Chapter 4: Intrinsic motions of DNA polymerases underlie their remarkable specificity and selectivity and suggest a hybrid substrate binding mechanism

RSC Biomolecular Sciences

Volumn , Issue , 2012, Pages 81-110

  Foley, Meredith C ^a   Arora, Karunesh ^b   Schlick, Tamar ^a  

^a NEW YORK UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF MICHIGAN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DNA; DNA BASE; DNA POLYMERASE; DNA HYBRID; DNA NUCLEOTIDYLEXOTRANSFERASE;

ARTICLE; CONFORMATIONAL TRANSITION; DNA BINDING; DNA MODIFICATION; DNA PROTEIN COMPLEX; DNA STRAND; DNA STRUCTURE; ENZYME ACTIVITY; ENZYME BINDING; ENZYME SPECIFICITY; ENZYME STRUCTURE; ENZYME SUBSTRATE COMPLEX; GENE INSERTION; GENE MUTATION; GENE REGULATORY NETWORK; GENE TARGETING; HUMAN; MISMATCH REPAIR; MOLECULAR DYNAMICS; MOTION ANALYSIS SYSTEM; NUCLEOTIDE SEQUENCE; PRINCIPAL COMPONENT ANALYSIS; SIMULATION; BASE PAIRING; CATALYSIS; CHEMICAL REACTION; CRYSTAL STRUCTURE; DNA METHYLATION; DNA REPAIR; DNA SEQUENCE; GENE FUNCTION; GENE IDENTIFICATION; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN CONFORMATION; STATIC ELECTRICITY;

EID: 84872530276     PISSN: 17577152     EISSN: 17577160     Source Type: Book Series    
DOI: None     Document Type: Article

References (128)

1. J. H. J. Hoeijmakers, Nature, 2001, 411, 366-374.
2. K. L. Menge, Z. Hostomsky, B. R. Nodes, G. O. Hudson, S. Rahmati, E. W. Moomaw, R. J. Almassy and Z. Hostomska, Biochemistry, 1995, 34, 15934.
3. W. A. Beard, D. D. Shock, B. J. Vande Berg and S. H. Wilson, J. Biol. Chem., 2002, 277, 47393-47398.
4. A. K. Showalter and M.-D. Tsai, J. Am. Chem. Soc., 2001, 123, 1776.
5. K. Shimizu, K. Hashimoto, J. M. Kirchner, W. Nakai, H. Nishikawa, M. A. Resnick and A. Sugino, J. Biol. Chem., 2002, 277, 37422.
6. L. A. Loeb and J. R. J. Monnat, Nat. Rev. Genet., 2008, 9, 594.
7. D. Starcevic, S. Dalal and J. B. Sweasy, Cell Cycle, 2004, 3, 998.
8. A. Copani, J. J. Hoozemans, F. Caraci, M. Calafiore, E. S. Van Haastert, R. Veerhuis, A. J. Rozemuller, E. Aronica, M. A. Sortino and F. Nicoletti, J. Neurosci., 2006, 26, 10949.
9. C. E. McKenna, B. A. Kashemirov, L. W. Peterson and M. F. Goodman, Biochim. Biophys. Acta, 2010, 1804, 1223.
10. A. J. Berdis, Biochemistry, 2008, 47, 8253.
11. K. A. Jhonson, Annu. Rev. Biochem., 1993, 62, 685.
12. M. R. Sawaya, R. Prasad, S. H. Wilson, J. Kraut and H. Pelletier, Biochemistry, 1997, 36, 11205.
13. W. A. Beard, W. P. Osheroff, R. Prasad, M. R. Sawaya, M. Jaju, T. G. Wood, J. Kraut, T. A. Kunkel and S. H. Wilson, J. Biol. Chem., 1996, 271, 12141.
14. M. Bakhtina, M. P. Roettger, S. Kumar and M.-D. Tsai, Biochemistry, 2007, 46, 5463.
15. C. M. Joyce and S. J. Benkovic, Biochemistry, 2004, 43, 14317-14324.
16. S. S. Patel, I. Wong and K. A. Johnson, Biochemistry, 1991, 30, 511-525.
17. T. Schlick, R. Collepardo-Guevara, L. A. Halvorsen, S. Jung and X. Xiao, Quart. Rev. Biophys., 2011, 44, 191-228.
18. M. Karplus and J. Kuriyan, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2005, 102, 6679-6685.
19. T. Schlick, Molecular Modeling and Simulation: An Interdisciplinary Guide, Springer-Verlag, New York, 2010.
20. E. H. Lee, J. Hsin, M. Sotomayor, G. Comellas and K. Schulten, Structure, 2009, 17, 1295-1306.
21. T. Schlick, F1000 Biology Reports, 2009, 1, 51.
22. R. Radhakrishnan and T. Schlick, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2004, 101, 5970.
23. B. A. Sampoli Benitez, K. Arora, L. Balistreri and T. Schlick, J. Mol. Biol., 2008, 384, 1086.
24. M. C. Foley, K. Arora and T. Schlick, Biophys. J., 2006, 91, 3182.
25. B. Sampoli Benitez, K. Arora and T. Schlick, Biophys. J., 2006, 90, 42.
26. K. Arora and T. Schlick, J. Phys. Chem. B, 2005, 109, 5358-5367.
27. K. Arora, W. A. Beard, S. H. Wilson and T. Schlick, Biochemistry, 2005, 44, 13328.
28. L. Yang, K. Arora, W. A. Beard, S. H. Wilson and T. Schlick, J. Amer. Chem. Soc., 2004, 126, 8441.
29. K. Arora and T. Schlick, Biophys. J., 2004, 87, 3088.
30. Y. Li and T. Schlick, Biophys. J., 2010, 99, 3463.
31. M. C. Foley and T. Schlick, J. Phys. Chem. B, 2009, 113, 13035.
32. D. E. Koshland, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1958, 44, 98.
33. B. Ma, S. Kumar, C.-J. Tsai and R. Nussinov, Prot. Engin., 1999, 12, 713.
34. H. Frauenfelder, G. A. Petsko and D. Tsernoglou, Nature, 1979, 280, 558.
35. S. Doublie, S. Tabor, A. M. Long, C. C. Richardson and T. Ellenberger, Nature, 1998, 391, 251.
36. Y. Li, S. Korolev and G. Waksman, EMBO J., 1998, 17, 7514.
37. S. J. Johnson, J. S. Taylor and L. S. Beese, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, 100, 3895.
38. V. Purohit, N. D. F. Grindley and C. M. Joyce, Biochemistry, 2003, 42, 10200.
39. J. D. Fowler, J. A. Brown, M. Kvaratskhelia and Z. Suo, J. Mol. Biol., 2009, 390, 368.
40. M. Garcia-Diaz, K. Bebenek, J. M. Krahn, T. A. Kunkel and L. C. Pedersen, Nat. Struct. Mol. Biol., 2005, 12, 97.
41. M. Delarue, J. B. Boulé, J. Lescar, N. Expert-Bezancon, N. Jourdan, N. Sukumar, F. Rougeon and C. Papanicolaou, EMBO J., 2002, 21, 427.
42. J. D. Pata, Biochim. Biophys. Acta, 2010, 1804, 1124.
43. Y. Wang, K. Arora and T. Schlick, Protein Sci., 2006, 15, 135.
44. A. F. Moon, M. Garcia-Diaz, V. K. Batra, W. A. Beard, K. Bebenek, T. A. Kunkel, S. H. Wilson and L. C. Pedersen, DNA Repair, 2007, 6, 1709.
45. J. Yamtich, D. Starcevic, J. Lauper, E. Smith, I. Shi, S. Rangarajan, J. Jaeger and J. B. Sweasy, Biochemistry, 2010, 49, 2326.
46. J. Yamtich and J. B. Sweasy, Biochim. Biophys. Acta, 2010, 1804, 1136.
47. H. Zang, A. K. Goodenough, J.-Y. Choi, A. Irimia, L. V. Loukachevitch, I. D. Kozekov, K. C. Angel, C. J. Rizzo, M. Egli and F. P. Guengerich, J. Biol. Chem., 2005, 280, 29750.
48. R. Radhakrishnan, K. Arora, Y. Wang, W. A. Beard, S. H. Wilson and T. Schlick, Biochemistry, 2006, 45, 15142.
49. T. A. Steitz, J. Biol. Chem., 1999, 274, 17395.
50. A. S. Mildvan, Proteins: Struct. Funct. Gen., 1997, 29, 401.
51. J. Florian, M. F. Goodman and A. Warshel, J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 8163.
52. J. Florian, M. F. Goodman and A. Warshel, Biopolymers, 2003, 68, 286.
53. L. Wang, X. Yu, P. Hu, S. Broyde and Y. Zhang, J. Am. Chem. Soc., 2007, 129, 4731.
54. R. C. Rittenhouse, W. K. Apostoluk, J. H. Miller and T. P. Straatsma, Proteins: Struct. Funct. Gen., 2003, 53, 667.
55. G. Andres Cisneros, L. Perera, M. Garcia-Diaz, K. Bebenek, T. A. Kunkel and L. G. Pedersen, DNA Repair, 2008, 7, 1824.
56. P. Lin, V. K. Batra, L. C. Pedersen, W. A. Beard, S. H. Wilson and L. G. Pedersen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2008, 105, 5670.
57. P. Lin, L. C. Pedersen, V. K. Batra, W. A. Beard, S. H. Wilson and L. G. Pedersen, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 2006, 103, 13294-13299.
58. Y. G. Abashkin, J. W. Erickson and S. K. Burt, J. Phys. Chem. B, 2001, 105, 287.
59. L. Wang, S. Broyde and Y. Zhang, J. Mol. Biol., 2009, 389, 787.
60. M. D. Bojin and T. Schlick, J. Phys. Chem. B, 2007, 111, 11244.
61. I. L. Alberts, Y. Wang and T. Schlick, J. Am. Chem. Soc., 2007, 129, 11100.
62. Y. Wang and T. Schlick, J. Am. Chem. Soc., 2008, 130, 13240.
63. R. Venkatramani and R. Radhakrishnan, Prot. Sci., 2010, 19, 815.
64. C. A. Sucato, T. G. Upton, B. A. Kashemirov, V. K. Batra, V. Martinek, Y. Xiang, W. A. Beard, L. C. Pedersen, S. H. Wilson, C. E. McKenna, J. Florian, A. Warshel and M. F. Goodman, Biochem., 2007, 46, 461.
65. R. Radhakrishnan and T. Schlick, Biochem. Biophys. Res. Commun., 2006, 350, 521.
66. M. C. Foley, V. A. Padow and T. Schlick, J. Am. Chem. Soc., 2010, 132, 13403.
67. J. MacKerell, A. D. and N. K. Banavali, J. Comput. Chem., 2000, 21, 105.
68. B. R. Brooks, C. L. Brooks, J. A. D. MacKerell, L. Nilsson, R. J. Petrella, B. Roux, Y. Won, G. Archontis, C. Bartels, S. Boresch, A. Caflisch, L. Caves, Q. Cui, A. R. Dinner, M. Feig, S. Fischer, J. Gao, M. Hodoscek, W. Im, K. Kuczera, T. Lazaridis, J. Ma, V. Ovchinnikov, E. Paci, R. W. Pastor, C. B. Post, J. Z. Pu, M. Schaefer, B. Tidor, R. M. Venable, H. L. Woodcock, X. Wu, W. Yang, D. M. York and M. Karplus, J. Comput. Chem., 2009, 30, 1545.
69. L. Yang, W. A. Beard, S. H. Wilson, S. Broyde and T. Schlick, J. Mol. Biol., 2002, 317, 651.
70. J. C. Phillips, R. Braun, W. Wang, J. Gumbart, E. Tajkhorshid, E. Villa, C. Chipot, R. D. Skeel, L. Kale and K. Schulten, J. Comput. Chem., 2005, 26, 1781.
71. T. A. Darden, D. M. York and L. G. Pedersen, J. Chem. Phys., 1993, 98, 10089.
72. A. Amadei, A. B. M. Linssen and H. J. C. Berendsen, Proteins, 1993, 17, 314.
73. B. L. deGroot, X. Daura, A. E. Mark and H. Grubmüller, J. Mol. Biol., 2001, 309, 299.
74. D. M. F. van Aalten, B. L. deGroot, J. B. C. Findlay, H. J. C. Berendsen and A. Amadei, J. Comput. Chem., 1997, 18, 169.
75. W. Weber, H. Demirdjian, R. D. Lins, J. M. Briggs, R. Ferreira and J. A. McCammon, J. Biomol. Struct. Dyn., 1998, 16, 733.
76. L. Stella, E. E. Iorio, M. Nicotra and G. Ricci, Proteins, 1999, 37, 10.
77. B. L. deGroot, D. M. F. van Aalten, A. Amadei and H. J. C. Berendsen, Biophys. J., 1996, 71, 1707.
78. M. A. Balsera, W. Wriggers, Y. Oono and K. Schulten, J. Phys. Chem., 1996, 100, 2567-2572.
79. T. Ichiye and M. Karplus, Proteins, 1991, 11, 205.
80. A. F. Moon, M. Garcia-Diaz, K. Bebenek, B. J. Davis, X. Zhong, D. A. Ramsden, T. A. Kunkel and L. C. Pedersen, Nat. Struct. Mol. Biol., 2007, 14, 45.
81. K. A. Henzler-Wildman, M. Lei, V. Thai, S. J. Kerns, M. Karplus and D. Kern, Nature, 2007, 450, 913.
82. K. N. Kirouac and H. Ling, EMBO J., 2009, 28, 1644.
83. R. Jain, D. T. Nair, R. E. Johnson, L. Prakash, S. Prakash and A. K. Aggarwal, Structure, 2009, 17, 974.
84. J. M. Krahn, W. A. Beard and S. H. Wilson, Structure, 2004, 12, 1823.
85. V. K. Batra, W. A. Beard, D. D. Shock, L. C. Pedersen and S. H. Wilson, Mol. Cell, 2008, 30, 315.
86. V. K. Batra, W. A. Beard, D. D. Shock, L. C. Pedersen and S. H. Wilson, Structure, 2005, 13, 1225.
87. R. Radhakrishnan and T. Schlick, J. Am. Chem. Soc., 2005, 127, 13245.
88. K. Henzler-Wildman and D. Kern, Nature, 2007, 450, 964.
89. Y. Xiang, M. F. Goodman, W. A. Beard, S. H. Wilson and A. Warshel, Proteins, 2008, 70, 231.
90. R. Rucker, P. Oelschlaeger and A. Warshel, Proteins, 2010, 78, 671.
91. L. Yang, W. A. Beard, S. H. Wilson, B. Roux, S. Broyde and T. Schlick, J. Mol. Biol., 2002, 321, 459.
92. S. Kumar, Biochemical, Mechanistic, and Structural Characterization of DNA Polymerase X from African Swine Fever Virus, The Ohio State University, 2008.
93. J. N. Patro, M. Urban and R. D. Kuchta, Biochemistry, 2009, 48, 180.
94. M. Trostler, A. Delier, J. Beckman, M. Urban, J. N. Patro, T. E. Spratt, L. S. Beese and R. D. Kutcha, Biochemistry, 2009, 48, 4633.
95. N. A. Cavanaugh,M. Urban, J. Beckman, T. E. Spratt and R. D. Kuchta, Biochemistry, 2009, 48, 3554.
96. M. Delarue and Y.-H. Sanejouand, J. Mol. Biol., 2002, 320, 1011.
97. M. Garcia-Diaz, K. Bebenek, J. M. Krahn, L. C. Pedersen and T. A. Kunkel, Cell, 2006, 124, 331.
98. L. Aravind and E. V. Koonin, Nucl. Acids Res., 1999, 27, 1609.
99. G. C. Lin, J. Jaeger, K. A. Eckert and J. B. Sweasy, DNA Repair, 2009, 8, 182.
100. G. C. Lin, J. Jaeger and J. B. Sweasy, Nucl. Acids Res., 2007, 35, 2924.
101. S.-X. Li, J. A. Vaccaro and J. B. Sweasy, Biochemistry, 1999, 38, 4800.
102. S. Dalal, D. Starcevic, J. Jaeger and J. B. Sweasy, Biochem., 2008, 47, 12118.
103. D. Starcevic, S. Dalal and J. Sweasy, Biochem., 2005, 44, 3775.
104. A. Dutta and I. Bahar, Structure, 2010, 18, 1140.
105. R. Venkatramani and R. Radhakrishnan, Proteins, 2008, 71, 1360.
106. V. Nashine, S. Hammes-Schiffer and S. J. Benkovic, Curr. Opin. Chem. Biol., 2010, 14, 644.
107. E. Z. Eisenmesser, O. Millet, W. Labeikovsky, D. M. Korzhnev,M. Wolf- Watz, D. A. Bosco, J. J. Skalicky, L. E. Kay and D. Kern, Nature, 2005, 438, 117.
108. Z. D. Nagel and J. P. Klinman, Chem. Rev., 2010, 110, PR41.
109. S. C. Kamerlin and A. Warshel, Proteins, 2010, 78, 1339.
110. R. H. Austin, K. W. Beeson, L. Eisenstein, H. Frauenfelder and I. C. Gunsalus, Biochemistry, 1975, 14, 5355.
111. B. F. Volkman, D. Lipson, D. E. Wemmer and D. Kern, Science, 2001, 291, 2429.
112. K. Arora and C. L. Brooks, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2007, 104, 18496.
113. B. J. Grant, J. A. McCammon and A. A. Gorfe, Biophys. J., 2010, 99, L87.
114. C. G. Kalodimos, N. Biris, A. M. J. J. Bonvin, M. M. Levandoski, M. Guennuegues, R. Boelens and R. Kaptein, Science, 2004, 305, 386.
115. O. F. Lange, N.-A. Lakomek, C. Fares, G. F. Schroder, K. F. A. Walter, S. Becker, J. Meiler, H. Grubmuller, C. Griesinger and B. L. de Groot, Science, 2008, 320, 1471.
116. D. D. Boehr, R. Nussinov and P. E. Wright, Nat. Chem. Biol., 2009, 5, 789.
117. D. Tobi and I. Bahar, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2005, 102, 18908.
118. R. Grunberg, J. Leckner and M. Nilges, Structure, 2004, 12, 2125.
119. T. Wlodarski and B. Zagrovic, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2009, 106, 19346.
120. Y. Santoso, C. M. Joyce, O. Potapova, L. Le Reste, J. Hohlbein, J. P. Torella, N. D. F. Grindley and A. N. Kapanidis, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2010, 107, 715.
121. P. J. Rothwell, S. Berger, O. Kensch, S. Felekyan, M. Antonik, B. M. Wohrl, T. Restle, R. S. Goody and C. A. M. Seidel, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, 100, 1655.
122. J. Kaiser, Science, 2010, 330, 576.
123. G. K. Surya Prakash, M. Zibinsky, T. G. Upton, B. A. Kashemirov, C. E. McKenna, K. Oertell, M. F. Goodman, V. K. Batra, L. C. Pedersen, W. A. Beard, D. D. Schock, S. H. Wilson and G. A. Olah, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2010.
124. J. H. J. Hoeijmakers, N. Engl. J. Med., 2009, 361, 1475.
125. A. Venkitaraman, Cancer Cell, 2009, 16, 89.
126. A. S. Jaiswal, S. Banerjee, H. Panda, C. D. Bulkin, T. Izumi, F. H. Sarkar, D. A. Ostrov and S. Narayan, Mol. Cancer Res., 2009, 7, 1973.
127. T. P. Schrank, D. W. Bolen and V. J. Hilser, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2009, 106, 16984.
128. I. V. Kovtun, Y. Liu, M. Bjoras, A. Klungland, S. H. Wilson and C. T. McMurray, Nature, 2007, 447, 447.