Direct Modulation of Small GTPase Activity and Function

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 54, Issue 46, 2015, Pages 13516-13537

  Cromm, Philipp M ^a,b   Spiegel, Jochen ^a,b   Grossmann, Tom N ^a,b,c   Waldmann, Herbert ^a,b  

^a MAX PLANCK INSTITUTE OF MOLECULAR PHYSIOLOGY   (Germany)

^b TU DORTMUND UNIVERSITY   (Germany)

^c CHEMICAL GENOMICS CENTRE OF THE MAX PLANCK SOCIETY   (Germany)

Author keywords

cancer; drug design; inhibitors; proteins; small GTPases

Indexed keywords

CORROSION INHIBITORS; MODULATION;

BIOLOGICAL INSIGHT; CANCER; CELLULAR PROCESS; DIRECT MODULATION; DIRECT MODULATORS; DRUG DESIGN; GTPASES; TRANSIENT CAVITIES;

PROTEINS;

MONOMERIC GUANINE NUCLEOTIDE BINDING PROTEIN;

HUMAN; METABOLISM;

HUMANS; MONOMERIC GTP-BINDING PROTEINS;

EID: 84946045247     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.201504357     Document Type: Review

References (215)

1. A. Wittinghofer, I. R. Vetter, Annu. Rev. Biochem. 2011, 80, 943-971.
2. D. D. Leipe, Y. I. Wolf, E. V. Koonin, L. Aravind, J. Mol. Biol. 2002, 317, 41-72;
3. G. Bange, I. Sinning, Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 776-780.
4. W. M. Oldham, H. E. Hamm, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2008, 9, 60-71.
5. J. P. Overington, B. Al-Lazikani, A. L. Hopkins, Nat. Rev. Drug Discovery 2006, 5, 993-996.
6. I. R. Vetter, A. Wittinghofer, Science 2001, 294, 1299-1304.
7. J. L. Bos, H. Rehmann, A. Wittinghofer, Cell 2007, 129, 865-877.
8. J. Cherfils, M. Zeghouf, Physiol. Rev. 2013, 93, 269-309.
9. I. M. Ahearn, K. Haigis, D. Bar-Sagi, M. R. Philips, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2012, 13, 39-51;
10. A. Gorfe, Curr. Med. Chem. 2010, 17, 1-9.
11. K. Wennerberg, K. L. Rossman, C. J. Der, J. Cell Sci. 2005, 118, 843-846.
12. D. Vigil, J. Cherfils, K. L. Rossman, C. J. Der, Nat. Rev. Cancer 2010, 10, 842-857.
13. G. W. Reuther, C. J. Der, Curr. Opin. Cell Biol. 2000, 12, 157-165.
14. A. Hall, Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 1378-1382.
15. S. Etienne-Manneville, A. Hall, Nature 2002, 420, 629-635.
16. A. J. Ridley, Trends Cell Biol. 2006, 16, 522-529.
17. T. Bhuin, J. K. Roy, Exp. Cell Res. 2014, 328, 1-19.
18. J. G. Donaldson, C. L. Jackson, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2011, 12, 362-375.
19. A. H. Hutagalung, P. J. Novick, Physiol. Rev. 2011, 91, 119-149.
20. M. Zerial, H. McBride, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2001, 2, 107-117.
21. M. Stewart, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 195-208.
22. P. R. Clarke, C. Zhang, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2008, 9, 464-477.
23. R. R. Mattingly, ISRN Oncology 2013, 2013, 1-14.
24. F. M. Vega, A. J. Ridley, FEBS Lett. 2008, 582, 2093-2101.
25. I. A. Prior, P. D. Lewis, C. Mattos, Cancer Res. 2012, 72, 2457-2467.
26. M. Malumbres, M. Barbacid, Nat. Rev. Cancer 2003, 3, 459-465;
27. Y. Pylayeva-Gupta, E. Grabocka, D. Bar-Sagi, Nat. Rev. Cancer 2011, 11, 761-774;
28. M. P. Quinlan, J. Settleman, Future Oncol. 2009, 5, 105-116.
29. S. Schubbert, K. Shannon, G. Bollag, Nat. Rev. Cancer 2007, 7, 295-308.
30. S. A. Forbes, N. Bindal, S. Bamford, C. Cole, C. Y. Kok, D. Beare, M. Jia, R. Shepherd, K. Leung, A. Menzies, et al., Nucleic Acids Res. 2011, 39, D 945 -D 950.
31. A. G. Stephen, D. Esposito, R. K. Bagni, F. McCormick, Cancer Cell 2014, 25, 272-281.
32. A. D. Cox, S. W. Fesik, A. C. Kimmelman, J. Luo, C. J. Der, Nat. Rev. Drug Discovery 2014, 13, 828-851.
33. J. Spiegel, P. M. Cromm, G. Zimmermann, T. N. Grossmann, H. Waldmann, Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 613-622.
34. A. T. Baines, D. Xu, C. J. Der, Future Med. Chem. 2011, 3, 1787-1808;
35. R. Nussinov, C.-J. Tsai, C. Mattos, Trends Mol. Med. 2013, 19, 695-704;
36. H. Ledford, Nature 2015, 520, 278-280.
37. W. Wang, G. Fang, J. Rudolph, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2012, 22, 5766-5776.
38. G. Cooper, Science 1982, 217, 801-806.
39. S. M. Sebti, A. D. Hamilton, Oncogene 2000, 19, 6584-6593.
40. N. Berndt, A. D. Hamilton, S. M. Sebti, Nat. Rev. Cancer 2011, 11, 775-791.
41. W. H. Chappell, L. S. Steelman, J. M. Long, R. C. Kempf, S. L. Abrams, R. A. Franklin, J. Bäsecke, F. Stivala, M. Donia, P. Fagone, et al., Oncotarget 2011, 2, 135-164.
42. P. Lito, N. Rosen, D. B. Solit, Nat. Med. 2013, 19, 1401-1409;
43. P. J. Roberts, C. J. Der, Oncogene 2007, 26, 3291-3310.
44. B. Ford, V. Hornak, H. Kleinman, N. Nassar, Structure 2006, 14, 427-436;
45. B. Ford, K. Skowronek, S. Boykevisch, D. Bar-Sagi, N. Nassar, J. Biol. Chem. 2005, 280, 25697-25705;
46. B. E. Hall, D. Bar-Sagi, N. Nassar, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 12138-12142;
47. H. R. Kalbitzer, M. Spoerner, P. Ganser, C. Hozsa, W. Kremer, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16714-16719;
48. M. Spoerner, A. Nuehs, P. Ganser, C. Herrmann, A. Wittinghofer, H. R. Kalbitzer, Biochemistry 2005, 44, 2225-2236.
49. M. Spoerner, A. Wittinghofer, H. R. Kalbitzer, FEBS Lett. 2004, 578, 305-310.
50. P. Prakash, A. A. Gorfe, Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 2013, 1830, 5211-5218.
51. A. D. Cox, C. J. Der, Small GTPases 2010, 1, 2-27;
52. L. Goitre, E. Trapani, L. Trabalzini, S. F. Retta, Methods Mol. Biol. 2014, 1120, 1-18;
53. K. Marcus, C. Mattos, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 1810-1818;
54. A. D. Cox, C. J. Der, M. R. Philips, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 1819-1827.
55. L. R. Gentry, T. D. Martin, D. J. Reiner, C. J. Der, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res. 2014, 1843, 2976-2988.
56. P. A. Boriack-Sjodin, S. M. Margarit, D. Bar-Sagi, J. Kuriyan, Nature 1998, 394, 337-343.
57. L. E. Arias-Romero, J. Chernoff, Expert Opin. Ther. Targets 2013, 17, 1263-1273;
58. J. Downward, Nat. Rev. Cancer 2003, 3, 11-22;
59. M. A. Collins, M. P. di Magliano, Front. Physiol. 2014, 4, 407;
60. S. Mitra, K. W. Cheng, G. B. Mills, Semin. Cell Dev. Biol. 2011, 22, 57-68;
61. J. Downward, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 1802-1809;
62. A. C. Kimmelman, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 1828-1834.
63. M. Biro, M. A. Munoz, W. Weninger, Br. J. Pharmacol. 2014, 171, 5491-5506.
64. F. McCormick, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 1797-1801.
65. T. Noonan, N. Brown, L. Dudycz, G. Wright, J. Med. Chem. 1991, 34, 1302-1307;
66. R. Wolin, D. Wang, J. Kelly, A. Afonso, L. James, P. Kirschmeier, A. T. McPhail, Bioorg. Med. Chem. Lett. 1996, 6, 195-200.
67. I. Becher, M. M. Savitski, M. F. Savitski, C. Hopf, M. Bantscheff, G. Drewes, ACS Chem. Biol. 2013, 8, 599-607.
68. J. John, H. Rensland, I. Schlichting, I. Vetter, G. D. Borasio, R. S. Goody, A. Wittinghofer, J. Biol. Chem. 1993, 268, 923-929.
69. J. O. Agola, L. Hong, Z. Surviladze, O. Ursu, A. Waller, J. J. Strouse, D. S. Simpson, C. E. Schroeder, T. I. Oprea, J. E. Golden, et al., ACS Chem. Biol. 2012, 7, 1095-1108.
70. L. Hong, S. R. Kenney, G. K. Phillips, D. Simpson, C. E. Schroeder, J. Noth, E. Romero, S. Swanson, A. Waller, J. J. Strouse, et al., J. Biol. Chem. 2013, 288, 8531-8543.
71. Z. Surviladze, A. Waller, Y. Wu, E. Romero, B. S. Edwards, A. Wandinger-Ness, L. A. Sklar, J. Biomol. Screening 2010, 15, 10-20.
72. S. L. Schwartz, M. Tessema, T. Buranda, O. Pylypenko, A. Rak, P. C. Simons, Z. Surviladze, L. A. Sklar, A. Wandinger-Ness, Anal. Biochem. 2008, 381, 258-266.
73. C. Chen, X. Song, S. Ma, X. Wang, J. Xu, H. Zhang, Q. Wu, K. Zhao, J. Cao, J. Qiao, et al., Int. J. Hematol. 2015, 101, 5-12.
74. L. Desire, J. Bourdin, N. Loiseau, H. Peillon, V. Picard, C. de Oliveira, F. Bachelot, B. Leblond, T. Taverne, E. Beausoleil, et al., J. Biol. Chem. 2005, 280, 37516-37525.
75. A. Shutes, C. Onesto, V. Picard, B. Leblond, F. Schweighoffer, C. J. Der, J. Biol. Chem. 2007, 282, 35666-35678.
76. K. Aktories, Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 487-498.
77. J. Singh, R. C. Petter, T. A. Baillie, A. Whitty, Nat. Rev. Drug Discovery 2011, 10, 307-317.
78. R. Mah, J. R. Thomas, C. M. Shafer, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2014, 24, 33-39.
79. S. M. Lim, K. D. Westover, S. B. Ficarro, R. A. Harrison, H. G. Choi, M. E. Pacold, M. Carrasco, J. Hunter, N. D. Kim, T. Xie, et al., Angew. Chem. Int. Ed. 2014, 53, 199-204;
80. Angew. Chem. 2014, 126, 203-208.
81. J. M. Ostrem, U. Peters, M. L. Sos, J. A. Wells, K. M. Shokat, Nature 2013, 503, 548-551.
82. A. Sekine, M. Fujiwara, S. Narumiya, J. Biol. Chem. 1989, 264, 8602-8605.
83. I. Just, S. C. Huelsenbeck, H. Genth, Open Toxinol. J. 2010, 3, 19-23.
84. H. Genth, R. Gerhard, A. Maeda, M. Amano, K. Kaibuchi, K. Aktories, I. Just, J. Biol. Chem. 2003, 278, 28523-28527.
85. N. Morii, S. Narumiya, Methods Enzymol. 1995, 256, 196-206.
86. P. Aullo, M. Giry, S. Olsnes, M. R. Popoff, C. Kocks, P. Bogquet, EMBO J. 1993, 12, 921-931;
87. H. Barth, R. Roebling, M. Fritz, K. Aktories, J. Biol. Chem. 2002, 277, 5074-5081.
88. T. T. G. Ho, S. D. Merajver, C. M. Lapière, B. V. Nusgens, C. F. Deroanne, J. Biol. Chem. 2008, 283, 21588-21598.
89. L. McKerracher, H. Higuchi, J. Neurotrauma 2006, 23, 309-317;
90. E. S. Drummond, J. Rodger, M. Penrose, D. Robertson, Y. Hu, A. R. Harvey, Restor. Neurol. Neurosci. 2014, 32, 391-402.
91. L. McKerracher, K. D. Anderson, J. Neurotrauma 2013, 30, 1795-1804;
92. M. G. Fehlings, N. Theodore, J. Harrop, G. Maurais, C. Kuntz, C. I. Shaffrey, B. K. Kwon, J. Chapman, A. Yee, A. Tighe, et al., J. Neurotrauma 2011, 28, 787-796.
93. M. Höltje, S. Djalali, F. Hofmann, A. Münster-Wandowski, S. Hendrix, F. Boato, S. C. Dreger, G. Grosse, C. Henneberger, R. Grantyn, et al., FASEB J. 2009, 23, 1115-1126.
94. I. Just, J. Selzer, F. Hofmann, G. A. Green, K. Aktories, J. Biol. Chem. 1996, 271, 10149-10153;
95. H. Genth, I. Just, Eur. J. Cell Biol. 2011, 90, 959-965.
96. J. C. Hunter, D. Gurbani, S. B. Ficarro, M. A. Carrasco, S. M. Lim, H. G. Choi, T. Xie, J. A. Marto, Z. Chen, N. S. Gray, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 8895-8900.
97. T. S. Freedman, H. Sondermann, G. D. Friedland, T. Kortemme, D. Bar-Sagi, S. Marqusee, J. Kuriyan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 16692-16697.
98. K. L. Rossman, C. J. Der, J. Sondek, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005, 6, 167-180.
99. J.-F. Côté, K. Vuori, Trends Cell Biol. 2007, 17, 383-393.
100. A. Itzen, O. Pylypenko, R. S. Goody, K. Alexandrov, A. Rak, EMBO J. 2006, 25, 1445-1455.
101. A. Ganguly, B. N. Pramanik, E. C. Huang, S. Liberles, L. Heimark, Y. H. Liu, A. Tsarbopoulos, R. J. Doll, A. G. Taveras, S. Remiszewski, et al., Bioorg. Med. Chem. 1997, 5, 817-820;
102. A. G. Taveras, S. Remiszewski, R. J. Doll, D. Cesarz, E. C. Huang, P. Kirschmeier, B. N. Pramanik, M. E. Snow, Y. S. Wang, J. del Rosario, et al., Bioorg. Med. Chem. 1997, 5, 125-133;
103. A. K. Ganguly, Y. S. Wang, B. N. Pramanik, R. J. Doll, M. E. Snow, A. G. Taveras, S. Remiszewski, D. Cesarz, J. del Rosario, B. Vibulbhan, et al., Biochemistry 1998, 37, 15631-15637.
104. F. Peri, C. Airoldi, S. Colombo, E. Martegani, A. S. van Neuren, M. Stein, C. Marinzi, F. Nicotra, ChemBioChem 2005, 6, 1839-1848;
105. E. Sacco, S. J. Abraham, A. Palmioli, G. Damore, A. Bargna, E. Mazzoleni, V. Gaponenko, M. Vanoni, F. Peri, MedChemComm 2011, 2, 396;
106. A. Palmioli, E. Sacco, S. Abraham, C. J. Thomas, A. Di Domizio, L. D. Gioia, V. Gaponenko, M. Vanoni, F. Peri, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, 19, 4217-4222;
107. A. Palmioli, E. Sacco, C. Airoldi, F. Di Nicolantonio, A. D′Urzo, S. Shirasawa, T. Sasazuki, A. Di Domizio, L. D. Gioia, E. Martegani, et al., Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, 386, 593-597.
108. A. B. Walsh, M. Dhanasekaran, D. Bar-Sagi, C. C. Kumar, Oncogene 1997, 15, 2553-2560.
109. K. V. M. Huber, E. Salah, B. Radic, M. Gridling, J. M. Elkins, A. Stukalov, A.-S. Jemth, C. Göktürk, K. Sanjiv, K. Strömberg, et al., Nature 2014, 508, 222-227.
110. A. Patgiri, K. K. Yadav, P. S. Arora, D. Bar-Sagi, Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 585-587.
111. E. S. Leshchiner, A. Parkhitko, G. H. Bird, J. Luccarelli, J. A. Bellairs, S. Escudero, K. Opoku-Nsiah, M. Godes, N. Perrimon, L. D. Walensky, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 1761-1766.
112. E. Sacco, D. Metalli, M. Spinelli, R. Manzoni, M. Samalikova, R. Grandori, A. Morrione, S. Traversa, L. Alberghina, M. Vanoni, Biotechnol. Adv. 2012, 30, 233-243.
113. A. L. Jochim, P. S. Arora, Mol. BioSyst. 2009, 5, 924-926;
114. L.-G. Milroy, L. Brunsveld, Future Med. Chem. 2013, 5, 2175-2183;
115. V. Azzarito, K. Long, N. S. Murphy, A. J. Wilson, Nat. Chem. 2013, 5, 161-173.
116. P. M. Cromm, J. Spiegel, T. N. Grossmann, ACS Chem. Biol. 2015, 10, 1362-1375.
117. H. Sondermann, S. M. Soisson, S. Boykevisch, S.-S. Yang, D. Bar-Sagi, J. Kuriyan, Cell 2004, 119, 393-405.
118. B. J. Grant, S. Lukman, H. J. Hocker, J. Sayyah, J. H. Brown, J. A. McCammon, A. A. Gorfe, R. K. Srivastava, PLoS ONE 2011, 6, e 25711.
119. A. A. Gorfe, B. J. Grant, J. A. McCammon, Structure 2008, 16, 885-896.
120. H. J. Hocker, K.-J. Cho, C.-Y. K. Chen, N. Rambahal, S. R. Sagineedu, K. Shaari, J. Stanslas, J. F. Hancock, A. A. Gorfe, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 10201-10206.
121. P. J. Hajduk, J. Greer, Nat. Rev. Drug Discovery 2007, 6, 211-219.
122. T. Maurer, L. S. Garrenton, A. Oh, K. Pitts, D. J. Anderson, N. J. Skelton, B. P. Fauber, B. Pan, S. Malek, D. Stokoe, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 5299-5304.
123. Q. Sun, J. P. Burke, J. Phan, M. C. Burns, E. T. Olejniczak, A. G. Waterson, T. Lee, O. W. Rossanese, S. W. Fesik, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 6140-6143;
124. Angew. Chem. 2012, 124, 6244-6247.
125. M. Schöpel, K. F. G. Jockers, P. M. Düppe, J. Autzen, V. N. Potheraveedu, S. Ince, K. T. Yip, R. Heumann, C. Herrmann, J. Scherkenbeck, et al., J. Med. Chem. 2013, 56, 9664-9672.
126. M. C. Burns, Q. Sun, R. N. Daniels, D. Camper, J. P. Kennedy, J. Phan, E. T. Olejniczak, T. Lee, A. G. Waterson, O. W. Rossanese, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 3401-3406.
127. N. F. Neel, T. D. Martin, J. K. Stratford, T. P. Zand, D. J. Reiner, C. J. Der, Genes Cancer 2011, 2, 275-287.
128. B. O. Bodemann, M. A. White, Nat. Rev. Cancer 2008, 8, 133-140.
129. K.-H. Lim, K. O'Hayer, S. J. Adam, S. D. Kendall, P. M. Campbell, C. J. Der, C. M. Counter, Curr. Biol. 2006, 16, 2385-2394.
130. R. M. F. Wolthuis, J. L. Bos, Curr. Opin. Genet. Dev. 1999, 9, 112-117;
131. L. A. Feig, T. Urano, S. Cantor, Trends Biochem. Sci. 1996, 21, 438-441.
132. C. Yan, D. Liu, L. Li, M. F. Wempe, S. Guin, M. Khanna, J. Meier, B. Hoffman, C. Owens, C. L. Wysoczynski, et al., Nature 2014, 515, 443-447.
133. T. Hakoshima, T. Shimizu, R. Maesaki, J. Biochem. 2003, 134, 327-331.
134. A. Bidaud-Meynard, D. Arma, S. Taouji, M. Laguerre, J. Dessolin, J. Rosenbaum, E. Chevet, V. Moreau, Biochem. J. 2013, 450, 55-62.
135. J. Deng, E. Feng, S. Ma, Y. Zhang, X. Liu, H. Li, H. Huang, J. Zhu, W. Zhu, X. Shen, et al., J. Med. Chem. 2011, 54, 4508-4522.
136. S. Ma, J. Deng, B. Li, X. Li, Z. Yan, J. Zhu, G. Chen, Z. Wang, H. Jiang, L. Miao, et al., ChemMedChem 2015, 10, 193-206.
137. X. Shang, F. Marchioni, N. Sipes, C. R. Evelyn, M. Jerabek-Willemsen, S. Duhr, W. Seibel, M. Wortman, Y. Zheng, Chem. Biol. 2012, 19, 699-710.
138. Methods in molecular biology, Vol. 928 (Ed.:, Y. Zheng,), Humana Press, New York, 2012.
139. R. Kristelly, G. Gao, J. J. G. Tesmer, J. Biol. Chem. 2004, 279, 47352-47362.
140. K. Zins, T. Lucas, P. Reichl, D. Abraham, S. Aharinejad, PLoS ONE 2013, 8, e 74924.
141. K. Zins, S. Gunawardhana, T. Lucas, D. Abraham, S. Aharinejad, J. Transl. Med. 2013, 11, 295.
142. A. Friesland, Y. Zhao, Y.-H. Chen, L. Wang, H. Zhou, Q. Lu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 1261-1266.
143. E.-E. Govek, S. E. Newey, L. van Aelst, Genes Dev. 2005, 19, 1-49.
144. Y. Gao, J. Xing, M. Streuli, T. L. Leto, Y. Zheng, J. Biol. Chem. 2001, 276, 47530-47541.
145. Y. Gao, J. B. Dickerson, F. Guo, J. Zheng, Y. Zheng, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 7618-7623;
146. N. Nassar, J. Cancelas, J. Zheng, D. A. Williams, Y. Zheng, Curr. Top. Med. Chem. 2006, 6, 1109-1116.
147. S. Zhu, P. Lu, H. Liu, P. Chen, Y. Wu, Y. Wang, H. Sun, X. Zhang, Q. Xia, B. C. Heng, et al., Ann. Rheum. Dis. 2015, 74, 285-293.
148. N. Ferri, A. Corsini, P. Bottino, F. Clerici, A. Contini, J. Med. Chem. 2009, 52, 4087-4090.
149. E. Hernández, A. De La Mota-Peynado, S. Dharmawardhane, C. P. Vlaar, P. R. Health Sci. J. 2010, 348-356.
150. G. Cardama, M. Comin, L. Hornos, N. Gonzalez, L. Defelipe, A. Turjanski, D. Alonso, D. Gomez, P. Menna, Anti-Cancer Agents Med. Chem. 2014, 14, 840-851.
151. Y. Zheng, N. Nassar, K. R. Skowronek, Gtpase inhibitors and methods of use and crystal structure of rac-1 gtpase, 2007; see WO2007/016539.
152. B. L. Montalvo-Ortiz, L. Castillo-Pichardo, E. Hernández, T. Humphries-Bickley, A. De La Mota-Peynado, L. A. Cubano, C. P. Vlaar, S. Dharmawardhane, J. Biol. Chem. 2012, 287, 13228-13238.
153. L. Castillo-Pichardo, T. Humphries-Bickley, C. De La Parra, I. Forestier-Roman, M. Martinez-Ferrer, E. Hernandez, C. Vlaar, Y. Ferrer-Acosta, A. V. Washington, L. A. Cubano, et al., Transl. Oncol. 2014, 7, 546-555.
154. T. Tanaka, R. L. Williams, T. H. Rabbitts, EMBO J. 2007, 26, 3250-3259.
155. T. Tanaka, T. H. Rabbitts, Oncogene 2010, 29, 6064-6070.
156. P. J. Pasricha, A. Bedi, K. O'Connor, A. Rashid, A. J. Akhtar, M. L. Zahurak, S. Piantadosi, S. R. Hamilton, F. M. Giardiello, Gastroenterology 1995, 109, 994-998;
157. C. Herrmann, C. Block, C. Geisen, K. Haas, C. Weber, G. Winde, T. Möröy, O. Müller, Oncogene 1998, 17, 1769-1776.
158. O. Müller, E. Gourzoulidou, M. Carpintero, I.-M. Karaguni, A. Langerak, C. Herrmann, T. Möröy, L. Klein-Hitpaß, H. Waldmann, Angew. Chem. Int. Ed. 2004, 43, 450-454;
159. Angew. Chem. 2004, 116, 456-460;
160. H. Waldmann, I.-M. Karaguni, M. Carpintero, E. Gourzoulidou, C. Herrmann, C. Brockmann, H. Oschkinat, O. Muller, Angew. Chem. Int. Ed. 2004, 43, 454-458;
161. Angew. Chem. 2004, 116, 460-464;
162. I.-M. Karaguni, K.-H. Glüsenkamp, A. Langerak, C. Geisen, V. Ullrich, G. Winde, T. Möröy, O. Müller, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2002, 12, 709-713.
163. J. Kato-Stankiewicz, I. Hakimi, G. Zhi, J. Zhang, I. Serebriiskii, L. Guo, H. Edamatsu, H. Koide, S. Menon, R. Eckl, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 14398-14403.
164. Y. Lu, S. Sakamuri, Q.-Z. Chen, Y.-F. Keng, V. Khazak, K. Illgen, S. Schabbert, L. Weber, S. R. Menon, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004, 14, 3957-3962.
165. V. González-Pérez, D. J. Reiner, J. K. Alan, C. Mitchell, L. J. Edwards, V. Khazak, C. J. Der, A. D. Cox, J. Mol. Signaling 2010, 5, 2.
166. N. Skobeleva, S. Menon, L. Weber, E. A. Golemis, V. Khazak, Mol. Cancer Ther. 2007, 6, 898-906.
167. H. Zhou, W. Liu, Y. Su, Z. Wei, J. Liu, S. K. Kolluri, H. Wu, Y. Cao, J. Chen, Y. Wu, et al., Cancer Cell 2010, 17, 560-573.
168. F. Shima, Y. Ijiri, S. Muraoka, J. Liao, M. Ye, M. Araki, K. Matsumoto, N. Yamamoto, T. Sugimoto, Y. Yoshikawa, et al., J. Biol. Chem. 2010, 285, 22696-22705.
169. F. Shima, Y. Yoshikawa, M. Ye, M. Araki, S. Matsumoto, J. Liao, L. Hu, T. Sugimoto, Y. Ijiri, A. Takeda, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 8182-8187.
170. D. Barnard, H. Sun, L. Baker, M. S. Marshall, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1998, 247, 176-180;
171. G. J. Clark, J. K. Drugan, R. S. Terrell, C. Bradham, C. J. Der, R. M. Bell, S. Campbell, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 1577-1581;
172. T. R. Brtva, J. K. Drugan, S. Ghosh, R. S. Terrell, S. Campbell-Burk, R. M. Bell, C. J. Der, J. Biol. Chem. 1995, 270, 9809-9812.
173. X. Wu, P. Upadhyaya, M. A. Villalona-Calero, R. Briesewitz, D. Pei, MedChemComm 2013, 4, 378.
174. P. Upadhyaya, Z. Q. Qian, N. A. A. Habir, D. H. Pei, Tetrahedron 2014, 70, 7714-7720.
175. X. Wu, L. Wang, Y. Han, N. Regan, P.-K. Li, M. A. Villalona, X. Hu, R. Briesewitz, D. Pei, ACS Comb. Sci. 2011, 13, 486-495.
176. P. Upadhyaya, Z. Qian, N. G. Selner, S. R. Clippinger, Z. Wu, R. Briesewitz, D. Pei, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 7602-7606;
177. Angew. Chem. 2015, 127, 7712-7716.
178. Y.-W. Kim, T. N. Grossmann, G. L. Verdine, Nat. Protoc. 2011, 6, 761-771.
179. J. Spiegel, P. M. Cromm, A. Itzen, R. S. Goody, T. N. Grossmann, H. Waldmann, Angew. Chem. Int. Ed. 2014, 53, 2498-2503;
180. Angew. Chem. 2014, 126, 2531-2536.
181. A. M. Watkins, P. S. Arora, Eur. J. Med. Chem. 2015, 94, 480-488.
182. M. Geyer, T. Schweins, C. Herrmann, T. Prisner, A. Wittinghofer, H. R. Kalbitzer, Biochemistry 1996, 35, 10308-10320.
183. M. Spoerner, C. Herrmann, I. R. Vetter, H. R. Kalbitzer, A. Wittinghofer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 4944-4949.
184. J. Liao, F. Shima, M. Araki, M. Ye, S. Muraoka, T. Sugimoto, M. Kawamura, N. Yamamoto, A. Tamura, T. Kataoka, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008, 369, 327-332.
185. M. Spoerner, T. Graf, B. Konig, H. R. Kalbitzer, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 334, 709-713.
186. I. C. Rosnizeck, T. Graf, M. Spoerner, J. Tränkle, D. Filchtinski, C. Herrmann, L. Gremer, I. R. Vetter, A. Wittinghofer, B. König, et al., Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 3830-3833;
187. Angew. Chem. 2010, 122, 3918-3922.
188. F. Schmidt, I. C. Rosnizeck, M. Spoerner, H. R. Kalbitzer, B. König, Inorg. Chim. Acta 2011, 365, 38-48.
189. I. C. Rosnizeck, M. Spoerner, T. Harsch, S. Kreitner, D. Filchtinski, C. Herrmann, D. Engel, B. König, H. R. Kalbitzer, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 10647-10651;
190. Angew. Chem. 2012, 124, 10799-10804.
191. L.-G. Milroy, T. N. Grossmann, S. Hennig, L. Brunsveld, C. Ottmann, Chem. Rev. 2014, 114, 4695-4748.
192. P. Thiel, M. Kaiser, C. Ottmann, Angew. Chem. Int. Ed. 2012, 51, 2012-2018;
193. Angew. Chem. 2012, 124, 2052-2059.
194. J. B. Helms, J. E. Rothman, Nature 1992, 360, 352-354.
195. J.-C. Zeeh, M. Zeghouf, C. Grauffel, B. Guibert, E. Martin, A. Dejaegere, J. Cherfils, J. Biol. Chem. 2006, 281, 11805-11814.
196. S. Robineau, M. Chabre, B. Antonny, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 9913-9918.
197. L. Renault, B. Guibert, J. Cherfils, Nature 2003, 426, 525-530;
198. E. Mossessova, R. A. Corpina, J. Goldberg, Mol. Cell 2003, 12, 1403-1411.
199. J. Viaud, M. Zeghouf, H. Barelli, J.-C. Zeeh, A. Padilla, B. Guibert, P. Chardin, C. A. Royer, J. Cherfils, A. Chavanieu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 10370-10375.
200. H. E. Pelish, N. J. Westwood, Y. Feng, T. Kirchhausen, M. D. Shair, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6740-6741.
201. H. E. Pelish, J. R. Peterson, S. B. Salvarezza, E. Rodriguez-Boulan, J.-L. Chen, M. Stamnes, E. Macia, Y. Feng, M. D. Shair, T. Kirchhausen, Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 39-46.
202. B. Xu, H. Pelish, T. Kirchhausen, G. B. Hammond, Org. Biomol. Chem. 2006, 4, 4149.
203. J. Lengfeld, Q. Wang, A. Zohlman, S. Salvarezza, S. Morgan, J. Ren, K. Kato, E. Rodriguez-Boulan, B. Liu, Mol. Biol. Cell 2012, 23, 1955-1963.
204. J. R. Peterson, A. M. Lebensohn, H. E. Pelish, M. W. Kirschner, Chem. Biol. 2006, 13, 443-452.
205. J. Winter, M. Anderson, K. Blades, C. Chresta, K. J. Embrey, G. Fairley, P. Faulder, R. M. V. Finlay, J. G. Kettle, T. Nowak, et al., J. Med. Chem. 2015, 58, 2265-2274.
206. G. Zimmermann, B. Papke, S. Ismail, N. Vartak, A. Chandra, M. Hoffmann, S. A. Hahn, G. Triola, A. Wittinghofer, P. I. H. Bastiaens, et al., Nature 2013, 497, 638-642.
207. J. Zhang, P. L. Yang, N. S. Gray, Nat. Rev. Cancer 2009, 9, 28-39.
208. T. A. Hill, N. E. Shepherd, F. Diness, D. P. Fairlie, Angew. Chem. Int. Ed. 2014, 53, 13020-13041;
209. Angew. Chem. 2014, 126, 13234-13257;
210. M. Pelay-Gimeno, A. Glas, O. Koch, T. N. Grossmann, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 8896-8927;
211. Angew. Chem. 2015, 127, 9022-9054.
212. L.-G. Milroy, L. Brunsveld, C. Ottmann, ACS Chem. Biol. 2013, 8, 27-35.
213. A. O. Walter, R. T. T. Sjin, H. J. Haringsma, K. Ohashi, J. Sun, K. Lee, A. Dubrovskiy, M. Labenski, Z. Zhu, Z. Wang, et al., Cancer Discov. 2013, 3, 1404-1415.
214. J. Carver, T. S. Dexheimer, D. Hsu, M.-T. Weng, J. L. Smith, R. Guha, A. Jadhav, A. Simeonov, J. Luo, PLoS ONE 2014, 9, e 103836.
215. Y. Ma, Y. Gu, Q. Zhang, Y. Han, S. Yu, Z. Lu, J. Chen, Mol. Cancer Ther. 2013, 12, 286-294.