NMR-based approaches for the identification and optimization of inhibitors of protein-protein interactions

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 9, 2014, Pages 4749-4763

  Barile, Elisa ^a   Pellecchia, Maurizio ^a  

^a BURNHAM INSTITUTE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

LIGAND; PROTEIN; PROTEIN BINDING;

ANTAGONISTS AND INHIBITORS; BIOPHYSICS; CHEMISTRY; DRUG DESIGN; DRUG EFFECTS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROCEDURES;

BIOPHYSICS; DRUG DESIGN; LIGANDS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEIN BINDING; PROTEINS;

EID: 84900422135     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr500043b     Document Type: Review

References (169)

1. Wells, J. A.; McClendon, C. L. Nature 2007, 450, 1001.
2. Arkin, M. R.; Wells, J. A. Nat. Rev. Drug Discovery 2004, 3, 301.
3. Bocker, A.; Bonneau, P. R.; Edwards, P. J. J. Biomol. Screening 2011, 16, 765.
4. Coan, K. E.; Maltby, D. A.; Burlingame, A. L.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem. 2009, 52, 2067.
5. Baell, J. B.; Holloway, G. A. J. Med. Chem. 2010, 53, 2719.
6. Rishton, G. M. Drug Discovery Today 2003, 8, 86.
7. Hann, M. M.; Oprea, T. I. Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8, 255.
8. Coan, K. E.; Shoichet, B. K. Mol. Biosyst. 2007, 3, 208.
9. Feng, B. Y.; Shelat, A.; Doman, T. N.; Guy, R. K.; Shoichet, B. K. Nat. Chem. Biol. 2005, 1, 146.
10. Feng, B. Y.; Shoichet, B. K. Nat. Protoc. 2006, 1, 550.
11. Feng, B. Y.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem. 2006, 49, 2151.
12. Feng, B. Y.; Simeonov, A.; Jadhav, A.; Babaoglu, K.; Inglese, J.; Shoichet, B. K.; Austin, C. P. J. Med. Chem. 2007, 50, 2385.
13. McGovern, S. L.; Helfand, B. T.; Feng, B.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem. 2003, 46, 4265.
14. Seidler, J.; McGovern, S. L.; Doman, T. N.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem. 2003, 46, 4477.
15. Shoichet, B. K. J. Med. Chem. 2006, 49, 7274.
16. Pellecchia, M.; Sem, D. S.; Wuthrich, K. Nat. Rev. Drug Discovery 2002, 1, 211.
17. Pellecchia, M. Chem. Biol. 2005, 12, 961.
18. Stockman, B. J.; Dalvit, C. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2002, 41, 187.
19. Lepre, C. A.; Peng, J.; Fejzo, J.; Abdul-Manan, N.; Pocas, J.; Jacobs, M.; Xie, X.; Moore, J. M. Comb. Chem. High Throughput Screening 2002, 5, 583.
20. Wyss, D. F.; McCoy, M. A.; Senior, M. M. Curr. Opin Drug Discovery Dev. 2002, 5, 630.
21. Jahnke, W.; Widmer, H. Cell. Mol. Life Sci. 2004, 61, 580.
22. Huth, J. R.; Sun, C.; Sauer, D. R.; Hajduk, P. J. Methods Enzymol. 2005, 394, 549.
23. Klages, J.; Coles, M.; Kessler, H. In NMR-Based Screening in Exploiting Chemical Diversity for Drug Discovery; Bartlett, P. A., Etzeroth, M., Eds.; RSC Publishing: London, 2006; Vol. 12.
24. Coles, M.; Heller, M.; Kessler, H. Drug Discovery Today 2003, 8, 803.
25. Kessler, H.; Klages, J. In Comprehensive Medicinal Chemistry II; Triggle, D. J., Taylor, J. B., Eds.; Elsevier: Oxford, U.K., 2006; Vol. 3.
26. Luy, B.; Frank, A.; Kessler, H. In Molecular Drug Properties: Measurement and Prediction; Mannhold, R., Ed.; Wiley-VCH: Weinheim, Germany, 2008.
27. Takeuchi, K.; Wagner, G. Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 109.
28. Zartler, E. R.; Shapiro, M. J. Curr. Pharm. Des. 2006, 12, 3963.
29. Pellecchia, M.; Becattini, B.; Crowell, K. J.; Fattorusso, R.; Forino, M.; Fragai, M.; Jung, D.; Mustelin, T.; Tautz, L. Expert Opin. Ther. Targets 2004, 8, 597.
30. Fry, D. C.; Emerson, S. D. Drug Des. Discovery 2000, 17, 13.
31. Salvatella, X.; Giralt, E. Chem. Soc. Rev. 2003, 32, 365.
32. Betz, M.; Saxena, K.; Schwalbe, H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 219.
33. Klages, J.; Coles, M.; Kessler, H. NMR-Based Screening; RSC Publishing: London, 2006.
34. Pellecchia, M.; Bertini, I.; Cowburn, D.; Dalvit, C.; Giralt, E.; Jahnke, W.; James, T. L.; Homans, S. W.; Kessler, H.; Luchinat, C.; Meyer, B.; Oschkinat, H.; Peng, J.; Schwalbe, H.; Siegal, G. Nat. Rev. Drug Discovery 2008, 7, 738.
35. Harner, M. J.; Frank, A. O.; Fesik, S. W. J. Biomol. NMR 2013, 56, 65.
36. Dias, D. M.; Van Molle, I.; Baud, M. G.; Galdeano, C.; Geraldes, C. F.; Ciulli, A. ACS Med. Chem. Lett. 2014, 5, 23.
37. Ferguson, F. M.; Fedorov, O.; Chaikuad, A.; Philpott, M.; Muniz, J. R.; Felletar, I.; von Delft, F.; Heightman, T.; Knapp, S.; Abell, C.; Ciulli, A. J. Med. Chem. 2013, 56, 10183.
38. Patrone, J. D.; Kennedy, J. P.; Frank, A. O.; Feldkamp, M. D.; Vangamudi, B.; Pelz, N. F.; Rossanese, O. W.; Waterson, A. G.; Chazin, W. J.; Fesik, S. W. ACS Med. Chem. Lett. 2013, 4, 601.
39. Oltersdorf, T.; Elmore, S. W.; Shoemaker, A. R.; Armstrong, R. C.; Augeri, D. J.; Belli, B. A.; Bruncko, M.; Deckwerth, T. L.; Dinges, J.; Hajduk, P. J.; Joseph, M. K.; Kitada, S.; Korsmeyer, S. J.; Kunzer, A. R.; Letai, A.; Li, C.; Mitten, M. J.; Nettesheim, D. G.; Ng, S.; Nimmer, P. M.; O'Connor, J. M.; Oleksijew, A.; Petros, A. M.; Reed, J. C.; Shen, W.; Tahir, S. K.; Thompson, C. B.; Tomaselli, K. J.; Wang, B.; Wendt, M. D.; Zhang, H.; Fesik, S. W.; Rosenberg, S. H. Nature 2005, 435, 677.
40. Hajduk, P. J.; Sheppard, G.; Nettesheim, D. G.; Olejniczak, E. T.; Shuker, S. B.; Meadows, R. P.; Steinman, D. H.; Carrera, G. M.; Marcotte, P. A.; Severin, J.; Walter, K.; Smith, H.; Gubbins, E.; Simmer, R.; Holzman, T. F.; Morgan, D. W.; Davidsen, S. K.; Summers, J. B.; Fesik, S. W. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 5818.
41. Buckley, D. L.; Gustafson, J. L.; Van Molle, I.; Roth, A. G.; Tae, H. S.; Gareiss, P. C.; Jorgensen, W. L.; Ciulli, A.; Crews, C. M. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 11463.
42. Huang, J. W.; Zhang, Z.; Wu, B.; Cellitti, J. F.; Zhang, X.; Dahl, R.; Shiau, C. W.; Welsh, K.; Emdadi, A.; Stebbins, J. L.; Reed, J. C.; Pellecchia, M. J. Med. Chem. 2008, 51, 7111.
43. Rega, M. F.; Wu, B.; Wei, J.; Zhang, Z.; Cellitti, J. F.; Pellecchia, M. J. Med. Chem. 2011, 54, 6000.
44. Stebbins, J. L.; Zhang, Z.; Chen, J.; Wu, B.; Emdadi, A.; Williams, M. E.; Cashman, J.; Pellecchia, M. J. Med. Chem. 2007, 50, 6607.
45. Wu, B.; Zhang, Z.; Noberini, R.; Barile, E.; Giulianotti, M.; Pinilla, C.; Houghten, R. A.; Pasquale, E. B.; Pellecchia, M. Chem. Biol. 2013, 20, 19.
46. Krajewski, M.; Rothweiler, U.; D'Silva, L.; Majumdar, S.; Klein, C.; Holak, T. A. J. Med. Chem. 2007, 50, 4382.
47. Petros, A. M.; Dinges, J.; Augeri, D. J.; Baumeister, S. A.; Betebenner, D. A.; Bures, M. G.; Elmore, S. W.; Hajduk, P. J.; Joseph, M. K.; Landis, S. K.; Nettesheim, D. G.; Rosenberg, S. H.; Shen, W.; Thomas, S.; Wang, X.; Zanze, I.; Zhang, H.; Fesik, S. W. J. Med. Chem. 2006, 49, 656.
48. Friberg, A.; Vigil, D.; Zhao, B.; Daniels, R. N.; Burke, J. P.; Garcia-Barrantes, P. M.; Camper, D.; Chauder, B. A.; Lee, T.; Olejniczak, E. T.; Fesik, S. W. J. Med. Chem. 2013, 56, 15.
49. Leone, M.; Barile, E.; Vazquez, J.; Mei, A.; Guiney, D.; Dahl, R.; Pellecchia, M. Chem. Biol. Drug Des. 2010, 76, 10.
50. Raimundo, B. C.; Oslob, J. D.; Braisted, A. C.; Hyde, J.; McDowell, R. S.; Randal, M.; Waal, N. D.; Wilkinson, J.; Yu, C. H.; Arkin, M. R. J. Med. Chem. 2004, 47, 3111.
51. Frank, A. O.; Feldkamp, M. D.; Kennedy, J. P.; Waterson, A. G.; Pelz, N. F.; Patrone, J. D.; Vangamudi, B.; Camper, D. V.; Rossanese, O. W.; Chazin, W. J.; Fesik, S. W. J. Med. Chem. 2013, 56, 9242.
52. Henchey, L. K.; Jochim, A. L.; Arora, P. S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 692.
53. Azzarito, V.; Long, K.; Murphy, N. S.; Wilson, A. J. Nat. Chem. 2013, 5, 161.
54. Mahalakshmi, R.; Balaram, P. Methods Mol. Biol. 2006, 340, 71.
55. Glenn, M. P.; Fairlie, D. P. Mini-Rev. Med. Chem. 2002, 2, 433.
56. Arkin, M. R.; Randal, M.; DeLano, W. L.; Hyde, J.; Luong, T. N.; Oslob, J. D.; Raphael, D. R.; Taylor, L.; Wang, J.; McDowell, R. S.; Wells, J. A.; Braisted, A. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 1603.
57. Valkov, E.; Sharpe, T.; Marsh, M.; Greive, S.; Hyvonen, M. Top. Curr. Chem. 2012, 317, 145.
58. Erlanson, D. A. Top. Curr. Chem. 2012, 317, 1.
59. Zartler, E. R.; Shapiro, M. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2005, 9, 366.
60. Erlanson, D. A.; McDowell, R. S.; O'Brien, T. J. Med. Chem. 2004, 47, 3463.
61. Talamas, F. X.; Ao-Ieong, G.; Brameld, K. A.; Chin, E.; de Vicente, J.; Dunn, J. P.; Ghate, M.; Giannetti, A. M.; Harris, S. F.; Labadie, S. S.; Leveque, V.; Li, J.; Lui, A. S.; McCaleb, K. L.; Najera, I.; Schoenfeld, R. C.; Wang, B.; Wong, A. J. Med. Chem. 2013, 56, 3115.
62. Fischer, M.; Hubbard, R. E. Mol. Interventions 2009, 9, 22.
63. Rees, D. C.; Congreve, M.; Murray, C. W.; Carr, R. Nat. Rev. Drug Discovery 2004, 3, 660.
64. Fragment-Based Approaches in Drug Discovery; Jahnke, W., Erlanson, D. A., Eds.; Wiley-VCH: Weinheim, Germany, 2006.
65. Shuker, S. B.; Hajduk, P. J.; Meadows, R. P.; Fesik, S. W. Science 1996, 274, 1531.
66. Pellecchia, M. J. Med. Chem. 2013, 56, 13.
67. Vandenberg, C. J.; Cory, S. Blood 2013, 121, 2285.
68. Souers, A. J.; Leverson, J. D.; Boghaert, E. R.; Ackler, S. L.; Catron, N. D.; Chen, J.; Dayton, B. D.; Ding, H.; Enschede, S. H.; Fairbrother, W. J.; Huang, D. C.; Hymowitz, S. G.; Jin, S.; Khaw, S. L.; Kovar, P. J.; Lam, L. T.; Lee, J.; Maecker, H. L.; Marsh, K. C.; Mason, K. D.; Mitten, M. J.; Nimmer, P. M.; Oleksijew, A.; Park, C. H.; Park, C. M.; Phillips, D. C.; Roberts, A. W.; Sampath, D.; Seymour, J. F.; Smith, M. L.; Sullivan, G. M.; Tahir, S. K.; Tse, C.; Wendt, M. D.; Xiao, Y.; Xue, J. C.; Zhang, H.; Humerickhouse, R. A.; Rosenberg, S. H.; Elmore, S. W. Nat. Med. 2013, 19, 202.
69. Finlay, D.; Vamos, M.; Gonzalez-Lopez, M.; Ardecky, R. J.; Ganji, S. R.; Yuan, H.; Su, Y.; Cooley, T. R.; Hauser, C. T.; Welsh, K.; Reed, J. C.; Cosford, N. D.; Vuori, K. Mol. Cancer Ther. 2014, 13, 5.
70. Ardecky, R. J.; Welsh, K.; Finlay, D.; Lee, P. S.; Gonzalez-Lopez, M.; Ganji, S. R.; Ravanan, P.; Mace, P. D.; Riedl, S. J.; Vuori, K.; Reed, J. C.; Cosford, N. D. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2013, 23, 4253.
71. Peng, Y.; Sun, H.; Lu, J.; Liu, L.; Cai, Q.; Shen, R.; Yang, C. Y.; Yi, H.; Wang, S. J. Med. Chem. 2012, 55, 106.
72. Sun, H.; Lu, J.; Liu, L.; Yi, H.; Qiu, S.; Yang, C. Y.; Deschamps, J. R.; Wang, S. J. Med. Chem. 2010, 53, 6361.
73. Sun, H.; Stuckey, J. A.; Nikolovska-Coleska, Z.; Qin, D.; Meagher, J. L.; Qiu, S.; Lu, J.; Yang, C. Y.; Saito, N. G.; Wang, S. J. Med. Chem. 2008, 51, 7169.
74. Sun, H.; Nikolovska-Coleska, Z.; Lu, J.; Meagher, J. L.; Yang, C. Y.; Qiu, S.; Tomita, Y.; Ueda, Y.; Jiang, S.; Krajewski, K.; Roller, P. P.; Stuckey, J. A.; Wang, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15279.
75. Park, C. M.; Sun, C.; Olejniczak, E. T.; Wilson, A. E.; Meadows, R. P.; Betz, S. F.; Elmore, S. W.; Fesik, S. W. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005, 15, 771.
76. Oost, T. K.; Sun, C.; Armstrong, R. C.; Al-Assaad, A. S.; Betz, S. F.; Deckwerth, T. L.; Ding, H.; Elmore, S. W.; Meadows, R. P.; Olejniczak, E. T.; Oleksijew, A.; Oltersdorf, T.; Rosenberg, S. H.; Shoemaker, A. R.; Tomaselli, K. J.; Zou, H.; Fesik, S. W. J. Med. Chem. 2004, 47, 4417.
77. Flygare, J. A.; Beresini, M.; Budha, N.; Chan, H.; Chan, I. T.; Cheeti, S.; Cohen, F.; Deshayes, K.; Doerner, K.; Eckhardt, S. G.; Elliott, L. O.; Feng, B.; Franklin, M. C.; Reisner, S. F.; Gazzard, L.; Halladay, J.; Hymowitz, S. G.; La, H.; LoRusso, P.; Maurer, B.; Murray, L.; Plise, E.; Quan, C.; Stephan, J. P.; Young, S. G.; Tom, J.; Tsui, V.; Um, J.; Varfolomeev, E.; Vucic, D.; Wagner, A. J.; Wallweber, H. J.; Wang, L.; Ware, J.; Wen, Z.; Wong, H.; Wong, J. M.; Wong, M.; Wong, S.; Yu, R.; Zobel, K.; Fairbrother, W. J. J. Med. Chem. 2012, 55, 4101.
78. Schorpp, K.; Rothenaigner, I.; Salmina, E.; Reinshagen, J.; Low, T.; Brenke, J. K.; Gopalakrishnan, J.; Tetko, I. V.; Gul, S.; Hadian, K. J. Biomol. Screening 2014, DOI: 10.1177/1087057113516861.
79. Billeter, M.; Wagner, G.; Wuthrich, K. J. Biomol. NMR 2008, 42, 155.
80. Wider, G.; Wuthrich, K. Curr. Opin. Struct. Biol. 1999, 9, 594.
81. Wuthrich, K. Nat. Struct. Biol. 1998, 5 (Suppl.), 492.
82. Wuthrich, K. J. Biol. Chem. 1990, 265, 22059.
83. Wuthrich, K. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 3340.
84. Pellecchia, M.; Meininger, D.; Dong, Q.; Chang, E.; Jack, R.; Sem, D. S. J. Biomol. NMR 2002, 22, 165.
85. Wu, B.; Rega, M. F.; Wei, J.; Yuan, H.; Dahl, R.; Zhang, Z.; Pellecchia, M. Chem. Biol. Drug Des. 2009, 73, 369.
86. Gal, M.; Schanda, P.; Brutscher, B.; Frydman, L. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1372.
87. Schanda, P.; Kupce, E.; Brutscher, B. J. Biomol. NMR 2005, 33, 199.
88. Pervushin, K.; Riek, R.; Wider, G.; Wuthrich, K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 12366.
89. Religa, T. L.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2010, 47, 163.
90. Tugarinov, V.; Kanelis, V.; Kay, L. E. Nat. Protoc. 2006, 1, 749.
91. Goto, N. K.; Gardner, K. H.; Mueller, G. A.; Willis, R. C.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 1999, 13, 369.
92. Rosen, M. K.; Gardner, K. H.; Willis, R. C.; Parris, W. E.; Pawson, T.; Kay, L. E. J. Mol. Biol. 1996, 263, 627.
93. Rodriguez-Mias, R. A.; Pellecchia, M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 2892.
94. Gronenborn, A. M.; Clore, G. M. Biochem. Pharmacol. 1990, 40, 115.
95. Meyer, E. F., Jr.; Clore, G. M.; Gronenborn, A. M.; Hansen, H. A. Biochemistry 1988, 27, 725.
96. Sykes, B. D. Curr. Opin. Biotechnol. 1993, 4, 392.
97. Leone, M.; Freeze, H. H.; Chan, C. S.; Pellecchia, M. Curr. Drug Discovery Technol. 2006, 3, 91.
98. Hajduk, P. J.; Olejniczak, E. T.; Fesik, S. W. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12257.
99. Mayer, M.; Meyer, B. Angew. Chem., Int. Ed. 1999, 38, 1784.
100. Mayer, M.; Meyer, B. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6108.
101. Dalvit, C.; Pevarello, P.; Tato, M.; Veronesi, M.; Vulpetti, A.; Sundstrom, M. J. Biomol. NMR 2000, 18, 65.
102. Dalvit, C.; Fogliatto, G.; Stewart, A.; Veronesi, M.; Stockman, B. J. Biomol. NMR 2001, 21, 349.
103. Kumar, A.; Ernst, R. R.; Wuthrich, K. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1980, 95, 1.
104. Wang, Y. S.; Liu, D.; Wyss, D. F. Magn. Reson. Chem. 2004, 42, 485.
105. Dalvit, C.; Flocco, M.; Veronesi, M.; Stockman, B. J. Comb. Chem. High Throughput Screening 2002, 5, 605.
106. Dalvit, C.; Flocco, M.; Knapp, S.; Mostardini, M.; Perego, R.; Stockman, B. J.; Veronesi, M.; Varasi, M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 7702.
107. Dalvit, C.; Fasolini, M.; Flocco, M.; Knapp, S.; Pevarello, P.; Veronesi, M. J. Med. Chem. 2002, 45, 2610.
108. Vanwetswinkel, S.; Heetebrij, R. J.; van Duynhoven, J.; Hollander, J. G.; Filippov, D. V.; Hajduk, P. J.; Siegal, G. Chem. Biol. 2005, 12, 207.
109. Kobayashi, M.; Retra, K.; Figaroa, F.; Hollander, J. G.; Ab, E.; Heetebrij, R. J.; Irth, H.; Siegal, G. J. Biomol. Screening 2010, 15, 978.
110. Giannetti, A. M. Methods Enzymol. 2011, 493, 169.
111. Frostell, A.; Vinterback, L.; Sjobom, H. Methods Mol. Biol. 2013, 1008, 139.
112. Elinder, M.; Geitmann, M.; Gossas, T.; Kallblad, P.; Winquist, J.; Nordstrom, H.; Hamalainen, M.; Danielson, U. H. J. Biomol. Screening 2011, 16, 15.
113. Danielson, U. H. Curr. Top. Med. Chem. 2009, 9, 1725.
114. Torres, F. E.; Recht, M. I.; Coyle, J. E.; Bruce, R. H.; Williams, G. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 598.
115. Chen, Y.; Shoichet, B. K. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 358.
116. Clark, M.; Meshkat, S.; Talbot, G. T.; Carnevali, P.; Wiseman, J. S. J. Chem. Inf. Model. 2009, 49, 1901.
117. Recht, M. I.; Sridhar, V.; Badger, J.; Hernandez, L.; Chie-Leon, B.; Nienaber, V.; Torres, F. E. J. Biomol. Screening 2012, 17, 469.
118. Hennig, M.; Ruf, A.; Huber, W. Top. Curr. Chem. 2012, 317, 115.
119. Wyss, D. F.; Wang, Y. S.; Eaton, H. L.; Strickland, C.; Voigt, J. H.; Zhu, Z.; Stamford, A. W. Top. Curr. Chem. 2012, 317, 83.
120. Drinkwater, N.; Vu, H.; Lovell, K. M.; Criscione, K. R.; Collins, B. M.; Prisinzano, T. E.; Poulsen, S. A.; McLeish, M. J.; Grunewald, G. L.; Martin, J. L. Biochem. J. 2010, 431, 51.
121. Wang, Y. S.; Strickland, C.; Voigt, J. H.; Kennedy, M. E.; Beyer, B. M.; Senior, M. M.; Smith, E. M.; Nechuta, T. L.; Madison, V. S.; Czarniecki, M.; McKittrick, B. A.; Stamford, A. W.; Parker, E. M.; Hunter, J. C.; Greenlee, W. J.; Wyss, D. F. J. Med. Chem. 2010, 53, 942.
122. Jhoti, H.; Cleasby, A.; Verdonk, M.; Williams, G. Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 485.
123. Gill, A.; Cleasby, A.; Jhoti, H. ChemBioChem 2005, 6, 506.
124. Hartshorn, M. J.; Murray, C. W.; Cleasby, A.; Frederickson, M.; Tickle, I. J.; Jhoti, H. J. Med. Chem. 2005, 48, 403.
125. Lesuisse, D.; Lange, G.; Deprez, P.; Benard, D.; Schoot, B.; Delettre, G.; Marquette, J. P.; Broto, P.; Jean-Baptiste, V.; Bichet, P.; Sarubbi, E.; Mandine, E. J. Med. Chem. 2002, 45, 2379.
126. Becattini, B.; Culmsee, C.; Leone, M.; Zhai, D.; Zhang, X.; Crowell, K. J.; Rega, M. F.; Landshamer, S.; Reed, J. C.; Plesnila, N.; Pellecchia, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 12602.
127. Becattini, B.; Pellecchia, M. Chemistry 2006, 12, 2658.
128. Becattini, B.; Sareth, S.; Zhai, D.; Crowell, K. J.; Leone, M.; Reed, J. C.; Pellecchia, M. Chem. Biol. 2004, 11, 1107.
129. Jahnke, W.; Rudisser, S.; Zurini, M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3149.
130. Jahnke, W. ChemBioChem 2002, 3, 167.
131. Jahnke, W.; Lawrence, B.; Perez, L.; Paris, G.; Strauss, A.; Fendrich, G.; Nalin, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7394.
132. Vazquez, J.; Tautz, L.; Ryan, J. J.; Vuori, K.; Mustelin, T.; Pellecchia, M. J. Med. Chem. 2007, 50, 2137.
133. Bertini, I.; Fragai, M.; Lee, Y. M.; Luchinat, C.; Terni, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2004, 43, 2254.
134. Vazquez, J.; De, S. K.; Chen, L. H.; Riel-Mehan, M.; Emdadi, A.; Cellitti, J.; Stebbins, J. L.; Rega, M. F.; Pellecchia, M. J. Med. Chem. 2008, 51, 3460.
135. Tautz, L.; Bruckner, S.; Sareth, S.; Alonso, A.; Bogetz, J.; Bottini, N.; Pellecchia, M.; Mustelin, T. J. Biol. Chem. 2005, 280, 9400.
136. Hartshorn, M. J.; Murray, C. W.; Cleasby, A.; Frederickson, M.; Tickle, I. J.; Jhoti, H. J. Med. Chem. 2005, 48, 403.
137. Gill, A.; Cleasby, A.; Jhoti, H. ChemBioChem 2005, 6, 506.
138. Rees, D. C.; Congreve, M.; Murray, C. W.; Carr, R. Nat. Rev. Drug Discovery 2004, 3, 660.
139. Allen, K. N.; Lavie, A.; Petsko, G. A.; Ringe, D. Biochemistry 1995, 34, 3742.
140. Rutenber, E.; Fauman, E. B.; Keenan, R. J.; Fong, S.; Furth, P. S.; Ortiz de Montellano, P. R.; Meng, E.; Kuntz, I. D.; DeCamp, D. L.; Salto, R. J. Biol. Chem. 1993, 268, 15343.
141. Rutenber, E. E.; McPhee, F.; Kaplan, A. P.; Gallion, S. L.; Hogan, J. C., Jr.; Craik, C. S.; Stroud, R. M. Bioorg. Med. Chem. 1996, 4, 1545.
142. Shoichet, B. K.; Stroud, R. M.; Santi, D. V.; Kuntz, I. D.; Perry, K. M. Science 1993, 259, 1445.
143. Verlinde, C. L. M. J.; Pijning, T.; Kalk, K. H.; van Calenbergh, S.; Aershot, A. V.; Herdewijn, P.; Callens, M.; Michels, P.; Opperdoes, F. R.; Wierenga, R. K.; Hol, W. G. J. In Perspectives in Medicinal Chemistry; Testa, P., Kyburz, E., Fuhrer, W., Giger, R., Eds.; Verlag Helvetica Chimica Acta: Basel, Switzerland, 1993.
144. Hajduk, P. J.; Greer, J. Nat. Rev. Drug Discovery 2007, 6, 211.
145. Chen, J.; Zhang, Z.; Stebbins, J. L.; Zhang, X.; Hoffman, R.; Moore, A.; Pellecchia, M. ACS Chem. Biol. 2007, 2, 329.
146. Schade, M.; Oschkinat, H. Curr. Opin. Drug Discovery Dev. 2005, 8, 365.
147. Lipinski, C. A. Drug Discovery Today 2003, 8, 12.
148. Lipinski, C. A.; Lombardo, F.; Dominy, B. W.; Feeney, P. J. Adv. Drug Delivery Rev. 2001, 46, 3.
149. Congreve, M.; Carr, R.; Murray, C.; Jhoti, H. Drug Discovery Today 2003, 8, 876.
150. Stockman, B. J.; Kothe, M.; Kohls, D.; Weibley, L.; Connolly, B. J.; Sheils, A. L.; Cao, Q.; Cheng, A. C.; Yang, L.; Kamath, A. V.; Ding, Y. H.; Charlton, M. E. Chem. Biol. Drug Des. 2009, 73, 179.
151. Chessari, G.; Maria, A.; Buck, I.; Chiarparin, E.; Coyle, J.; Day, J.; Frederickson, M.; Griffiths-Jones, C.; Hearn, K.; Howard, S.; Heightman, T.; Hillmann, P.; Iqbal, A.; Johnson, C. N.; Lewis, J.; Martins, V.; Munck, J.; Reader, M.; Page, L.; Hopkins, A.; Millemaggi, A.; Richardson, C.; Saxty, G.; Smyth, T.; Tamanini, E.; Thompson, N.; Ward, G.; Williams, G.; Williams, P.; Wilsher, N.; Woolford, A. ATIAP, a Dual cIAP1 and XIAP Antagonist with Oral Antitumor Activity in Melanoma Models. Presented at the American Association for Cancer Research Annual Meeting, Washington, DC, Apr 6-10,2013; Poster 2944.
152. Woodhead, A. J.; Angove, H.; Carr, M. G.; Chessari, G.; Congreve, M.; Coyle, J. E.; Cosme, J.; Graham, B.; Day, P. J.; Downham, R.; Fazal, L.; Feltell, R.; Figueroa, E.; Frederickson, M.; Lewis, J.; McMenamin, R.; Murray, C. W.; O'Brien, M. A.; Parra, L.; Patel, S.; Phillips, T.; Rees, D. C.; Rich, S.; Smith, D. M.; Trewartha, G.; Vinkovic, M.; Williams, B.; Woolford, A. J. J. Med. Chem. 2010, 53, 5956.
153. Murray, C. W.; Carr, M. G.; Callaghan, O.; Chessari, G.; Congreve, M.; Cowan, S.; Coyle, J. E.; Downham, R.; Figueroa, E.; Frederickson, M.; Graham, B.; McMenamin, R.; O'Brien, M. A.; Patel, S.; Phillips, T. R.; Williams, G.; Woodhead, A. J.; Woolford, A. J. J. Med. Chem. 2010, 53, 5942.
154. Sun, Q.; Burke, J. P.; Phan, J.; Burns, M. C.; Olejniczak, E. T.; Waterson, A. G.; Lee, T.; Rossanese, O. W.; Fesik, S. W. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 6140.
155. Buckley, D. L.; Van Molle, I.; Gareiss, P. C.; Tae, H. S.; Michel, J.; Noblin, D. J.; Jorgensen, W. L.; Ciulli, A.; Crews, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 4465.
156. Tsao, D. H.; Sutherland, A. G.; Jennings, L. D.; Li, Y.; Rush, T. S., 3rd; Alvarez, J. C.; Ding, W.; Dushin, E. G.; Dushin, R. G.; Haney, S. A.; Kenny, C. H.; Malakian, A. K.; Nilakantan, R.; Mosyak, L. Bioorg. Med. Chem. 2006, 14, 7953.
157. Dooley, C. T.; Houghten, R. A. Methods Mol. Biol. 1998, 87, 13.
158. Dooley, C. T.; Houghten, R. A. Life Sci. 1993, 52, 1509.
159. Houghten, R. A.; Ostresh, J. M.; Pratt, S. M. NIDA Res. Monogr. 1991, 112, 239.
160. Pinilla, C.; Appel, J. R.; Blanc, P.; Houghten, R. A. Biotechniques 1992, 13, 901.
161. Houghten, R. A.; Pinilla, C.; Giulianotti, M. A.; Appel, J. R.; Dooley, C. T.; Nefzi, A.; Ostresh, J. M.; Yu, Y.; Maggiora, G. M.; Medina-Franco, J. L.; Brunner, D.; Schneider, J. J. Comb. Chem. 2008, 10, 3.
162. Houghten, R. A.; Appel, J. R.; Blondelle, S. E.; Cuervo, J. H.; Dooley, C. T.; Pinilla, C. Biotechniques 1992, 13, 412.
163. Houghten, R. A.; Pinilla, C.; Appel, J. R.; Blondelle, S. E.; Dooley, C. T.; Eichler, J.; Nefzi, A.; Ostresh, J. M. J. Med. Chem. 1999, 42, 3743.
164. Houghten, R. A.; Pinilla, C.; Blondelle, S. E.; Appel, J. R.; Dooley, C. T.; Cuervo, J. H. Nature 1991, 354, 84.
165. Pinilla, C.; Appel, J.; Blondelle, S.; Dooley, C.; Dorner, B.; Eichler, J.; Ostresh, J.; Houghten, R. A. Biopolymers 1995, 37, 221.
166. Czabotar, P. E.; Lee, E. F.; van Delft, M. F.; Day, C. L.; Smith, B. J.; Huang, D. C.; Fairlie, W. D.; Hinds, M. G.; Colman, P. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 6217.
167. Wu, G.; Chai, J.; Suber, T. L.; Wu, J. W.; Du, C.; Wang, X.; Shi, Y. Nature 2000, 408, 1008.
168. Qin, H.; Noberini, R.; Huan, X.; Shi, J.; Pasquale, E. B.; Song, J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 644.
169. Teschner, M.; Henn, C.; Vollhardt, H.; Reiling, S.; Brickmann, J. J. Mol. Graphics 1994, 12, 98.