From genomics to metabolomics, moving toward an integrated strategy for the discovery of fungal secondary metabolites

Natural Product Reports

Volumn 35, Issue 2, 2018, Pages 147-173

  Hautbergue, T ^a,b   Jamin, E L ^a,b   Debrauwer, L ^a,b   Puel, O ^a   Oswald, I P ^a  

^a TOXALIM RESEARCH CENTRE IN FOOD TOXICOLOGY   (France)

^b MetaToul MetaboHUB   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGICAL PRODUCT;

COMPUTER SIMULATION; DATA MINING; DRUG DEVELOPMENT; FUNGAL GENOME; FUNGUS; GENE KNOCKOUT; GENETICS; GENOMICS; ISOLATION AND PURIFICATION; ISOTOPE LABELING; METABOLISM; METABOLOMICS; MULTIGENE FAMILY; PROCEDURES; PROTEOMICS; SECONDARY METABOLISM;

BIOLOGICAL PRODUCTS; COMPUTER SIMULATION; DATA MINING; DRUG DISCOVERY; FUNGI; GENE KNOCKOUT TECHNIQUES; GENOME, FUNGAL; GENOMICS; ISOTOPE LABELING; METABOLOMICS; MULTIGENE FAMILY; PROTEOMICS; SECONDARY METABOLISM;

EID: 85042510645     PISSN: 02650568     EISSN: 14604752     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c7np00032d     Document Type: Review

References (256)

1. D. J. Newman G. M. Cragg J. Nat. Prod. 2006 70 461 477
2. A. L. Demain and A. Fang, The natural functions of secondary metabolites, Springer B, 2000
3. A. Fleming Br. J. Exp. Pathol. 1929 10 226 236
4. D. W. Denning M. J. Bromley Science 2015 347 1414 1416
5. G. C. Merhoff J. M. Porter Ann. Surg. 1974 180 773
6. N. Bradburn R. D. Coker G. Blunden Phytochemistry 1994 35 817
7. S. Brase A. Encinas J. Keck C. F. Nising Chem. Rev. 2009 109 3903 3990
8. J. W. Bennett M. Klich Clin. Microbiol. Rev. 2003 16 497 516
9. M. C. Fisher D. A. Henk C. J. Briggs J. S. Brownstein L. C. Madoff S. L. McCraw S. J. Gurr Nature 2013 484 186 194
10. M. Blackwell Am. J. Bot. 2011 98 426 438
11. G. F. Bills J. B. Gloer Microbiol. Spectrum 2016 4 UNSP FUNK-0009-2016
12. E. K. Prince G. Pohnert Anal. Bioanal. Chem. 2010 396 193 197
13. H. V. K. Wangun H.-M. Dahse C. Hertweck J. Nat. Prod. 2007 70 1800 1803
14. W.-L. Wang Z.-Y. Lu H.-W. Tao T.-J. Zhu Y.-C. Fang Q.-Q. Gu W.-M. Zhu J. Nat. Prod. 2007 70 1558 1564
15. A. W. Alberts J. Chen G. Kuron V. Hunt J. Huff C. Hoffman J. Rothrock M. Lopez H. Joshua E. Harris A. Patchett R. Monaghan S. Currie E. Stapley G. Albers-Schonberg O. Hensens J. Hirshfield K. Hoogsteen J. Liesch J. Springer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1980 77 3957 3961
16. L. Ding H. M. Dahse C. Hertweck J. Nat. Prod. 2012 75 617 621
17. A. Kralj S. Kehraus A. Krick E. Eguereva G. Kelter M. Maurer A. Wortmann H. H. Fiebig G. M. Konig J. Nat. Prod. 2006 69 995 1000
18. E. Garo C. M. Starks P. R. Jensen W. Fenical E. Lobkovsky J. Clardy J. Nat. Prod. 2003 66 423 426
19. F. Vinale G. Manganiello M. Nigro P. Mazzei A. Piccolo A. Pascale M. Ruocco R. Marra N. Lombardi S. Lanzuise R. Varlese P. Cavallo M. Lorito S. L. Woo Molecules 2014 19 9760 9772
20. C. Roullier Y. Guitton M. Valery S. Amand S. Prado T. Robiou du Pont O. Grovel Y. F. Pouchus Anal. Chem. 2016 88 9143 9150
21. G. W. Gribble Mar. Drugs 2015 13 4044 4136
22. W. C. A. Gelderblom K. Jaskiewicz W. F. O. Marasas P. G. Thiel R. M. Horak R. Vleggaar N. P. J. Kriek Appl. Environ. Microbiol. 1988 54 1806 1811
23. R. Liu Q.-Q. Gu W.-M. Zhu C.-B. Cui G.-T. Fan Arch. Pharmacal Res. 2005 28 1042 1046
24. R. Liu Z. Lin T. Zhu Y. Fang Q. Gu W. Zhu J. Nat. Prod. 2008 71 1127 1132
25. E. Thines W.-R. Arendholz H. Anke O. Sterner J. Antibiot. 1997 50 13 17
26. L. Ali A. L. Khan J. Hussain A. Al-Harrasi M. Waqas S.-M. Kang A. Al-Rawahi I.-J. Lee BMC Microbiol. 2016 16 103
27. M. Vansteelandt E. Blanchet M. Egorov F. Petit L. Toupet A. Bondon F. Monteau B. Bizec O. P. Thomas Y. F. Pouchus R. Le Bot O. Grovel J. Nat. Prod. 2013 76 297 301
28. C. A. Parish M. De La Cruz S. K. Smith D. Zink J. Baxter S. Tucker-Samaras J. Collado G. Platas G. Bills M. T. Diez F. Vicente F. Pelaez K. Wilson J. Nat. Prod. 2008 72 59 62
29. A. A. P. Bracarense J. A. Takahashi Braz. J. Microbiol. 2014 45 313 321
30. S. M. Fang C. Bin Cui C. W. Li C. J. Wu Z. J. Zhang L. Li X. J. Huang W. C. Ye Mar. Drugs 2012 10 1266 1287
31. J. Smedsgaard J. Nielsen J. Exp. Bot. 2004 56 273 286
32. S. Neumann S. Böcker Anal. Bioanal. Chem. 2010 398 2779 2788
33. T. Kind O. Fiehn Bioanalytical Reviews 2010 2 23 60
34. J.-L. Wolfender G. Marti A. Thomas S. Bertrand J. Chromatogr. A 2015 1382 136 164
35. A. Klitgaard J. B. Nielsen R. J. N. Frandsen M. R. Andersen K. F. Nielsen Anal. Chem. 2015 87 6520 6526
36. C. Bueschl B. Kluger M. Lemmens G. Adam G. Wiesenberger V. Maschietto A. Marocco J. Strauss S. Bödi G. G. Thallinger R. Krska R. Schuhmacher Metabolomics 2014 10 754 769
37. C. Bueschl R. Krska B. Kluger R. Schuhmacher Anal. Bioanal. Chem. 2013 405 27 33
38. F. A. de Jong C. Beecher Bioanalysis 2012 4 2303 2314
39. C. S. Clendinen G. S. Stupp R. Ajredini B. Lee-Mcmullen C. Beecher A. S. Edison Front. Plant Sci. 2015 6 611
40. X. Huang Y.-J. Chen K. Cho I. Nikolskiy P. A. Crawford G. J. Patti Anal. Chem. 2014 86 1632 1639
41. P. M. Cano E. L. Jamin S. Tadrist P. Bourdaud'Hui M. Péan L. Debrauwer I. P. Oswald M. Delaforge O. Puel Anal. Chem. 2013 85 8412 8420
42. T. Hautbergue O. Puel S. Tadrist L. Meneguetti M. Péan M. Delaforge L. Debrauwer I. P. Oswald E. L. Jamin J. Chromatogr. B: Biomed. Sci. Appl. 2017 1071 29 43
43. M. T. Henke N. L. Kelleher Nat. Prod. Rep. 2016 33 942 950
44. K. F. Nielsen T. O. Larsen N. Keller T. S. Bugni Frontiers in Microbiology 2015 6 71
45. S. P. Gaudêncio F. Pereira Nat. Prod. Rep. 2015 32 779 810
46. H. Laatsch, Antibase 2012: The natural compound identifier, https://application.wiley-vch.de/stmdata/antibase.php, accessed 2 January 2017
47. Chapman, Dictionary of Natural Product, 2005
48. T. El-Elimat M. Figueroa B. M. Ehrmann N. B. Cech C. J. Pearce N. H. Oberlies J. Nat. Prod. 2013 76 1709 1716
49. K. F. Nielsen J. Smedsgaard J. Chromatogr. A 2003 1002 111 136
50. S. Kildgaard M. Mansson I. Dosen A. Klitgaard J. C. Frisvad T. O. Larsen K. F. Nielsen Mar. Drugs 2014 12 3681 3705
51. H. Horai M. Arita S. Kanaya Y. Nihei T. Ikeda K. Suwa Y. Ojima K. Tanaka S. Tanaka K. Aoshima Y. Oda Y. Kakazu M. Kusano T. Tohge F. Matsuda Y. Sawada M. Y. Hirai H. Nakanishi K. Ikeda N. Akimoto T. Maoka H. Takahashi T. Ara N. Sakurai H. Suzuki D. Shibata S. Neumann T. Iida K. Tanaka K. Funatsu F. Matsuura T. Soga R. Taguchi K. Saito T. Nishioka J. Mass Spectrom. 2010 45 703 714
52. Y. Sawada R. Nakabayashi Y. Yamada M. Suzuki M. Sato A. Sakata K. Akiyama T. Sakurai F. Matsuda T. Aoki M. Y. Hirai K. Saito Phytochemistry 2012 82 38 45
53. The National Institute of Standards and Technology. NIST standard reference database 1A, http://www.nist.gov/srd/nist1a.cfm, accessed 1 October 2016
54. J. Y. Yang L. M. Sanchez C. M. Rath X. Liu P. D. Boudreau N. Bruns E. Glukhov A. Wodtke R. De Felicio A. Fenner W. R. Wong R. G. Linington L. Zhang H. M. Debonsi W. H. Gerwick P. C. Dorrestein J. Nat. Prod. 2013 76 1686 1699
55. M. Wang J. J. Carver V. V. Phelan L. M. Sanchez N. Garg Y. Peng D. D. Nguyen J. Watrous C. A. Kapono T. Luzzatto-Knaan C. Porto A. Bouslimani A. V. Melnik M. J. Meehan W.-T. Liu M. Crüsemann P. D. Boudreau E. Esquenazi M. Sandoval-Calderón R. D. Kersten L. A. Pace R. A. Quinn K. R. Duncan C.-C. Hsu D. J. Floros R. G. Gavilan K. Kleigrewe T. Northen R. J. Dutton D. Parrot E. E. Carlson B. Aigle C. F. Michelsen L. Jelsbak C. Sohlenkamp P. Pevzner A. Edlund J. McLean J. Piel B. T. Murphy L. Gerwick C.-C. Liaw Y.-L. Yang H.-U. Humpf M. Maansson R. A. Keyzers A. C. Sims A. R. Johnson A. M. Sidebottom B. E. Sedio A. Klitgaard C. B. Larson C. A. Boya P. D. Torres-Mendoza D. J. Gonzalez D. B. Silva L. M. Marques D. P. Demarque E. Pociute E. C. O'Neill E. Briand E. J. N. Helfrich E. A. Granatosky E. Glukhov F. Ryffel H. Houson H. Mohimani J. J. Kharbush Y. Zeng J. A. Vorholt K. L. Kurita P. Charusanti K. L. McPhail K. F. Nielsen L. Vuong M. Elfeki M. F. Traxler N. Engene N. Koyama O. B. Vining R. Baric R. R. Silva S. J. Mascuch S. Tomasi S. Jenkins V. Macherla T. Hoffman V. Agarwal P. G. Williams J. Dai R. Neupane J. Gurr A. M. C. Rodríguez A. Lamsa C. Zhang K. Dorrestein B. M. Duggan J. Almaliti P.-M. Allard P. Phapale L.-F. Nothias T. Alexandrov M. Litaudon J.-L. Wolfender J. E. Kyle T. O. Metz T. Peryea D.-T. Nguyen D. VanLeer P. Shinn A. Jadhav R. Müller K. M. Waters W. Shi X. Liu L. Zhang R. Knight P. R. Jensen B. Ø. Palsson K. Pogliano R. G. Linington M. Gutiérrez N. P. Lopes W. H. Gerwick B. S. Moore P. C. Dorrestein N. Bandeira Nat. Biotechnol. 2016 34 828 837
56. H. Mohimani A. Gurevich A. Mikheenko N. Garg L.-F. Nothias A. Ninomiya K. Takada P. C. Dorrestein P. A. Pevzner Nat. Chem. Biol. 2017 13 30 37
57. J. Ng N. Bandeira W. Liu M. Ghassemian T. L. Simmons W. Gerwick R. Linington P. Dorrestein P. Pevzner Nat. Methods 2009 6 596 599
58. A. Ibrahim L. Yang C. Johnston X. Liu B. Ma N. a. Magarvey Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 19196 19201
59. C. A. Smith E. J. Want G. O'Maille R. Abagyan G. Siuzdak Anal. Chem. 2006 78 779 787
60. W. Demuth M. Karlovits K. Varmuza Anal. Chim. Acta 2004 516 75 85
61. F. Olivon G. Grelier F. Roussi M. Litaudon D. Touboul Anal. Chem. 2017 89 7836 7840
62. H. Mohimani P. A. Pevzner Nat. Prod. Rep. 2016 33 73 86
63. J. J. J. van der Hooft J. Wandy M. P. Barrett K. E. V. Burgess S. Rogers Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016 113 13738 13743
64. S. Böcker K. Dührkop J. Cheminf. 2016 8 1 26
65. A. Vaniya O. Fiehn TrAC, Trends Anal. Chem. 2015 69 52 61
66. F. Rasche A. Svatos R. K. Maddula C. Boettcher S. Boecker Anal. Chem. 2010 83 1243 1251
67. F. Rasche K. Scheubert F. Hufsky T. Zichner M. Kai A. Svatos S. Bocker Anal. Chem. 2012 84 3417 3426
68. H. Mohimani W.-T. Liu R. D. Kersten B. S. Moore P. C. Dorrestein P. A. Pevzner J. Nat. Prod. 2014 77 1902 1909
69. T. H. J. Niedermeyer M. Strohalm PLoS One 2012 7 e44913
70. K. F. Medzihradszky R. J. Chalkley Mass Spectrom. Rev. 2015 34 43 63
71. K. Suhre P. Schmitt-Kopplin Nucleic Acids Res. 2008 36 481 484
72. K. Dührkop H. Shen M. Meusel J. Rousu S. Böcker Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015 112 12580 12585
73. F. Allen A. Pon M. Wilson R. Greiner D. Wishart Nucleic Acids Res. 2014 42 W94 W99
74. F. Allen R. Greiner D. Wishart Metabolomics 2015 11 98 110
75. L. Ridder J. van der Hooft S. Verhoevem R. C. H. de Vos R. J. Bino J. Vervoort Anal. Chem. 2013 85 6033 6040
76. S. Wolf S. Schmidt M. Müller-Hannemann S. Neumann BMC Bioinf. 2010 11 148
77. S. Bertrand O. Schumpp N. Bohni A. Bujard A. Azzollini M. Monod K. Gindro J. L. Wolfender J. Chromatogr. A 2013 1292 219 228
78. G. Glauser K. Gindro J. Fringeli J. P. De Joffrey S. Rudaz J.-L. Wolfender J. Agric. Food Chem. 2009 57 1127 1134
79. B. C. Covington J. A. McLean B. O. Bachmann Nat. Prod. Rep. 2017 34 6 24
80. H. Oberacher M. Pavlic K. Libiseller B. Schubert M. Sulyok R. Schuhmacher E. Csaszar H. C. Köfeler J. Mass Spectrom. 2009 44 494 502
81. M. Machida K. Asai M. Sano T. Tanaka T. Kumagai G. Terai K. Kusumoto T. Arima O. Akita Y. Kashiwagi K. Abe K. Gomi H. Horiuchi K. Kitamoto T. Kobayashi M. Takeuchi D. W. Denning J. E. Galagan W. C. Nierman J. Yu D. B. Archer J. W. Bennett D. Bhatnagar T. E. Cleveland N. D. Fedorova O. Gotoh H. Horikawa A. Hosoyama M. Ichinomiya R. Igarashi K. Iwashita P. R. Juvvadi M. Kato Y. Kato T. Kin A. Kokubun H. Maeda N. Maeyama J. Maruyama H. Nagasaki T. Nakajima K. Oda K. Okada I. Paulsen K. Sakamoto T. Sawano M. Takahashi K. Takase Y. Terabayashi J. R. Wortman O. Yamada Y. Yamagata H. Anazawa Y. Hata Y. Koide T. Komori Y. Koyama T. Minetoki S. Suharnan A. Tanaka K. Isono S. Kuhara N. Ogasawara H. Kikuchi Nature 2005 438 1157 1161
82. C. L. Schardl Chem. Biol. 2006 13 5 6
83. P. Wiemann N. P. Keller J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014 41 301 313
84. A. A. Brakhage V. Schroeckh Fungal Genet. Biol. 2011 48 15 22
85. H. Gross Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007 75 267 277
86. M. Zerikly G. L. Challis ChemBioChem 2009 10 625 633
87. J. M. Winter S. Behnken C. Hertweck Curr. Opin. Chem. Biol. 2011 15 22 31
88. K. Ochi J. Antibiot. 2016 70 25 40
89. N. Ziemert M. Alanjary T. Weber Nat. Prod. Rep. 2016 33 988 1005
90. K. Ochi T. Hosaka Appl. Microbiol. Biotechnol. 2013 97 87 98
91. T. Weber H. U. Kim Synthetic and Systems Biotechnology 2016 1 69 79
92. T. A. J. Van der Lee M. H. Medema Fungal Genet. Biol. 2016 89 29 36
93. A. K. Chavali S. Y. Rhee Briefings Bioinf. 2017 10.1093/bib/bbx020
94. N. Khaldi F. T. Seifuddin G. Turner D. Haft W. C. Nierman K. H. Wolfe N. D. Fedorova Fungal Genet. Biol. 2010 47 736 741
95. A. Starcevic J. Zucko J. Simunkovic P. F. Long J. Cullum D. Hranueli Nucleic Acids Res. 2008 36 6882 6892
96. M. H. Medema K. Blin P. Cimermancic V. De Jager P. Zakrzewski M. A. Fischbach T. Weber E. Takano R. Breitling Nucleic Acids Res. 2011 39 W339 W346
97. K. Blin M. H. Medema D. Kazempour M. A. Fischbach R. Breitling E. Takano T. Weber Nucleic Acids Res. 2013 41 W204 W2012
98. T. Weber K. Blin S. Duddela D. Krug H. U. Kim R. Bruccoleri S. Y. Lee M. A. Fischbach R. Müller W. Wohlleben R. Breitling E. Takano M. H. Medema Nucleic Acids Res. 2015 43 W237 W243
99. M. A. Skinnider C. A. Dejong P. N. Rees C. W. Johnston H. Li A. L. H. Webster M. A. Wyatt N. A. Magarvey Nucleic Acids Res. 2015 43 9645 9662
100. M. H. Medema E. Takano R. Breitling Mol. Biol. Evol. 2013 30 1218 1223
101. T. Wolf V. Shelest N. Nath E. Shelest Bioinformatics 2015 32 1138 1143
102. I. Takeda M. Umemura H. Koike K. Asai M. Machida DNA Res. 2014 21 447 457
103. J. Tannous R. El Khoury S. P. Snini Y. Lippi A. El Khoury A. Atoui R. Lteif I. P. Oswald O. Puel Int. J. Food Microbiol. 2014 189 51 60
104. M. Umemura H. Koike N. Nagano T. Ishii J. Kawano N. Yamane I. Kozone K. Horimoto K. Shin-ya K. Asai J. Yu J. W. Bennett M. Machida PLoS One 2013 8 e84028
105. M. Umemura H. Koike M. Machida Frontiers in Microbiology 2015 6 371
106. P. Wiemann C.-J. Guo J. M. Palmer R. Sekonyela C. C. C. Wang N. P. Keller Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 17065 17070
107. K. Blin T. Wolf M. G. Chevrette X. Lu C. J. Schwalen S. A. Kautsar H. G. Suarez Duran E. L. C. De Los Santos H. U. Kim M. Nave J. S. Dickschat D. A. Mitchell E. Shelest R. Breitling E. Takano S. Y. Lee T. Weber M. H. Medema Nucleic Acids Res. 2017 45 W36 W41
108. T. J. Sharpton J. E. Stajich S. D. Rounsley M. J. Gardner J. R. Wortman V. S. Jordar R. Maiti C. D. Kodira D. E. Neafsey Q. Zeng C.-H. Hung C. McMahan A. Muszewska M. Grynberg M. A. Mandel E. M. Kellner B. M. Barker J. N. Galagiani M. J. Orbach T. N. Kirkland G. T. Cole M. R. Henn B. W. Birren J. W. Taylor Genome Res. 2009 19 1722 1731
109. D. W. Brown R. H. Proctor Fungal Genet. Biol. 2016 89 37 51
110. K. Throckmorton P. Wiemann N. P. Keller Toxins 2015 7 3572 3607
111. R. A. Syme J. K. Hane T. L. Friesen R. P. Oliver G3: Genes, Genomes, Genet. 2013 3 959 969
112. B. J. Condon Y. Leng D. Wu K. E. Bushley R. A. Ohm R. Otillar J. Martin W. Schackwitz J. Grimwood N. A. I. MohdZainudin C. Xue R. Wang V. A. Manning B. Dhillon Z. J. Tu B. J. Steffenson A. Salamov H. Sun S. Lowry K. LaButti J. Han A. Copeland E. Lindquist K. Barry J. Schmutz S. E. Baker L. M. Ciuffetti I. V. Grigoriev S. Zhong B. G. Turgeon PLoS Genet. 2013 9 e1003233
113. Y. H. Chooi Y. Tang J. Org. Chem. 2012 77 9933 9953
114. H. Tae E.-B. Kong K. Park BMC Bioinf. 2007 8 327
115. M. H. Li P. M. Ung J. Zajkowski S. Garneau-Tsodikova D. H. Sherman BMC Bioinf. 2009 10 232
116. S. Anand and D. Mohanty, in Handbook of Research on Computational and Systems Biology: Interdisciplinary Applications, IGI Global Snippet, USA: IGI G, 2011, pp. 414-439
117. G. Yadav R. S. Gokhale D. Mohanty Nucleic Acids Res. 2003 31 3654 3658
118. M. Z. Ansari G. Yadav R. S. Gokhale D. Mohanty Nucleic Acids Res. 2004 32 W405 W413
119. P. Kamra R. S. Gokhale D. Mohanty Nucleic Acids Res. 2005 33 W220 W225
120. B. O. Bachmann J. Ravel Methods Enzymol. 2009 458 181 217
121. S. Anand M. V. R. Prasad G. Yadav N. Kumar J. Shehara M. Z. Ansari D. Mohanty Nucleic Acids Res. 2010 38 W487 W496
122. M. Röttig M. H. Medema K. Blin T. Weber C. Rausch O. Kohlbacher Nucleic Acids Res. 2011 39 362 367
123. C. Prieto Methods Mol. Biol. 2016 1401 273 278
124. C. Prieto C. Garcia-estrada D. Lorenzana J. F. Martin Bioinformatics 2011 28 426 427
125. Y. Minowa M. Araki M. Kanehisa J. Mol. Biol. 2007 368 1500 1517
126. M. H. Medema R. Kottmann P. Yilmaz M. Cummings J. B. Biggins K. Blin I. de Bruijn Y. H. Chooi J. Claesen R. C. Coates P. Cruz-Morales S. Duddela S. Düsterhus D. J. Edwards D. P. Fewer N. Garg C. Geiger J. P. Gomez-Escribano A. Greule M. Hadjithomas A. S. Haines E. J. N. Helfrich M. L. Hillwig K. Ishida A. C. Jones C. S. Jones K. Jungmann C. Kegler H. U. Kim P. Kötter D. Krug J. Masschelein A. V. Melnik S. M. Mantovani E. A. Monroe M. Moore N. Moss H.-W. Nützmann G. Pan A. Pati D. Petras F. J. Reen F. Rosconi Z. Rui Z. Tian N. J. Tobias Y. Tsunematsu P. Wiemann E. Wyckoff X. Yan G. Yim F. Yu Y. Xie B. Aigle A. K. Apel C. J. Balibar E. P. Balskus F. Barona-Gómez A. Bechthold H. B. Bode R. Borriss S. F. Brady A. A. Brakhage P. Caffrey Y.-Q. Cheng J. Clardy R. J. Cox R. De Mot S. Donadio M. S. Donia W. A. van der Donk P. C. Dorrestein S. Doyle A. J. M. Driessen M. Ehling-Schulz K.-D. Entian M. A. Fischbach L. Gerwick W. H. Gerwick H. Gross B. Gust C. Hertweck M. Höfte S. E. Jensen J. Ju L. Katz L. Kaysser J. L. Klassen N. P. Keller J. Kormanec O. P. Kuipers T. Kuzuyama N. C. Kyrpides H.-J. Kwon S. Lautru R. Lavigne C. Y. Lee B. Linquan X. Liu W. Liu A. Luzhetskyy T. Mahmud Y. Mast C. Méndez M. Metsä-Ketelä J. Micklefield D. A. Mitchell B. S. Moore L. M. Moreira R. Müller B. A. Neilan M. Nett J. Nielsen F. O'Gara H. Oikawa A. Osbourn M. S. Osburne B. Ostash S. M. Payne J.-L. Pernodet M. Petricek J. Piel O. Ploux J. M. Raaijmakers J. A. Salas E. K. Schmitt B. Scott R. F. Seipke B. Shen D. H. Sherman K. Sivonen M. J. Smanski M. Sosio E. Stegmann R. D. Süssmuth K. Tahlan C. M. Thomas Y. Tang A. W. Truman M. Viaud J. D. Walton C. T. Walsh T. Weber G. P. van Wezel B. Wilkinson J. M. Willey W. Wohlleben G. D. Wright N. Ziemert C. Zhang S. B. Zotchev R. Breitling E. Takano F. O. Glöckner Nat. Chem. Biol. 2015 11 625 631
127. Y. M. Chiang E. Szewczyk T. Nayak A. D. Davidson J. F. Sanchez H. C. Lo W. Y. Ho H. Simityan E. Kuo A. Praseuth K. Watanabe B. R. Oakley C. C. C. Wang Chem. Biol. 2008 15 527 532
128. Y. Ninomiya K. Suzuki C. Ishii H. Inoue Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 12248 12253
129. S. Krappmann C. Sasse G. H. Braus Eukaryotic Cell 2006 5 212 215
130. S. Pöggeler U. Kück Gene 2006 378 1 10
131. M. E. Da Silva Ferreira M. R. V. Z. Kress M. Savoldi M. H. S. Goldman A. Härtl T. Heinekamp A. A. Brakhage G. H. Goldman Eukaryotic Cell 2006 5 207 211
132. Y. M. Chiang M. Ahuja C. E. Oakley R. Entwistle A. Asokan C. Zutz C. C. C. Wang B. R. Oakley Angew. Chem., Int. Ed. 2016 55 1662 1665
133. Y. M. Chiang E. Szewczyk A. D. Davidson N. Keller B. R. Oakley C. C. C. Wang J. Am. Chem. Soc. 2009 131 2965 2970
134. Y. M. Chiang S. L. Chang B. R. Oakley C. C. C. Wang Curr. Opin. Chem. Biol. 2011 15 137 143
135. L. B. Pickens Y. Tang Y.-H. Chooi Annu. Rev. Chem. Biomol. Eng. 2011 2 211 236
136. Y. M. Chiang C. E. Oakley M. Ahuja R. Entwistle A. Schultz S. L. Chang C. T. Sung C. C. C. Wang B. R. Oakley J. Am. Chem. Soc. 2013 135 7720 7731
137. J. Yaegashi B. R. Oakley C. C. C. Wang J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014 41 433 442
138. K. Sakai H. Kinoshita T. Shimizu T. Nihira J. Biosci. Bioeng. 2008 106 466 472
139. W. B. Yin Y. H. Chooi A. R. Smith R. A. Cacho Y. Hu T. C. White Y. Tang ACS Synth. Biol. 2013 2 629 634
140. L. M. Petersen D. K. Holm C. H. Gotfredsen U. H. Mortensen T. O. Larsen ChemBioChem 2015 16 2200 2204
141. B. A. Pfeifer C. Khosla Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2001 65 106 118
142. K. Scherlach C. Hertweck Org. Biomol. Chem. 2009 7 1753 1760
143. G. L. Challis Microbiology 2008 154 1555 1569
144. J. W. Bok R. Ye K. D. Clevenger D. Mead M. Wagner A. Krerowicz J. C. Albright A. W. Goering P. M. Thomas N. L. Kelleher N. P. Keller C. C. Wu BMC Genomics 2015 16 343
145. K. D. Clevenger J. W. Bok R. Ye G. P. Miley M. H. Verdan T. Velk C. Chen K. Yang M. T. Robey P. Gao M. Lamprecht P. M. Thomas M. N. Islam J. M. Palmer C. C. Wu N. P. Keller N. L. Kelleher Nat. Chem. Biol. 2017 13 895 901
146. Y. H. Chooi P. S. Solomon Frontiers in Microbiology 2014 5 640
147. A. A. Brakhage Nat. Rev. Microbiol. 2013 11 21 32
148. M. Ahuja Y. M. Chiang S. L. Chang M. B. Praseuth R. Entwistle J. F. Sanchez H. C. Lo H. H. Yeh B. R. Oakley C. C. C. Wang J. Am. Chem. Soc. 2012 134 8212 8221
149. K. Shimizu J. K. Hicks T. P. Huang N. P. Keller Genetics 2003 165 1095 1104
150. P. K. Chang K. C. Ehrlich J. Yu D. Bhatnagar T. E. Cleveland Appl. Environ. Microbiol. 1995 61 2372 2377
151. F. Y. Lim J. F. Sanchez C. C. C. Wang N. P. Keller Methods Enzymol. 2012 517 303
152. S. Bergmann J. Schümann K. Scherlach C. Lange A. A. Brakhage C. Hertweck Nat. Chem. Biol. 2007 3 213 217
153. J. L. Sorensen F. T. Hansen T. E. Sondergaard D. Staerk T. V. Lee R. Wimmer L. G. Klitgaard S. Purup H. Giese R. J. N. Frandsen Environ. Microbiol. 2012 14 1159 1170
154. Y. H. Chooi J. Fang H. Liu S. G. Filler P. Wang Y. Tang Org. Lett. 2013 15 780 783
155. K. W. Von Bargen E. M. Niehaus K. Bergander R. Brun B. Tudzynski H. U. Humpf J. Nat. Prod. 2013 76 2136 2140
156. S. Bergmann A. N. Funk K. Scherlach V. Schroeckh E. Shelest U. Horn C. Hertweck A. A. Brakhage Appl. Environ. Microbiol. 2010 76 8143 8149
157. H. H. Yeh M. Ahuja Y. M. Chiang C. E. Oakley S. Moore O. Yoon H. Hajovsky J. W. Bok N. P. Keller C. C. C. Wang B. R. Oakley ACS Chem. Biol. 2016 11 2275 2284
158. H. H. Yeh Y. M. Chiang R. Entwistle M. Ahuja K. H. Lee K. S. Bruno T. K. Wu B. R. Oakley C. C. C. Wang Appl. Microbiol. Biotechnol. 2012 96 739 748
159. J. W. Bok N. P. Keller Eukaryotic Cell 2004 3 527 535
160. R. M. Perrin N. D. Fedorova J. W. Bok R. A. Cramer J. R. Wortman H. S. Kim W. C. Nierman N. P. Keller PLoS Pathog. 2007 3 e50
161. J. W. Bok D. Hoffmeister L. A. Maggio-Hall R. Murillo J. D. Glasner N. P. Keller Chem. Biol. 2006 13 31 37
162. S. Dhingra A. L. Lind H. C. Lin Y. Tang A. Rokas A. M. Calvo PLoS One 2013 8 e77147
163. R. M. Duran J. W. Cary A. M. Calvo Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007 73 1158 1168
164. C. E. Oakley M. Ahuja W.-W. Sun R. Entwistle T. Akashi J. Yaegashi C.-J. Guo G. C. Cerqueira J. Russo Wortman C. C. C. Wang Y.-M. Chiang B. R. Oakley Mol. Microbiol. 2017 103 347 365
165. A. N. Patananan J. M. Palmer G. S. Garvey N. P. Keller S. G. Clarke J. Biol. Chem. 2013 288 14032 14045
166. Y. Reyes-Dominguez J. W. Bok H. Berger E. K. Shwab A. Basheer A. Gallmetzer C. Scazzocchio N. Keller J. Strauss Mol. Microbiol. 2010 76 1376 1386
167. H. B. Bode M. Walker A. Zeeck Eur. J. Org. Chem. 2000 2000 1451 1456
168. D. J. Downes M. Chonofsky K. Tan B. T. Pfannenstiel S. L. Reck-Peterson R. B. Todd G3: Genes, Genomes, Genet. 2014 4 2483 2492
169. V. Ramamoorthy S. Shantappa S. Dhingra A. M. Calvo Mol. Microbiol. 2012 85 795 814
170. K. Ochi Biosci., Biotechnol., Biochem. 2007 71 1373 1386
171. T. Hosaka M. Ohnishi-Kameyama H. Muramatsu K. Murakami Y. Tsurumi S. Kodani M. Yoshida A. Fujie K. Ochi Nat. Biotechnol. 2009 27 462 464
172. Y. J. Chai C. B. Cui C. W. Li C. J. Wu C. K. Tian W. Hua Mar. Drugs 2012 10 559 582
173. C. J. Wu L. Yi C. B. Cui C. W. Li N. Wang X. Han Mar. Drugs 2015 13 2465 2487
174. N. Wang C. B. Cui C.-W. Li Arch. Pharmacal Res. 2016 39 762 770
175. S. M. Fang C. J. Wu C. W. Li C. B. Cui Mar. Drugs 2014 12 1788 1814
176. M. W. Xia C. B. Cui C. W. Li C. J. Wu Mar. Drugs 2014 12 1545 1568
177. M.-W. Xia C.-B. Cui C.-W. Li C.-J. Wu J.-X. Peng D.-H. Li Mar. Drugs 2015 13 5219 5236
178. Y. Dong C. B. Cui C. W. Li W. Hua C. J. Wu T. J. Zhu Q. Q. Gu Mar. Drugs 2014 12 4326 4352
179. J. Sekiguchi G. M. Gaucher Appl. Environ. Microbiol. 1977 33 147 158
180. M. S. Ramirez M. E. Tolmasky Drug Resist. Updates 2010 13 151 171
181. E. K. Shwab J. W. Bok M. Tribus J. Galehr S. Graessle N. P. Keller Eukaryot. Cell 2007 6 1656 1664
182. H. W. Nützmann J. Fischer K. Scherlach C. Hertweck A. A. Brakhage Appl. Environ. Microbiol. 2013 79 6102 6109
183. R. H. Cichewicz Nat. Prod. Rep. 2010 27 11 22
184. Y. M. Chung C. K. Wei D. W. Chuang M. El-Shazly C. T. Hsieh T. Asai Y. Oshima T. J. Hsieh T. L. Hwang Y. C. Wu F. R. Chang Bioorg. Med. Chem. 2013 21 3866 3872
185. R. B. Williams J. C. Henrikson A. R. Hoover A. E. Lee R. H. Cichewicz Org. Biomol. Chem. 2008 6 1895 1897
186. X. Wang J. G. Sena Filho A. R. Hoover J. B. King T. K. Ellis D. R. Powell R. H. Cichewicz J. Nat. Prod. 2010 73 942 948
187. J. W. Bok Y.-M. Chiang E. Szewczyk Y. Reyes-Domingez A. D. Davidson J. F. Sanchez H.-C. Lo K. Watanabe J. Strauss B. R. Oakley C. C. C. Wang N. P. Keller Nat. Chem. Biol. 2009 5 462 464
188. L. Studt S. M. R. Rösler I. Burkhardt B. Arndt M. Freitag H.-U. Humpf J. S. Dickschat B. Tudzynski Environ. Microbiol. 2016 18 4037 4054
189. A. A. Soukup Y.-M. Chiang J. W. Bok Y. Reyes-Dominguez B. R. Oakley C. C. C. Wang J. Strauss N. P. Keller Mol. Microbiol. 2012 86 314 330
190. S. M. Rösler K. Kramer I. Finkemeier H. U. Humpf B. Tudzynski Mol. Microbiol. 2016 102 951 974
191. J. C. Henrikson A. R. Hoover P. M. Joyner R. H. Cichewicz Org. Biomol. Chem. 2009 7 435 438
192. J. C. Albright M. T. Henke A. A. Soukup R. A. McClure R. J. Thomson N. P. Keller N. L. Kellerher ACS Chem. Biol. 2015 10 1535 1541
193. M. Jinek K. Chylinski I. Fonfara M. Hauer J. A. Doudna E. Charpentier Science 2012 337 816 822
194. J. A. Doudna E. Charpentier Science 2014 346 1258096
195. C. S. Nodvig J. B. Nielsen M. E. Kogle U. H. Mortensen PLoS One 2015 e0133085
196. C. Zhang X. Meng X. Wei L. Lu Fungal Genet. Biol. 2016 86 47 57
197. T. Arazoe K. Miyoshi T. Yamato T. Ogawa S. Ohsato T. Arie S. Kuwata Biotechnol. Bioeng. 2015 112 2543 2549
198. J. Weber V. Valiante C. S. Nødvig D. J. Mattern R. A. Slotkowski U. H. Mortensen A. A. Brakhage ACS Synth. Biol. 2017 6 62 68
199. V. Meyer M. R. Andersen A. A. Brakhage G. H. Braus M. X. Caddick T. C. Cairns R. P. de Vries T. Haarmann K. Hansen C. Hertz-Fowler S. Krappmann U. H. Mortensen M. A. Peñalva A. F. J. Ram R. M. Head Fungal Biology and Biotechnology 2016 3 6
200. M. L. Nielsen T. Isbrandt K. B. Rasmussen U. Thrane J. B. Hoof T. O. Larsen U. H. Mortensen PLoS One 2017 12 e0169712
201. A. Vojta P. Dobrinic V. Tadic L. Bockor P. Korac B. Julg M. Klasic V. Zoldos Nucleic Acids Res. 2016 44 5615 5628
202. M. R. Andersen J. B. Nielsen A. Klitgaard L. M. Petersen M. Zachariasen T. J. Hansen L. H. Blicher C. H. Gotfredsen T. O. Larsen K. F. Nielsen U. H. Mortensen Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 E99 E107
203. N. P. Keller G. Turner J. W. Bennett Nat. Rev. Microbiol. 2005 3 937 947
204. S. V. S. Ipcho J. K. Hane E. A. Antoni D. Ahren B. Henrissat T. L. Friesen P. S. Solomon R. P. Oliver Mol. Plant Pathol. 2012 13 531 545
205. Y.-H. Chooi P. S. Solomon Frontiers in Microbiology 2014 5 640
206. Z. Wang M. Gerstein M. Snyder Nat. Rev. Genet. 2009 10 57 63
207. X.-W. Zhang L.-J. Jia Y. Zhang G. Jiang X. Li D. Zhang W.-H. Tang Plant Cell 2012 24 5159 5176
208. R. A. Owens S. Hammel K. J. Sheridan G. W. Jones S. Doyle PLoS One 2014 9 e106942
209. S. B. Bumpus B. S. Evans P. M. Thomas I. Ntai N. L. Kelleher Nat. Biotechnol. 2009 27 951 956
210. J. L. Meier M. D. Burkart Curr. Opin. Chem. Biol. 2011 15 48 56
211. J. L. López J. Chromatogr. B: Anal. Technol. Biomed. Life Sci. 2007 849 190 202
212. S. Wiese K. A. Reidegeld H. E. Meyer B. Warscheid Proteomics 2007 7 340 350
213. R. D. Taylor A. Saparno B. Blackwell V. Anoop S. Gleddie N. A. Tinker L. J. Harris Proteomics 2008 8 2256 2265
214. A. A. Soukup N. P. Keller P. Wiemann Methods Mol. Biol. 2016 1401 149 160
215. J. L. Meier S. Niessen H. S. Hoover T. L. Foley B. F. Cravatt M. D. Burkart ACS Chem. Biol. 2009 4 948 957
216. J. L. Meier A. C. Mercer M. D. Burkart J. Am. Chem. Soc. 2008 130 5443 5445
217. S. Bertrand N. Bohni S. Schnee O. Schumpp K. Gindro J. L. Wolfender Biotechnol. Adv. 2014 32 1180 1204
218. W. Yin N. P. Keller J. Microbiol. 2011 49 329 339
219. H. W. Nützmann Y. Reyes-dominguez K. Scherlach V. Schroeckh F. Horn A. Gacek J. Schümann C. Hertweck J. Strauss A. A. Brackhage Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011 108 14282 14287
220. A. Marmann A. H. Aly W. Lin B. Wang P. Proksch Mar. Drugs 2014 12 1043 1065
221. K. Nonaka T. Abe M. Iwatsuki M. Mori T. Yamamoto K. Shiomi S. Omura R. Masuma J. Antibiot. 2011 64 769 774
222. J. P. Wang W. Lin V. Wray D. Lai P. Proksch Tetrahedron Lett. 2013 54 2492 2496
223. K. M. Zuck S. Shipley D. J. Newman J. Nat. Prod. 2011 74 1653 1657
224. T. Degenkolb S. Heinze B. Schlegel G. Strobel U. Grafe Biosci., Biotechnol., Biochem. 2002 66 883 886
225. A. R. B. Ola D. Thomy D. Lai H. Brötz-Oesterhelt P. Proksch J. Nat. Prod. 2013 76 2094 2099
226. C. C. König K. Scherlach V. Schroeckh F. Horn S. Nietzsche A. A. Brakhage C. Hertweck ChemBioChem 2013 14 938 942
227. R. Chávez F. Fierro R. O. García-Rico I. Vaca Frontiers in Microbiology 2015 6 903
228. F. Zhu G. Chen X. Chen M. Huang X. Wan Chem. Nat. Compd. 2011 47 767 769
229. C. Li J. Zhang C. Shao W. Ding Z. She Y. Lin Chem. Nat. Compd. 2011 47 382 384
230. D. C. Oh P. R. Jensen C. A. Kauffman W. Fenical Bioorg. Med. Chem. 2005 13 5267 5273
231. M. Cueto P. R. Jensen C. Kauffman W. Fenical E. Lobkovsky J. Clardy J. Nat. Prod. 2001 64 1444 1446
232. D. C. Oh C. A. Kauffman P. R. Jensen W. Fenical J. Nat. Prod. 2007 70 515 520
233. H. B. Park H. C. Kwon C. H. Lee H. O. Yang J. Nat. Prod. 2009 72 248 252
234. P. A. Paranagama E. M. K. Wijeratne A. A. L. Gunatilaka J. Nat. Prod. 2007 70 1939 1945
235. M. E. Rateb R. Ebel Nat. Prod. Rep. 2011 28 290 344
236. R. C. Bonugli-Santos M. R. d. S. Vasconcelos M. R. Z. Passarini G. A. L. Vieira V. C. P. Lopes P. H. Mainardi J. A. dos Santos L. d. A. Duarte I. V. R. Otero A. M. d. S. Yoshida V. A. Feitosa A. Pessoa L. D. Sette Frontiers in Microbiology 2015 6 269
237. K. Li Y.-W. Chung-Davidson U. Bussy W. Li Mar. Drugs 2015 13 2694 2713
238. C. Christophersen O. Crescente J. C. Frisvad L. Gram J. Nielsen H. Nielsen L. Rahbaek Mycopathologia 1999 143 135 138
239. Y. Wang Z. Lu K. Sun W. Zhu Mar. Drugs 2011 9 535 542
240. Y. Wang J. Zheng P. Liu W. Wang W. Zhu Mar. Drugs 2011 9 1368 1378
241. J. Zheng Z. Xu Y. Wang K. Hong P. Liu W. Zhu J. Nat. Prod. 2010 73 1133 1137
242. H. B. Bode M. Walker A. Zeeck Eur. J. Org. Chem. 2000 2000 3185 3193
243. K. Scherlach J. Schuemann H.-M. Dahse C. Hertweck J. Antibiot. 2010 63 375 377
244. P. Wiemann C. M. K. Sieber K. W. von Bargen L. Studt E. M. Niehaus J. J. Espino K. Huß C. B. Michielse S. Albermann D. Wagner S. V. Bergner L. R. Connolly A. Fischer G. Reuter K. Kleigrewe T. Bald B. D. Wingfield R. Ophir S. Freeman M. Hippler K. M. Smith D. W. Brown R. H. Proctor M. Münsterkötter M. Freitag H. U. Humpf U. Güldener B. Tudzynski PLoS Pathog. 2013 9 e1003475
245. G. W. Bruehl R. L. Millar B. Cunfer Can. J. Plant Sci. 1969 49 235 246
246. D. P. Overy J. Smedsgaard J. C. Frisvad R. K. Phipps U. Thrane J. Appl. Microbiol. 2006 101 1292 1300
247. K. Scherlach C. Hertweck Org. Biomol. Chem. 2006 4 3517 3520
248. S. A. Kalinina A. Jagels B. Cramer R. Geisen H. U. Humpf Toxins 2017 9 E210
249. A. Sarkar A. N. Funk K. Scherlach F. Horn V. Schroeckh P. Chankhamjon M. Westermann M. Roth A. A. Brakhage C. Hertweck U. Horn J. Biotechnol. 2012 160 64 71
250. K. Scherlach A. Sarkar V. Schroeckh H. M. Dahse M. Roth A. A. Brakhage U. Horn C. Hertweck ChemBioChem 2011 12 1836 1839
251. N. Bohni M. L. Cordero-Maldonado J. Maes D. Siverio-Mota L. Marcourt S. Munck A. R. Kamuhabwa M. J. Moshi C. V. Esguerra P. A. M. de Witte A. D. Crawford J. L. Wolfender PLoS One 2013 8 e64006
252. M. Lambert J. L. Wolfender D. Stærk S. B. Christensen K. Hostettmann J. W. Jaroszewski Anal. Chem. 2007 79 727 735
253. J. C. Nielsen S. Grijseels S. Prigent B. Ji J. Dainat K. F. Nielsen J. C. Frisvad M. Workman J. Nielsen Nat. Microbiol. 2017 2 17044
254. N. K. N. Neumann S. M. Lehner B. Kluger C. Bueschl K. Sedelmaier M. Lemmens R. Krska R. Schuhmacher Anal. Chem. 2014 86 7320 7327
255. S. Bertrand O. Schumpp N. Bohni M. Monod K. Gindro J. L. Wolfender J. Nat. Prod. 2013 76 1157 1165
256. W. J. Moree V. V. Phelan C. H. Wu N. Bandeira D. S. Cornett B. M. Duggan P. C. Dorrestein Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 13811 13816