DNA-mediated charge transport in redox sensing and signaling

Journal of the American Chemical Society

Volumn 132, Issue 3, 2010, Pages 891-905

  Genereux, Joseph C ^a   Boal, Amie K ^a   Barton, Jacqueline K ^a  

^a California Institute of Technology ^*  (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

GENES; REDOX REACTIONS;

BASE PAIR STACKING; DNA BASE PAIRS; DNA-REPAIR; LOW OXIDATION POTENTIAL; MEDIATED SIGNALLING; MOLECULAR DISTANCES; OXIDATIVE DAMAGE; REDOX CHEMISTRY; REDOX SENSITIVES; TRANSPORT OF CHARGE;

DNA;

DNA; DOUBLE STRANDED DNA; TRANSCRIPTION FACTOR;

BASE PAIRING; DNA REPAIR; GENOME; MISMATCH REPAIR; OXIDATION REDUCTION REACTION; OXIDATIVE STRESS; REACTION ANALYSIS; REVIEW; SIGNAL TRANSDUCTION;

EID: 76149146090     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja907669c     Document Type: Review

References (222)

1. Delaney, S.; Barton, J. K. J. Org. Chem. 2003, 68, 6475.
2. O'Neill, M. A.; Barton, J. K. In Topics in Current Chemistry; Schuster, G. B., Ed.; Springer: Berlin, 2004; Vol. 236, p 67.
3. Genereux, J. C.; Barton, J. K. Chem. Rev., published ASAP online Nov 23, 2009, http://dx.doi.org/10.1021/cr900228f.
4. Gorodetsky, A. A.; Buzzeo, M. C.; Barton, J. K. Bioconjugate Chem. 2008, 19, 2285.
5. DNA-mediated CT is also facile through DNA/RNA hybrids. See: (a) Sartor, V.; Henderson, P. T.; Schuster, G. B. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 11027.
6. (b) O'Neill, M. A.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 13053.
7. Storz, G.; Tartaglia, L. A.; Ames, B. N. Science 1990, 248, 189.
8. Zheng, M.; Åslund, F.; Storz, G. Science 1998, 279, 1718.
9. Stone, J. R.; Yang, S. Antioxidants Redox Signaling 2006, 8, 243.
10. Imlay, J. A. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 755.
11. Thannickal, V. J.; Fanburg, B. In Signal Transduction by Reactive Oxygen and Nitrogen Species; Forman, H. J., Fukuto, J., Torres, M., Eds.; Kluwer Academic: Norwell, MA, 2003; p 291.
12. Núñez, M. E.; Hall, D. B.; Barton, J. K. Chem. Biol. 1999, 6, 85.
13. Núñez, M. E.; Holmquist, G. P.; Barton, J. K. Biochemistry 2001, 40, 12465.
14. Lee, P. E.; Demple, B.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 13164.
15. Osakada, Y.; Kawai, K.; Fujitsuka, M.; Majima, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 18072.
16. Takada, T.; Kawai, K.; Fujitsuka, M.; Majima, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 14002.
17. Liu, C.-S.; Hernandez, R.; Schuster, G. B. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2877.
18. Odom, D. T.; Dill, E. A.; Barton, J. K. Chem. Biol. 2000, 7, 475.
19. Delaney, S.; Pascaly, M.; Bhattacharya, P. K.; Han, K.; Barton, J. K. Inorg. Chem. 2002, 41, 1966.
20. Boon, E. M.; Jackson, N. M.; Wrightman, M. D.; Kelley, S. O.; Hill, M. G.; Barton, J. K. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 11805.
21. Breslin, D. T.; Coury, J. E.; Anderson, J. R.; McFail-Isom, L.; Kan, Y.; Williams, L. D.; Bottomley, L. A.; Schuster, G. B. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 5043.
22. Yavin, E.; Stemp, E. D. A.; O'Shea, V. L.; David, S. S.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 3610.
23. Ikeda, R.; Chiba, J.; Inouye, M. e-J. Surf. Sci. Nanotechnol. 2005, 3, 393.
24. Gorodetsky, A. A.; Green, O.; Yavin, E.; Barton, J. K. Bioconjugate Chem. 2007, 18, 1434.
25. Murphy, C. J.; Arkin, M. R.; Jenkins, Y.; Ghatlia, N. D.; Bossmann, S. H.; Turro, N. J.; Barton, J. K. Science 1993, 262, 1025.
26. Murphy, C. J.; Arkin, M. R.; Ghatlia, N. D.; Bossman, S. H.; Turro, N. J.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 5315.
27. Kasai, H.; Yaamaizumi, Z.; Berger, M.; Cadet, J. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 9692.
28. Armitage, B.; Yu, C.; Devadoss, C.; Schuster, G. B. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 9847.
29. Saito, I.; Takayama, M.; Sugiyama, H.; Nakatani, K. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 6406.
30. Hall, D. B.; Holmlin, R. E.; Barton, J. K. Nature 1996, 382, 731.
31. Marcus, R. A.; Sutin, N. Biochim. Biophys. Acta 1985, 811, 265.
32. Giese, B. Annu. Rev. Biochem. 2002, 71, 51.
33. Wan, C.; Fiebig, T.; Kelley, S. O.; Treadway, C. R.; Barton, J. K.; Zewail, A. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 6014.
34. Valis, L.; Wang, Q.; Raytchev, M.; Buchvarov, I.; Wagenknecht, H.-A.; Fiebig, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 10192.
35. Lewis, F. D.; Wu, T.; Zhang, Y.; Letsinger, R. L.; Greenfield, S. R.; Wasielewski, M. R. Science 1997, 277, 673.
36. Lewis, F. D.; Kalgutkar, R. S.; Wu, Y.; Liu, X.; Liu, J.; Hayes, R. T.; Miller, S. E.; Wasielewski, M. R. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 12346.
37. Lewis, F. D.; Liu, J.; Weigel, W.; Rettig, W.; Kurnikov, I. V.; Beratan, D. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 12536.
38. LeBard, D. N.; Lilichenko, M.; Matyushov, D. V.; Berlin, Y. A.; Ratner, M. A. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 14509.
39. Jortner, J.; Bixon, M.; Langenbacher, T.; Michel-Beyerle, M. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 12759.
40. Jortner, J.; Bixon, M.; Voityuk, A. A.; Rösch, N. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 7599.
41. Berlin, Y. A.; Burin, A. L.; Ratner, M. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 260.
42. Berlin, Y. A.; Ratner, M. A. In Charge Migration in DNA; Chakraborty, T., Ed.; Springer: Berlin, 2008; p 45.
43. Takada, T.; Kawai, K.; Cai, X.; Sugimoto, A.; Fujitsuka, M.; Majima, T. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1125.
44. Kodera, H.; Osakada, Y.; Kawai, K.; Majima, T. Nat. Chem. 2009, 1, 156.
45. Meggers, E.; Michel-Beyerle, M. E.; Giese, B. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 12950.
46. Giese, B.; Spichty, M. ChemPhysChem 2000, 1, 195.
47. Lewis, F. D.; Zhu, H.; Daublain, P.; Cohen, B.; Wasielewski, M. R. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 7982.
48. Behrens, C.; Cichon, M. K.; Grolle, F.; Hennecke, U.; Carell, T. In Topics in Current Chemistry; Schuster, G. B., Ed.; Springer: Berlin, 2004; Vol. 236, p 187.
49. Cordes, M.; Giese, B. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 892.
50. Stubbe, J.; Nocera, D. G.; Yee, C. S.; Chang, M. C. Y. Chem. Rev. 2003, 103, 2167.
51. Shih, C.; Museth, A. K.; Abrahamsson, M.; Blanco-Rodriguez, A. M.; Di Billio, A. J.; Sudhamsu, J.; Crane, B. R.; Ronayne, K. L.; Towrie, M.; Vicek, A.; Richards, J. H.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. Science 2008, 320, 1760.
52. Gray, H. B.; Winkler, J. R. Q. Rev. Biophys. 2003, 36, 341.
53. Grozema, F. C.; Tonzani, S.; Berlin, Y. A.; Schatz, G. C.; Siebbeles, L. D. A.; Ratner, M. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 5157.
54. Grozema, F. C.; Tonzani, S.; Berlin, Y. A.; Schatz, G. C.; Siebbeles, L. D. A.; Ratner, M. A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 14204.
55. Giese, B.; Amaudrut; Köhler, A.-K.; Sporman, M.; Wessely, S. Nature 2001, 412, 318.
56. Renger, T.; Marcus, R. A. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 8404.
57. O'Neill, M. A.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 11471.
58. Barnett, R. N.; Cleveland, C. L.; Joy, A.; Landman, U.; Schuster, G. B. Science 2001, 294, 567.
59. Conwell, E. M.; Park, J.-H.; Choi, H.-Y. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 9760.
60. Basko, D. M.; Conwell, E. M. Phys. Rev. Lett. 2002, 88, 098102.
61. Genereux, J. C.; Augustyn, K. E.; Davis, M. L.; Shao, F.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 15150.
62. Zeidan, T. A.; Carmieli, R.; Kelley, R. F.; Wilson, T. M.; Lewis, F. D.; Wasielewski, M. R. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13945.
63. O'Neill, M. A.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 13234.
64. O'Neill, M. A.; Becker, H. C.; Wan, C.; Barton, J. K.; Zewail, A. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 5896.
65. Troisi, A.; Orlandi, G. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 2093.
66. Kelley, S. O.; Jackson, N. M.; Hill, M. G.; Barton, J. K. Angew. Chem., Int. Ed. 1999, 38, 941.
67. Wong, E. L. S.; Gooding, J. J. J. Am. Chem. Soc., 2007, 129, 8950.
68. Drummond, T. G.; Hill, M. G.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 15010.
69. Crespo-Hernández, C. E.; Close, D. M.; Gorb, L.; Leszczynski, J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 5386.
70. Seidel, C. A. M.; Shulz, A.; Sauer, M. H. M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 5541.
71. Shinde, S. S.; Maroz, A.; Hay, M. P.; Anderson, R. F. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5203.
72. Kubař, T.; Elstner, M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 8788.
73. Sugiyama, H.; Saito, I. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 7063.
74. Sistare, M. F.; Codden, S. J.; Heimlich, G.; Thorp, H. H. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4742.
75. Osakada, Y.; Kawai, K.; Fujitsuka, M.; Majima, T. Nucleic Acids Res. 2008, 36, 5562.
76. Bhattacharya, P. K.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8649.
77. Boal, A. K.; Barton, J. K. Bioconjugate Chem. 2005, 16, 312.
78. Rajski, S. R.; Barton, J. K. Biochemistry 2001, 40, 5556.
79. Boon, E. M.; Salas, J. E.; Barton, J. K. Nat. Biotechnol. 2002, 20, 282.
80. Boon, E. M.; Ceres, D. M.; Drummond, T. G.; Hill, M. G.; Barton, J. K. Nat. Biotechnol. 2000, 18, 1096.
81. Bhattacharya, P. K.; Cha, J.; Barton, J. K. Nucleic Acids Res. 2002, 30, 4740.
82. Gorodetsky, A. A.; Ebrahim, A.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2924.
83. Nakatani, K.; Dohno, C.; Ogawa, A.; Saito, I. Chem. Biol. 2002, 9, 361.
84. Boal, A. K.; Yavin, E.; Lukianova, O. A.; O'Shea, V. L.; David, S. S.; Barton, J. K. Biochemistry 2005, 44, 8397.
85. Boon, E. M.; Livingston, A. L.; Chmiel, N. H.; David, S. S.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 12543.
86. Gorodetsky, A. A.; Dietrich, L. E. P.; Lee, P. E.; Demple, B.; Newman, D. K.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 3684.
87. Lin, J. C.; Singh, R. R.; Cox, D. L. Biophys. J. 2008, 95, 3259.
88. Gorodetsky, A. A.; Boal, A. K.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12082.
89. Cadet, J.; Douki, T.; Ravanat, J.-L. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 1075.
90. Wagenknecht, H.-A.; Stemp, E. D. A.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 1.
91. Wagenknecht, H.-A.; Stemp, E. D. A.; Barton, J. K. Biochemistry 2000, 39, 5483.
92. Wagenknecht, H.-A.; Rajski, S. R.; Pascaly, M.; Stemp, E. D. A.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 4400.
93. Copeland, K. D.; Lueras, A. M. K.; Stemp, E. D. A.; Barton, J. K. Biochemistry 2002, 41, 12785.
94. Kurbanyan, K.; Nguyen, K. L.; To, P.; Rivas, E. V.; Lueras, A. M. K.; Kosinski, C.; Steryo, M.; Gonzalez, A.; Mah, D. A.; Stemp, E. D. A. Biochemistry 2003, 42, 10269.
95. Nguyen, K. L.; Steryo, M.; Kurbanyan, K.; Nowitzki, K. M.; Butterfield, S. M.; Ward, S. R.; Stemp, E. D. A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3585.
96. Morin, B.; Cadet, J. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 12408.
97. Misiaszek, R.; Joffe, J.; Geacintov, N. E.; Shafirovich, V. J. Biol. Chem. 2004, 279, 32106.
98. Ravanat, J.-L.; Saint-Pierre, C.; Cadet, J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 2030.
99. Xu, X.; Fleming, A. M.; Muller, J. G.; Burrows, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10080.
100. Johansen, M. E.; Muller, J. G.; Xu, X.; Burrows, C. J. Biochemistry 2005, 44, 5660.
101. Perrier, S.; Hau, J.; Gasparutto, D.; Cadet, J.; Favier, A.; Ravanat, J.-L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 5703.
102. Kobayashi, K.; Yamagami, R.; Tagawa, S. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 10752.
103. Stemp, E. D. A.; Arkin, M.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 2921.
104. Shafirovich, V.; Dourandin, A.; Huang, W.; Geacintov, N. E. J. Biol. Chem. 2001, 276, 24621.
105. Lee, Y. A.; Yun, B. H.; Kim, S. K.; Margolin, Y.; Dedon, P. C.; Geacintov, N. E.; Shafirovich, V. Chem. - Eur. J. 2007, 13, 4571.
106. Lee, Y. A.; Durandin, A.; Dedon, P. C.; Geacintov, N. E.; Shafirovich, V. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 1834.
107. Ananthaswamy, H. N.; Eisenstark, A. J. Bacteriol. 1977, 130, 187.
108. Demple, B.; Halbrook, J.; Linn, S. J. Bacteriol. 1983, 153, 1079.
109. Park, S.; You, X.; Imlay, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 9317.
110. Park, S.; Imlay, J. A. J. Bacteriol. 2003, 185, 1942.
111. Fenton, H. J. H. J. Chem. Soc., Trans. 1894, 65, 899.
112. Burrows, C. J.; Muller, J. G. Chem. Rev. 1998, 98, 1109.
113. Chatgilialoglu, C.; D'Angelantonio, M.; Guerra, M.; Kaloudis, P.; Mulazzani, Q. G. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 2214.
114. Pogozelski, W. K.; Tullius, T. D. Chem. Rev. 1998, 98, 1089.
115. Gimisis, T.; Cismas, C. Eur. J. Org. Chem. 2006, 1351.
116. Neeley, J. L.; Essigman, J. M. Chem. Res. Toxicol. 2006, 19, 491.
117. Hong, Y.; Wang, G.; Meier, R. J. Free Radical Res. 2006, 40, 597.
118. Martinez, A.; Kolter, R. J. Bacteriol. 1997, 179, 5188.
119. Park, M.; Yun, S. T.; Hwang, S. Y.; Chun, C. I.; Ahn, T. I. J. Bacteriol. 2006, 188, 7572.
120. Ishikawa, T.; Mizunoe, Y.; Kawabata, S.; Takade, A.; Harada, M.; Wai, S. N.; Yoshida, S. J. Bacteriol. 2003, 185, 1010.
121. Pulliainen, A. T.; Haataja, S.; Kahkonen, S.; Finne, J. J. Biol. Chem. 2003, 278, 7996.
122. Wolfe, K. H.; Sharp, P. M.; Li, W.-H. Nature 1989, 337, 283.
123. Arnheim, N.; Calabrese, P. Nat. Rev. Genetics 2009, 10, 478.
124. Chuang, J. H.; Li, H. PLoS Biol. 2004, 2, 0253.
125. Pendergrast, J. G. D.; Campbell, H.; Gilbert, N.; Dunlop, M. G.; Bickmore, W. A.; Semple, C. A. M. BMC Evol. Biol. 2007, 7, 72.
126. Sasaki, S.; et al. Science 2009, 323, 5912.
127. Friedman, K. A.; Heller, A. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 11859.
128. Heller, A. Faraday Discuss. 2000, 116, 1.
129. Ramon Goñi, J.; de la Cruz, X.; Orozco, M. Nucleic Acids Res. 2004, 32, 354.
130. Wu, Q.; Gaddis, S. S.; MacLeod, M. C.; Walborg, E. F.; Thames, H. D.; DiGiovanni, J.; Vasquez, K. M. Mol. Carcinogen. 2007, 46, 15.
131. Ghosh, R.; Mitchell, D. L. Nucleic Acids Res. 1999, 27, 3213.
132. Ramon, O.; Wong, H.-K.; Joyeux, M.; Riondel, J.; Halimi, S.; Ravanat, J.-L.; Favier, A.; Cadet, J.; Faure, P. Free Radical Biol. Med. 2001, 30, 107.
133. Hailer-Morrison, M. K.; Kotler, J. M.; Martin, B. D.; Sugden, K. D. Biochemistry 2003, 42, 9761.
134. Ziel, K. A.; Grishko, V.; Campbell, C. C.; Breit, J. F.; Wilson, G. L.; Gillespie, M. N. FASEB J. 2005, 19, 387.
135. Mitchell, D.; Ghosh R. In Oxidative Damage to Nucleic Acids; Evans, M. D., Cooke, M. S., Eds.; Landes Bioscience: Georgetown, TX, 2007; pp 91-99.
136. Delaney, S.; Barton, J. K. Biochemistry 2003, 42, 14159.
137. Huang, Y. C.; Cheng, A. K. H.; Yu, H.-Z.; Sen, D. Biochemistry 2009, 48, 6794.
138. Kanvah, S.; Schuster, G. B. Nucleic Acids Res. 2005, 33, 5133.
139. Joseph, J.; Schuster, G. B. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6070.
140. Núñez, M. E.; Noyes, K. T.; Barton, J. K. Chem. Biol. 2002, 9, 403.
141. Bjorklund, C. C.; Davis, W. B. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 1836.
142. Bjorklund, C. C.; Davis, W. B. Biochemistry 2007, 46, 10745.
143. Merino, E. J.; Barton, J. K. Biochemistry 2008, 47, 1511.
144. Turro, C.; Evenzahav, A.; Bossman, S. H.; Barton, J. K.; Turro, N. J. Inorg. Chim. Acta 1996, 243, 101.
145. Turro, C.; Hall, D. B.; Chen, W.; Zuilhof, H.; Barton, J. K.; Turro, N. J. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 5708.
146. Merino, E. J.; Barton, J. K. Biochemistry 2007, 46, 2805.
147. Clayton, D. A. Annu. Rev. Cell Biol. 1991, 7, 453.
148. Richter, C.; Park, J.-W.; Ames, B. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 6465.
149. Andreyev, A.Yu.; Kushnareva, Yu.E.; Starkov, A. A. Biochemistry (Moscow) 2005, 70, 200.
150. Tan, D. J.; Bal, R. K.; Wong, L. J. C. Cancer Res. 2002, 62, 972.
151. Lièvre, A.; Blons, H.; Houllier, A. M.; Laccourreye, O.; Brasnu, S.; Beaune, P.; Laurent-Puig, P. Br. J. Cancer 2006, 94, 692.
152. Yu, M.; Shi, Y.; Zhang, F.; Zhou, Y.; Yang, Y.; Wei, X.; Zhang, L.; Niu, R. J. Biomed. Sci. 2008, 15, 535.
153. Merino, E. J.; Barton, J. K. Biochemistry 2009, 48, 660.
154. Ly, A.; Bullick, S.; Won, J. H.; Milligan, J. R. Int. J. Radiat. Biol. 2006, 82, 421.
155. Yavin, E.; Boal, A. K.; Stemp, E. D. A.; Boon, E. M.; Livingston, A. L.; O'Shea, V. L.; David, S. S.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 3546.
156. Green, J.; Paget, M. Nat. Rev. Microbiol. 2004, 2, 954.
157. D'Autreaux, B.; Toldeano, M. B. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 813.
158. Pomposiello, P. J.; Demple, B. Trends Biotechnol. 2001, 19, 109.
159. Dietrich, L. E. P.; Teal, T. K.; Price-Whelan, A.; Newman, D. K. Science 2008, 321, 1203.
160. Price-Whelan, A.; Dietrich, L. E. P.; Newman, D. K. J. Bacteriol. 2007, 189, 6372.
161. Kerr, J. R. Infect. Dis. Rev. 2000, 2, 184.
162. Pomposiello, P. J.; Bennik, M. H.; Demple, B. J. Bacteriol. 2001, 183, 3890.
163. Hobman, J. L.; Wilkie, J.; Brown, N. L. BioMetals 2005, 18, 429.
164. Ding, H.; Hidalgo, E.; Demple, B. J. Biol. Chem. 1996, 271, 33173.
165. Watanabe, S.; Kita, A.; Kobayashi, K.; Miki, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 4121.
166. Ding, H.; Demple, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 8445.
167. Ding, H.; Demple, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 5146.
168. Gort, A. S.; Imlay, J. A. J. Bacteriol. 1998, 180, 1402.
169. Dietrich, L. E. P.; Price-Whelan, A.; Petersen, A.; Whiteley, M.; Newman, D. K. Mol. Microbiol. 2006, 61, 1308.
170. Kobayashi, K.; Tagawa, S. J. Biochem. 2004, 136, 607.
171. Zheng, M.; Storz, G. Biochem. Pharmacol. 2000, 59, 1.
172. Hidalgo, E.; Demple, B. EMBO J. 1994, 13, 138.
173. David, S. S.; Williams, S. D. Chem. Rev. 1998, 98, 1221.
174. David, S. S.; O'Shea, V. L.; Kundu, S. Nature 2007, 447, 941.
175. Demple, B.; Harrison, L. Annu. Rev. Biochem. 1994, 63, 915.
176. Cupples, C. G.; Miller, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 5345.
177. Fromme, J. C.; Banerjee, A.; Huang, S. J.; Verdine, G. L. Nature 2004, 427, 652.
178. Fromme, J. C.; Verdine, G. L. EMBO J. 2003, 22, 3461.
179. Livingston, A. L.; O'Shea, V. L.; Kim, T.; Kool, E. T.; David, S. S. Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 51.
180. Cunningham, R. P.; Asahara, H.; Bank, J. F.; Scholes, C. P.; Salerno, J. C.; Surerus, K.; Munck, E.; McCracken, J.; Peisach, J.; Emptage, M. H. Biochemistry 1989, 28, 4450.
181. Thayer, M. M.; Ahern, H.; Xing, D.; Cunningham, R. P.; Tainer, J. A. EMBO J. 1995, 14, 4108.
182. Guan, Y.; Manuel, R. C.; Arvai, A. S.; Parikh, S. S.; Mol, C. D.; Miller, J. H.; Lloyd, S.; Tainer, J. A. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 1058.
183. Boal, A. K.; Genereux, J. C.; Sontz, P. A.; Gralnick, J. A.; Newman, D. A.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 2009, 106, 15237.
184. Fok, P.-W.; Guo, C.-L.; Chou, T. J. Chem. Phys. 2008, 129, 235101.
185. Fok, P.-W.; Chou, T. Biophys. J. 2009, 96, 2949.
186. Meplan, C.; Richard, M. J.; Hainaut, P. Biochem. Biopharmacol. 2000, 59, 25.
187. Whibley, C.; Pharoah, P. D.; Hollstein, M. Nat. Rev. Cancer 2009, 9, 95.
188. Vousden, K. H.; Prives, C. Cell 2009, 137, 413.
189. Joerger, A. C.; Fersht, A. R. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 557.
190. Augustyn, K. E.; Merino, E. J.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 18907.
191. Takada, T.; Barton, J. K. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12204.
192. Kiley, P. J.; Beinert, H. FEMS Microbiol. Rev. 1998, 22, 341.
193. Nesbit, A. D.; Giel, J. L.; Rose, J. C.; Kiley, P. J. J. Mol. Biol. 2009, 387, 28.
194. Schwartz, C. J.; Giel, J. L.; Patschkowski, T.; Luther, C.; Ruzicka, F. J.; Beinert, H.; Kiley, P. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 14895.
195. Buis, J. M.; Cheek, J.; Kalliri, E.; Broderick, J. B. J. Biol. Chem. 2006, 281, 25994.
196. Chandor-Proust, A.; Berteau, O.; Douki, T.; Gasparutto, D.; Ollagnier-De-Choudens, S.; Fontecaye, M.; Atta, M. J. Biol. Chem. 2008, 283, 36361.
197. Rudolf, J.; Makrantoni, V.; Ingledew, W. J.; Stark, M. J.; White, M. F. Mol. Cell 2006, 23, 801.
198. Wolski, S. C.; Kuper, J.; Hanzelmann, P.; Truglio, J. J.; Croteau, D. L.; Van Houten, B.; Kisker, C. PLoS Biol. 2008, 6, e149.
199. Fan, L.; Fuss, J. O.; Cheng, Q. J.; Arvai, A. S.; Hammel, M.; Roberts, V. A.; Cooper, P. K.; Tainer, J. A. Cell 2008, 133, 789.
200. Liu, H.; Rudolf, J.; Johnson, K. A.; McMahon, S. A.; Oke, M.; Carter, L.; McRobbie, A. M.; Brown, S. E.; Naismith, J. H.; White, M. F. Cell 2008, 133, 801.
201. Ren, B.; Duan, X. W.; Ding, H. G. J. Biol. Chem. 2009, 284, 4829.
202. Klinge, S.; Hirst, J.; Maman, J. D.; Krude, T.; Pellegrini, L. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 875.
203. Weiner, B. E.; Huang, H.; Dattilo, B. M.; Bilges, M. J.; Fanning, E.; Chazin, W. J. J. Biol. Chem. 2007, 282, 33444.
204. Yeeles, J. T. P.; Cammack, R.; Dillingham, M. S. J. Biol. Chem. 2009, 284, 7746.
205. Hirata, A.; Klein, B. J.; Murakami, K. S. Nature 2008, 451, 851.
206. Paraskevopoulou, C.; Fairhurst, S. A.; Brick, P.; Onesti, S. Mol. Microbiol. 2006, 59, 795.
207. Greenwood, C.; Selth, L. A.; Dirac-Svejstrup, A. B.; Svejstrup, J. Q. J. Biol. Chem. 2009, 284, 141.
208. Chen, H.; Hu, J.; Chen, P. R.; Lan, L. F.; Li, Z. L.; Hicks, L. M.; Dinner, A. R.; He, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 36, 13586.
209. Panmanee, W.; Vatanaviboon, P.; Poole, L. B.; Mongkolsuk, S. J. Bacteriol. 2006, 188, 1389.
210. Eiamphugporn, W.; Soonsanga, S.; Lee, J.-W.; Helmann, J. D. Nucleic Acids Res. 2009, 37, 1174.
211. Masuda, S.; Dong, C.; Swem, D.; Setterdahl, A. T.; Knaff, D. B.; Bauer, C. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 7078.
212. Hiroto, K.; Matsui, M.; Iwata, S.; Nishiyama, A.; Mori, K.; Yodoi, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 3633.
213. Wei, S. J.; Botero, A.; Hirota, K.; Bradbury, C. M.; Markovina, S.; Laszlo, A.; Spitz, D. R.; Goswami, P. C.; Yodoi, J.; Gius, D. Cancer Res. 2000, 60, 6688.
214. Outten, F. W.; Theil, E. C. Antioxid. Redox Signal. 2009, 11, 1029.
215. Bowles, T.; Metz, A. H.; O'Quin, J.; Wawrzak, Z.; Eichman, B. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 15299.
216. DeRosa, M. C.; Sancar, A.; Barton, J. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 10788.
217. Gyan, S.; Shiohira, Y.; Sato, I.; Takeuchi, M.; Sato, T. J. Bacteriol. 2006, 188, 7062.
218. Hon, T.; Dodd, A.; Dirmeier, R.; Gorman, N.; Sinclair, P. R.; Zhang, L.; Poyton, R. O. J. Biol. Chem. 2003, 278, 50771.
219. Hickman, M. J.; Winston, F. Mol. Cell. Biol. 2007, 27, 7414.
220. Lambert, A. R.; Sussman, D.; Shen, B.; Maunus, R.; Nix, J.; Samuelson, J.; Xu, S.-Y.; Stoddard, B. L. Structure 2008, 16, 558.
221. Takeda, K.; Noguchi, T.; Naguro, I.; Ichijo, H. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 2008, 48, 199.
222. Ando, K.; Hirao, S.; Kabe, Y.; Ogura, O.; Sato, I.; Yamaguchi, Y.; Wada, T.; Handa, H. Nucleic Acids Res. 2008, 36, 4327.