1.
219. E. Y. Park, Adv. Biochem. Eng. Biotechnol. 2004, 90, 1.
220. a) A. K. Epstein, B. Pokroy, A. Seminara, J. Aizenberg, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 995;
221. b) N. Hoiby, T. Bjarnsholt, M. Givskov, S. Molin, O. Ciofu, Int. J. Antimicrob. Agents 2010, 35, 322;
222. c) X. Z. Li, J. S. Webb, S. Kjelleberg, B. Rosche, Appl. Environ. Microbiol. 2006, 72, 1639.
223. B. Halan, I. Vassilev, K. Lang, A. Schmid, K. Buehler, Microb. Biotechnol. 2017, 10, 745.
224. S. Li, C. B. Jendresen, A. Grünberger, C. Ronda, S. I. Jensen, S. Noack, A. T. Nielsen, Metab. Eng. 2016, 38, 274.
225. T. K. Wood, S. J. Knabel, B. W. Kwan, Appl. Environ. Microbiol. 2013, 79, 7116.
226. P. I. Nikel, F. J. Romero-Campero, J. A. Zeidman, A. Goñi-Moreno, V. de Lorenzo, mBio 2015, 6, e00340.
227. I. Benedetti, V. de Lorenzo, P. I. Nikel, Metab. Eng. 2016, 33, 109.
228. T. K. Wood, S. H. Hong, Q. Ma, Trends Biotechnol. 2011, 29, 87.
229. a) S. H. Hong, M. Hegde, J. Kim, X. Wang, A. Jayaraman, T. K. Wood, Nat. Commun. 2012, 3, 613;
230. b) H. Kobayashi, M. Kaern, M. Araki, K. Chung, T. S. Gardner, C. R. Cantor, J. J. Collins, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 8414;
231. c) K. Brenner, D. K. Karig, R. Weiss, F. H. Arnold, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 17300.
232. C. Nicolella, M. C. M. van Loosdrecht, J. J. Heijnen, J. Biotechnol. 2000, 80, 1.
233. U. Jenal, A. Reinders, C. Lori, Nat. Rev. Microbiol. 2017, 15, 271.
234. J. Yan, M. Deforet, K. E. Boyle, R. Rahman, R. Liang, C. Okegbe, L. E. P. Dietrich, W. Qiu, J. B. Xavier, PLoS Comp. Biol. 2017, 13, e1005677.
235. a) A. J. Schmidt, D. A. Ryjenkov, M. Gomelsky, J. Bacteriol. 2005, 187, 4774;
236. b) D. A. Ryjenkov, M. Tarutina, O. V. Moskvin, M. Gomelsky, J. Bacteriol. 2005, 187, 1792.
237. B. Christen, M. Christen, R. Paul, F. Schmid, M. Folcher, P. Jenoe, M. Meuwly, U. Jenal, J. Biol. Chem. 2006, 281, 32015.
238. a) M. Rybtke, S. L. Chua, J. K. H. Yam, M. Givskov, L. Yang, T. Tolker-Nielsen, in c-di-GMP Signaling: Methods and Protocols (Ed.: K. Sauer), Springer New York, New York, USA 2017, pp. 87–98;
239. b) C. A. Kellenberger, J. Sales-Lee, Y. Pan, M. M. Gassaway, A. E. Herr, M. C. Hammond, RNA Biol. 2015, 12, 1189.
240. a) M. Gjermansen, P. Ragas, T. Tolker-Nielsen, FEMS Microbiol. Lett. 2006, 265, 215;
241. b) M. Gjermansen, P. Ragas, C. Sternberg, S. Molin, T. Tolker-Nielsen, Environ. Microbiol. 2005, 7, 894;
242. c) M. Klausen, M. Gjermansen, J.-U. Kreft, T. Tolker-Nielsen, FEMS Microbiol. Lett. 2006, 261, 1;
243. d) M. Valentini, A. Filloux, J. Biol. Chem. 2016, 291, 12547.
244. a) A. Loeschcke, S. Thies, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2015, 99, 6197;
245. b) P. I. Nikel, M. Chavarría, A. Danchin, V. de Lorenzo, Curr. Opin. Chem. Biol. 2016, 34, 20;
246. c) P. I. Nikel, V. de Lorenzo, Metab. Eng. 2013, 15, 98;
247. d) P. I. Nikel, V. de Lorenzo, New Biotechnol. 2014, 31, 562;
248. e) P. I. Nikel, E. Martínez-García, V. de Lorenzo, Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 368;
249. f) I. Poblete-Castro, J. Becker, K. Dohnt, V. A. P. Martins dos Santos, C. Wittmann, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2012, 93, 2279;
250. g) T. Tiso, N. J. P. Wierckx, L. M. Blank, in Industrial biocatalysis (Ed.: P. Grunwald), CRC Press, Boca Raton, FL, USA 2014, pp. 323–372;
251. h) I. Poblete-Castro, J. M. Borrero-de Acuña, P. I. Nikel, M. Kohlstedt, C. Wittmann, in Industrial Biotechnology, Wiley-VCH Verlag GmbH & Co., Weinheim, Germany 2017, pp. 299–326;
252. i) P. I. Nikel, M. Chavarría, T. Fuhrer, U. Sauer, V. de Lorenzo, J. Biol. Chem. 2015, 290, 25920;
253. j) E. Belda, R. G. A. van Heck, M. J. López-Sánchez, S. Cruveiller, V. Barbe, C. Fraser, H. P. Klenk, J. Petersen, A. Morgat, P. I. Nikel, D. Vallenet, Z. Rouy, A. Sekowska, V. A. P. Martins dos Santos, V. de Lorenzo, A. Danchin, C. Médigue, Environ. Microbiol. 2016, 18, 3403.
254. M. Nilsson, W. C. Chiang, M. Fazli, M. Gjermansen, M. Givskov, T. Tolker-Nielsen, Environ. Microbiol. 2011, 13, 1357.
255. I. Lasa, J. R. Penadés, Res. Microbiol. 2006, 157, 99.
256. a) P. V. Krasteva, H. Sondermann, Nat. Chem. Biol. 2017, 13, 350;
257. b) M. Martínez-Gil, M. I. Ramos-González, M. Espinosa-Urgel, J. Bacteriol. 2014, 196, 1484.
258. M. Martínez-Gil, F. Yousef-Coronado, M. Espinosa-Urgel, Mol. Microbiol. 2010, 77, 549.
259. P. D. Newell, C. D. Boyd, H. Sondermann, G. A. O'Toole, PLoS Biol. 2011, 9, e1000587.
260. a) M. Rybtke, J. Berthelsen, L. Yang, N. Høiby, M. Givskov, T. Tolker-Nielsen, MicrobiologyOpen 2015, 4, 917;
261. b) C. D. Boyd, D. Chatterjee, H. Sondermann, G. A. O'Toole, J. Bacteriol. 2012, 194, 4406;
262. c) A. López-Sánchez, A. Leal-Morales, L. Jiménez-Díaz, A. I. Platero, J. Bardallo-Pérez, A. Díaz-Romero, R. D. Acemel, J. M. Illán, J. Jiménez-López, F. Govantes, FEMS Microbiol. Lett. 2016, 363, fnw127.
263. M. E. Davey, N. C. Caiazza, G. A. O'Toole, J. Bacteriol. 2003, 185, 1027.
264. K. Brenner, L. You, F. H. Arnold, Trends Biotechnol. 2008, 26, 483.
265. M. Martin, T. Hölscher, A. Dragoš, V. S. Cooper, Á. T. Kovács, J. Bacteriol. 2016, 198, 2564.
266. A. Dragoš, H. T. Kiesewalter, M. Marivic, C. Y. Hsu, R. Hartmann, T. Wechsler, C. Eriksen, S. Brix Pedersen, K. Drescher, N. Stanley-Wall, R. Kümmerli, Á. T. Kovács, Curr. Biol. 2018, 28, 1903.e5.
267. a) J. A. Haagensen, S. K. Hansen, B. B. Christensen, S. J. Pamp, S. Molin, Appl. Environ. Microbiol. 2015, 81, 6120;
268. b) B. B. Christensen, C. Sternberg, J. B. Andersen, L. Eberl, S. Møller, M. Givskov, S. Molin, Appl. Environ. Microbiol. 1998, 64, 2247.
269. a) D. Enning, J. Garrelfs, Appl. Environ. Microbiol. 2014, 80, 1226;
270. b) A. Pedersen, M. Hermansson, Biofouling 1991, 3, 1.
271. A. Jayaraman, J. C. Earthman, T. K. Wood, Appl. Microbiol. Biotechnol. 1997, 47, 62.
272. A. Jayaraman, F. B. Mansfeld, T. K. Wood, J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 1999, 22, 167.
273. a) W. K. Kwok, C. Picioreanu, S. L. Ong, M. C. van Loosdrecht, W. J. Ng, J. J. Heijnen, Biotechnol. Bioeng. 1998, 58, 400;
274. b) M. Tallawi, M. Opitz, O. Lieleg, Biomater. Sci. 2017, 5, 887.
275. B. Halan, K. Buehler, A. Schmid, Trends Biotechnol. 2012, 30, 453.
276. D. M. Roberge, B. Zimmermann, F. Rainone, M. Gottsponer, M. Eyholzer, N. Kockmann, Org. Proc. Res. Dev. 2008, 12, 905.
277. R. Karande, B. Halan, A. Schmid, K. Buehler, Biotechnol. Bioeng. 2014, 111, 1831.
278. a) C. Willrodt, B. Halan, L. Karthaus, J. Rehdorf, K. Julsing Mattijs, K. Buehler, A. Schmid, Biotechnol. Bioeng. 2016, 114, 281;
279. b) B. Halan, R. Karande, K. Buehler, A. Schmid, J. Flow Chem. 2016, 6, 39;
280. c) K. Schmutzler, K. Kupitz, A. Schmid, K. Buehler, Microb. Biotechnol. 2016, 10, 735.
281. F. Kracke, B. Lai, S. Yu, J. O. Krömer, Metab. Eng. 2018, 45, 109.
282. A. Schievano, T. Pepé Sciarria, K. Vanbroekhoven, H. de Wever, S. Puig, S. J. Andersen, K. Rabaey, D. Pant, Trends Biotechnol. 2016, 34, 866.
283. a) A. S. Mathew, J. Wang, J. Luo, S. T. Yau, Sci. Rep. 2015, 5, 15713;
284. b) J. M. Flynn, D. E. Ross, K. A. Hunt, D. R. Bond, J. A. Gralnick, mBio 2010, 1, e00190.
285. D. R. Lovley, Annu. Rev. Microbiol. 2012, 66, 391.
286. S. Hou, E. A. Burton, R. L. Wu, Y. Y. Luk, D. Ren, Chem. Commun. 2009, 1207.
287. K. Nilsson, Biotechnol. Gen. Eng. Rev. 1988, 6, 404.
288. A. Gjaltema, N. van der Marel, M. C. M. van Loosdrecht, J. J. Heijnen, Biotechnol. Bioeng. 1997, 55, 880.
289. Y. Flores Bueso, P. Lehouritis, M. Tangney, J. Control Rel. 2018, 275, 217.
290. a) E. Díaz, J. I. Jiménez, J. Nogales, Curr. Opin. Biotechnol. 2013, 24, 431;
291. b) P. I. Nikel, D. Pérez-Pantoja, V. de Lorenzo, Philos. Trans. R. Soc. London, B: Biol. Sci. 2013, 368, 20120377;
292. c) D. Pérez-Pantoja, P. I. Nikel, M. Chavarría, V. de Lorenzo, PLoS Genet. 2013, 9, e1003764.
293. C. M. Agapakis, P. M. Boyle, P. A. Silver, Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 527.
294. P. I. Nikel, R. Silva-Rocha, I. Benedetti, V. de Lorenzo, Environ. Microbiol. 2014, 16, 628.
295. a) Y. Elani, T. Trantidou, D. Wylie, L. Dekker, K. Polizzi, R. V. Law, O. Ces, Sci. Rep. 2018, 8, 4564;
296. b) T. Furusato, F. Horie, H. T. Matsubayashi, K. Amikura, Y. Kuruma, T. Ueda, ACS Synth. Biol. 2018, 7, 953.
297. P. I. Nikel, V. de Lorenzo, Metab. Eng. 2018, https://doi.org/10.1016/j.ymben.2018.1005.1005.
298. a) A. Sánchez-Pascuala, V. de Lorenzo, P. I. Nikel, ACS Synth. Biol. 2017, 6, 793;
299. b) A. Sánchez-Pascuala, P. I. Nikel, V. de Lorenzo, in Synthetic Biology: Methods and protocols (Ed.: J. C. Braman), Springer New York, New York, USA 2018, pp. 3–24.
300. a) J. N. Reeve, N. H. Mendelson, S. I. Coyne, L. L. Hallock, J. Bacteriol. 1973, 114, 860;
301. b) D. Elhadi, L. Lv, X. R. Jiang, H. Wu, G. Q. Chen, Metab. Eng. 2016, 38, 358.
302. M. Martínez-Gil, J. M. Quesada, M. I. Ramos-González, M. I. Soriano, R. E. de Cristóbal, M. Espinosa-Urgel, Res. Microbiol. 2013, 164, 382.
303. M. Gjermansen, M. Nilsson, L. Yang, T. Tolker-Nielsen, Mol. Microbiol. 2010, 75, 815.
304. T. Krieg, A. Sydow, U. Schröder, J. Schrader, D. Holtmann, Trends Biotechnol. 2014, 32, 645.