Kinases as druggable targets in trypanosomatid protozoan parasites

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 22, 2014, Pages 11280-11304

  Merritt, Christopher ^b   Silva, Lisseth E ^a   Tanner, Angela L ^a   Stuart, Kenneth ^b   Pollastri, Michael P ^a  

^a NORTHEASTERN UNIVERSITY   (United States)

^b SEATTLE BIOMEDICAL RESEARCH INSTITUTE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ASSAYS;

CELL BASED APPROACHES; CELLULAR GROWTH; CELLULAR MOLECULES; KINASE INHIBITORS; MEDICINAL CHEMISTRY; PROTOZOAN PARASITES; SELECTIVE INHIBITION; TRYPANOSOMA BRUCEI;

ENZYMES;

ANTITRYPANOSOMAL AGENT; PROTEIN KINASE; PROTEIN KINASE INHIBITOR;

ANIMAL; CHEMISTRY; DRUG EFFECTS; ENZYMOLOGY; METABOLISM; TRYPANOSOMA;

ANIMALS; PROTEIN KINASE INHIBITORS; PROTEIN KINASES; TRYPANOCIDAL AGENTS; TRYPANOSOMA;

EID: 84913533936     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr500197d     Document Type: Review

References (195)

1. Hopkins, A. L.; Groom, C. R. Nat. Rev. Drug. Discovery 2002, 1, 727.
2. W.H.O. Tech. Rep. Ser. 2012, 1.
3. Njoroge, M.; Njuguna, N.; Mutai, P.; Ongarora, D.; Smith, P.; Chibale, K. Chem. Rev. 2014, DOI: DOI: 10.1021/cr500098f.
4. El-Sayed, N. M.; Myler, P. J.; Blandin, G.; Berriman, M.; Crabtree, J.; Aggarwal, G.; Caler, E.; Renauld, H.; Worthey, E. A.; Hertz-Fowler, C.; Ghedin, E.; Peacock, C.; Bartholomeu, D. C.; Haas, B. J.; Tran, A. N.; Wortman, J. R.; Alsmark, U. C.; Angiuoli, S.; Anupama, A.; Badger, J.; Bringaud, F.; Cadag, E.; Carlton, J. M.; Cerqueira, G. C.; Creasy, T.; Delcher, A. L.; Djikeng, A.; Embley, T. M.; Hauser, C.; Ivens, A. C.; Kummerfeld, S. K.; Pereira-Leal, J. B.; Nilsson, D.; Peterson, J.; Salzberg, S. L.; Shallom, J.; Silva, J. C.; Sundaram, J.; Westenberger, S.; White, O.; Melville, S. E.; Donelson, J. E.; Andersson, B.; Stuart, K. D.; Hall, N. Science 2005, 309, 404.
5. (a) El-Sayed, N. M.; Myler, P. J.; Bartholomeu, D. C.; Nilsson, D.; Aggarwal, G.; Tran, A. N.; Ghedin, E.; Worthey, E. A.; Delcher, A. L.; Blandin, G.; Westenberger, S. J.; Caler, E.; Cerqueira, G. C.; Branche, C.; Haas, B.; Anupama, A.; Arner, E.; Aslund, L.; Attipoe, P.; Bontempi, E.; Bringaud, F.; Burton, P.; Cadag, E.; Campbell, D. A.; Carrington, M.; Crabtree, J.; Darban, H.; da Silveira, J. F.; de Jong, P.; Edwards, K.; Englund, P. T.; Fazelina, G.; Feldblyum, T.; Ferella, M.; Frasch, A. C.; Gull, K.; Horn, D.; Hou, L.; Huang, Y.; Kindlund, E.; Klingbeil, M.; Kluge, S.; Koo, H.; Lacerda, D.; Levin, M. J.; Lorenzi, H.; Louie, T.; Machado, C. R.; McCulloch, R.; McKenna, A.; Mizuno, Y.; Mottram, J. C.; Nelson, S.; Ochaya, S.; Osoegawa, K.; Pai, G.; Parsons, M.; Pentony, M.; Pettersson, U.; Pop, M.; Ramirez, J. L.; Rinta, J.; Robertson, L.; Salzberg, S. L.; Sanchez, D. O.; Seyler, A.; Sharma, R.; Shetty, J.; Simpson, A. J.; Sisk, E.; Tammi, M. T.; Tarleton, R.; Teixeira, S.; Van Aken, S.; Vogt, C.; Ward, P. N.; Wickstead, B.; Wortman, J.; White, O.; Fraser, C. M.; Stuart, K. D.; Andersson, B. Science 2005, 309, 409.
6. (b) Berriman, M.; Ghedin, E.; Hertz-Fowler, C.; Blandin, G.; Renauld, H.; Bartholomeu, D. C.; Lennard, N. J.; Caler, E.; Hamlin, N. E.; Haas, B.; Bohme, U.; Hannick, L.; Aslett, M. A.; Shallom, J.; Marcello, L.; Hou, L.; Wickstead, B.; Alsmark, U. C.; Arrowsmith, C.; Atkin, R. J.; Barron, A. J.; Bringaud, F.; Brooks, K.; Carrington, M.; Cherevach, I.; Chillingworth, T. J.; Churcher, C.; Clark, L. N.; Corton, C. H.; Cronin, A.; Davies, R. M.; Doggett, J.; Djikeng, A.; Feldblyum, T.; Field, M. C.; Fraser, A.; Goodhead, I.; Hance, Z.; Harper, D.; Harris, B. R.; Hauser, H.; Hostetler, J.; Ivens, A.; Jagels, K.; Johnson, D.; Johnson, J.; Jones, K.; Kerhornou, A. X.; Koo, H.; Larke, N.; Landfear, S.; Larkin, C.; Leech, V.; Line, A.; Lord, A.; Macleod, A.; Mooney, P. J.; Moule, S.; Martin, D. M.; Morgan, G. W.; Mungall, K.; Norbertczak, H.; Ormond, D.; Pai, G.; Peacock, C. S.; Peterson, J.; Quail, M. A.; Rabbinowitsch, E.; Rajandream, M. A.; Reitter, C.; Salzberg, S. L.; Sanders, M.; Schobel, S.; Sharp, S.; Simmonds, M.; Simpson, A. J.; Tallon, L.; Turner, C. M.; Tait, A.; Tivey, A. R.; Van Aken, S.; Walker, D.; Wanless, D.; Wang, S.; White, B.; White, O.; Whitehead, S.; Woodward, J.; Wortman, J.; Adams, M. D.; Embley, T. M.; Gull, K.; Ullu, E.; Barry, J. D.; Fairlamb, A. H.; Opperdoes, F.; Barrell, B. G.; Donelson, J. E.; Hall, N.; Fraser, C. M. Science 2005, 309, 416.
7. Barry, D.; Carrington, M. In The Trypanosomiases; Maudlin, I., Holmes, P. H., Miles, M. A., Eds.; Commonwealth Agricultural Bureau International: Oxfordshire, U.K., 2004; p 25.
8. Opperdoes, F. In Structures and Organelles in Pathogenic Protists; de Souza, W., Ed.; Springer: Berlin, 2010; Vol. 17, p 285.
9. Verlinde, C. L.; Hannaert, V.; Blonski, C.; Willson, M.; Perie, J. J.; Fothergill-Gilmore, L. A.; Opperdoes, F. R.; Gelb, M. H.; Hol, W. G.; Michels, P. A. Drug Resist. Updates 2001, 4, 50.
10. Pal, C.; Bandyopadhyay, U. Antioxid. Redox Signaling 2012, 17, 555.
11. Gunzl, A. Eukaryotic Cell 2010, 9, 1159.
12. de Koning, H. P.; Bridges, D. J.; Burchmore, R. J. FEMS Microbiol. Rev. 2005, 29, 987.
13. (a) Simo, G.; Asonganyi, T.; Nkinin, S. W.; Njiokou, F.; Herder, S. Vet. Parasitol. 2006, 139, 57.
14. (b) Funk, S.; Nishiura, H.; Heesterbeek, H.; Edmunds, W. J.; Checchi, F. PLoS Comput. Biol. 2013, 9, e1002855.
15. (c) Hamill, L. C.; Kaare, M. T.; Welburn, S. C.; Picozzi, K. Parasites Vectors 2013, 6, 322.
16. (d) Njiokou, F.; Laveissiere, C.; Simo, G.; Nkinin, S.; Grebaut, P.; Cuny, G.; Herder, S. Infect., Genet. Evol. 2006, 6, 147.
17. Burri, C.; Brun, R. Parasitol. Res. 2003, 90 (Supp 1), S49.
18. Desquesnes, M.; Holzmuller, P.; Lai, D. H.; Dargantes, A.; Lun, Z. R.; Jittaplapong, S. BioMed Res. Int. 2013, 2013, 194176.
19. Uzureau, P.; Uzureau, S.; Lecordier, L.; Fontaine, F.; Tebabi, P.; Homble, F.; Grelard, A.; Zhendre, V.; Nolan, D. P.; Lins, L.; Crowet, J. M.; Pays, A.; Felu, C.; Poelvoorde, P.; Vanhollebeke, B.; Moestrup, S. K.; Lyngso, J.; Pedersen, J. S.; Mottram, J. C.; Dufourc, E. J.; Perez-Morga, D.; Pays, E. Nature 2013, 501, 430.
20. Capewell, P.; Clucas, C.; DeJesus, E.; Kieft, R.; Hajduk, S.; Veitch, N.; Steketee, P. C.; Cooper, A.; Weir, W.; MacLeod, A. PLoS Pathog. 2013, 9, e1003686.
21. Rassi, A.; Rassi, A.; Marin-Neto, J. A. Lancet 2010, 375, 1388.
22. (a) Brener, Z.; Gazzinelli, R. T. Int. Arch. Allergy Immunol. 1997, 114, 103.
23. (b) Andrade, Z. A. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 1999, 94 (Suppl 1), 71.
24. Manoel-Caetano Fda, S.; Silva, A. E. Cad. Saude. Publica 2007, 23, 2263.
25. Kaye, P.; Scott, P. Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 604.
26. Colmenares, M.; Kar, S.; Goldsmith-Pestana, K.; McMahon-Pratt, D. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 2002, 96 (Suppl1), S3.
27. Hartley, M. A.; Ronet, C.; Zangger, H.; Beverley, S. M.; Fasel, N. Front. Cell Infect. Microbiol. 2012, 2, 99.
28. Delespaux, V.; de Koning, H. P. Drug Resist. Updates 2007, 10, 30.
29. Priotto, G.; Kasparian, S.; Mutombo, W.; Ngouama, D.; Ghorashian, S.; Arnold, U.; Ghabri, S.; Baudin, E.; Buard, V.; Kazadi-Kyanza, S.; Ilunga, M.; Mutangala, W.; Pohlig, G.; Schmid, C.; Karunakara, U.; Torreele, E.; Kande, V. Lancet 2009, 374, 56.
30. Jacobs, R. T.; Nare, B.; Wring, S. A.; Orr, M. D.; Chen, D.; Sligar, J. M.; Jenks, M. X.; Noe, R. A.; Bowling, T. S.; Mercer, L. T.; Rewerts, C.; Gaukel, E.; Owens, J.; Parham, R.; Randolph, R.; Beaudet, B.; Bacchi, C. J.; Yarlett, N.; Plattner, J. J.; Freund, Y.; Ding, C.; Akama, T.; Zhang, Y. K.; Brun, R.; Kaiser, M.; Scandale, I.; Don, R. PLoS Neglected Trop. Dis. 2011, 5, e1151.
31. Kaiser, M.; Bray, M. A.; Cal, M.; Bourdin Trunz, B.; Torreele, E.; Brun, R. Antimicrob. Agents Chemother. 2011, 55, 5602.
32. Nwaka, S.; Hudson, A. Nat. Rev. Drug. Discovery 2006, 5, 941.
33. Ribeiro, I.; Sevcsik, A.-M.; Alves, F.; Diap, G.; Don, R.; Harhay, M. O.; Chang, S.; Pecoul, B. PLoS Neglected Trop. Dis. 2009, 3, e484.
34. Urbina, J. A.; Docampo, R. Trends Parasitol. 2003, 19, 495.
35. Buckner, F. S. Adv. Exp. Med. Biol. 2008, 625, 61.
36. Drugs for Neglected Diseases Initiative. http://www.dndi.org/media-centre/press-releases/354-media-centre/press-releases/1700-e1224.html (accessed 25 March 2014).
37. Maltezou, H. C. J. Biomed. Biotechnol. 2010, 2010, 617521.
38. el-On, J.; Halevy, S.; Grunwald, M. H.; Weinrauch, L. J. Am. Acad. Dermatol. 1992, 27, 227.
39. (a) Rahman, M.; Ahmed, B. N.; Faiz, M. A.; Chowdhury, M. Z.; Islam, Q. T.; Sayeedur, R.; Rahman, M. R.; Hossain, M.; Bangali, A. M.; Ahmad, Z.; Islam, M. N.; Mascie-Taylor, C. G.; Berman, J.; Arana, B. Am. J. Trop. Med. Hyg. 2011, 85, 66.
40. (b) Bhattacharya, S. K.; Sinha, P. K.; Sundar, S.; Thakur, C. P.; Jha, T. K.; Pandey, K.; Das, V. R.; Kumar, N.; Lal, C.; Verma, N.; Singh, V. P.; Ranjan, A.; Verma, R. B.; Anders, G.; Sindermann, H.; Ganguly, N. K. J. Infect. Dis. 2007, 196, 591.
41. (a) Sharlow, E. R.; Lyda, T. A.; Dodson, H. C.; Mustata, G.; Morris, M. T.; Leimgruber, S. S.; Lee, K.-H.; Kashiwada, Y.; Close, D.; Lazo, J. S.; Morris, J. C. PLoS Neglected Trop. Dis. 2010, 4, e659.
42. (b) Smithson, D. C.; Shelat, A. A.; Baldwin, J.; Phillips, M. A.; Guy, R. K. Assay Drug Dev. Technol. 2010, 8, 175.
43. (c) Brak, K.; Doyle, P. S.; McKerrow, J. H.; Ellman, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6404.
44. (d) Ferreira, R. S.; Simeonov, A.; Jadhav, A.; Eidam, O.; Mott, B. T.; Keiser, M. J.; McKerrow, J. H.; Maloney, D. J.; Irwin, J. J.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem. 2010, 53, 4891.
45. (e) Gunatilleke, S. S.; Calvet, C. M.; Johnston, J. B.; Chen, C.-K.; Erenburg, G.; Gut, J.; Engel, J. C.; Ang, K. K. H.; Mulvaney, J.; Chen, S.; Arkin, M. R.; McKerrow, J. H.; Podust, L. M. PLoS Neglected Trop. Dis. 2012, 6, e1736.
46. (f) Ben Khalaf, N.; De Muylder, G.; Ratnam, J.; Ang, K. K.-H.; Arkin, M.; McKerrow, J.; Chenik, M. J. Biomol. Screening 2011, 16, 545.
47. (g) Cleghorn, L. A. T.; Woodland, A.; Collie, I. T.; Torrie, L. S.; Norcross, N.; Luksch, T.; Mpamhanga, C.; Walker, R. G.; Mottram, J. C.; Brenk, R.; Frearson, J. A.; Gilbert, I. H.; Wyatt, P. G. ChemMedChem 2011, 6, 2214.
48. (h) Grant, K. M.; Dunion, M. H.; Yardley, V.; Skaltsounis, A.-L.; Marko, D.; Eisenbrand, G.; Croft, S. L.; Meijer, L.; Mottram, J. C. Antimicrob. Agents Chemother. 2004, 48, 3033.
49. (i) Morgan, R. E.; Ahn, S.; Nzimiro, S.; Fotie, J.; Phelps, M. A.; Cotrill, J.; Yakovich, A. J.; Sackett, D. L.; Dalton, J. T.; Werbovetz, K. A. Chem. Biol. Drug Des. 2008, 72, 513.
50. (a) Ali, B. R. S.; Pal, A.; Croft, S. L.; Taylor, R. J. K.; Field, M. C. Mol. Biochem. Parasitol. 1999, 104, 67.
51. (b) Ferrins, L.; Rahmani, R.; Sykes, M. L.; Jones, A. J.; Avery, V. M.; Teston, E.; Almohaywi, B.; Yin, J. X.; Smith, J.; Hyland, C.; White, K. L.; Ryan, E.; Campbell, M.; Charman, S. A.; Kaiser, M.; Baell, J. B. Eur. J. Med. Chem. 2013, 66, 450.
52. (c) Julianti, T.; Hata, Y.; Zimmermann, S.; Kaiser, M.; Hamburger, M.; Adams, M. Fitoterapia 2011, 82, 955.
53. (d) Slusarczyk, S.; Zimmermann, S.; Kaiser, M.; Matkowski, A.; Hamburger, M.; Adams, M. Planta Med. 2011, 77, 1594.
54. (e) Sykes, M. L.; Baell, J. B.; Kaiser, M.; Chatelain, E.; Moawad, S. R.; Ganame, D.; Ioset, J.-R.; Avery, V. M. PLoS Neglected Trop. Dis. 2012, 6, e1896.
55. (f) Tatipaka, H. B.; Gillespie, J. R.; Chatterjee, A. K.; Norcross, N. R.; Hulverson, M. A.; Ranade, R. M.; Nagendar, P.; Creason, S. A.; McQueen, J.; Duster, N. A.; Nagle, A.; Supek, F.; Molteni, V.; Wenzler, T.; Brun, R.; Glynne, R.; Buckner, F. S.; Gelb, M. H. J. Med. Chem. 2014, 57, 828.
56. (g) Vodnala, S. K.; Lundbaeck, T.; Sjoeberg, B.; Svensson, R.; Rottenberg, M. E.; Hammarstroem, L. G. J. Antimicrob. Agents Chemother. 2013, 57, 1012.
57. (h) Dandapani, S.; Germain, A. R.; Jewett, I.; Le Quement, S.; Marie, J.-C.; Muncipinto, G.; Duvall, J. R.; Carmody, L. C.; Perez, J. R.; Engel, J. C.; Gut, J.; Kellar, D.; Lage de Siqueira-Neto, J.; McKerrow, J. H.; Kaiser, M.; Rodriguez, A.; Palmer, M. A.; Foley, M.; Schreiber, S. L.; Munoz, B. ACS Med. Chem. Lett. 2014, 5, 149.
58. (i) Germain, A. R.; Carmody, L. C.; Dockendorff, C.; Galan-Rodriguez, C.; Rodriguez, A.; Johnston, S.; Bittker, J. A.; MacPherson, L.; Dandapani, S.; Palmer, M.; Schreiber, S. L.; Munoz, B. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2011, 21, 7197.
59. (j) Keenan, M.; Alexander, P. W.; Chaplin, J. H.; Abbott, M. J.; Diao, H.; Wang, Z.; Best, W. M.; Perez, C. J.; Cornwall, S. M. J.; Keatley, S. K.; Thompson, R. C. A.; Charman, S. A.; White, K. L.; Ryan, E.; Chen, G.; Ioset, J.-R.; von Geldern, T. W.; Chatelain, E. Future Med. Chem. 2013, 5, 1733.
60. (k) Engel, J. C.; Ang, K. K. H.; Chen, S.; Arkin, M. R.; McKerrow, J. H.; Doyle, P. S. Antimicrob. Agents Chemother. 2010, 54, 3326.
61. (l) Bell, A. S.; Mills, J. E.; Williams, G. P.; Brannigan, J. A.; Wilkinson, A. J.; Parkinson, T.; Leatherbarrow, R. J.; Tate, E. W.; Holder, A. A.; Smith, D. F. PLoS Neglected Trop. Dis. 2012, 6, e1625.
62. (m) De, M. G.; Ang, K. K. H.; Chen, S.; Arkin, M. R.; Engel, J. C.; McKerrow, J. H. PLoS Neglected Trop. Dis. 2011, 5, e1253.
63. (n) Osorio, Y.; Travi, B. L.; Renslo, A. R.; Peniche, A. G.; Melby, P. C. PLoS Neglected Trop. Dis. 2011, 5, e962.
64. (o) Sharlow, E. R.; Close, D.; Shun, T.; Leimgruber, S.; Reed, R.; Mustata, G.; Wipf, P.; Johnson, J.; O' Neil, M.; Grogl, M.; Magill, A. J.; Lazo, J. S. PLoS Neglected Trop. Dis. 2009, 3, e540.
65. (p) Zhu, X.; Pandharkar, T.; Werbovetz, K. Antimicrob. Agents Chemother. 2012, 56, 1182.
66. Drugs for Neglected Disease Initiative. http://www.dndi.org/diseases-projects/diseases/hat/target-product-pro file.html (accessed 25 March 2014).
67. Drugs for Neglected Disease Initiative. http://www.dndi.org/diseases-projects/diseases/vl/tpp.html (accessed 25 March 2014).
68. Drugs for Neglected Disease Initiative. http://www.dndi.org/diseases-projects/diseases/chagas/target-product-pro fi le.html (accessed 25 March 2014).
69. Parsons, M.; Worthey, E. A.; Ward, P. N.; Mottram, J. C. BMC Genomics 2005, 6, 127.
70. (a) Mottram, J. C.; McCready, B. P.; Brown, K. G.; Grant, K. M. Mol. Microbiol. 1996, 22, 573.
71. (b) Hassan, P.; Fergusson, D.; Grant, K. M.; Mottram, J. C. Mol. Biochem. Parasitol. 2001, 113, 189.
72. Boeke, J. D.; Trueheart, J.; Natsoulis, G.; Fink, G. R. Methods Enzymol. 1987, 154, 164.
73. Murta, S. M.; Vickers, T. J.; Scott, D. A.; Beverley, S. M. Mol. Microbiol. 2009, 71, 1386.
74. (a) Baum, J.; Papenfuss, A. T.; Mair, G. R.; Janse, C. J.; Vlachou, D.; Waters, A. P.; Cowman, A. F.; Crabb, B. S.; de Koning-Ward, T. F. Nucleic Acids Res. 2009, 37, 3788.
75. (b) Lye, L. F.; Owens, K.; Shi, H.; Murta, S. M.; Vieira, A. C.; Turco, S. J.; Tschudi, C.; Ullu, E.; Beverley, S. M. PLoS Pathog. 2010, 6, e1001161.
76. (c) Ullu, E.; Tschudi, C.; Chakraborty, T. Cell Microbiol. 2004, 6, 509.
77. Alsford, S.; Turner, D. J.; Obado, S. O.; Sanchez-Flores, A.; Glover, L.; Berriman, M.; Hertz-Fowler, C.; Horn, D. Genome Res. 2011, 21, 915.
78. (a) Nishino, M.; Choy, J. W.; Gushwa, N. N.; Oses-Prieto, J. A.; Koupparis, K.; Burlingame, A. L.; Renslo, A. R.; McKerrow, J. H.; Taunton, J. eLife 2013, 2, e00712.
79. (b) Jones, N. G.; Thomas, E. B.; Brown, E.; Dickens, N. J.; Hammarton, T. C.; Mottram, J. C. PLoS Pathog. 2014, 10, e1003886.
80. Merritt, C.; Stuart, K. Mol. Biochem. Parasitol. 2013, 190, 44.
81. (a) Monnerat, S.; Almeida Costa, C. I.; Forkert, A. C.; Benz, C.; Hamilton, A.; Tetley, L.; Burchmore, R.; Novo, C.; Mottram, J. C.; Hammarton, T. C. PLoS One 2013, 8, e67327.
82. (b) Mackey, Z. B.; Koupparis, K.; Nishino, M.; McKerrow, J. H. Chem. Biol. Drug. Des. 2011, 78, 454.
83. Banaszynski, L. A.; Chen, L. C.; Maynard-Smith, L. A.; Ooi, A. G.; Wandless, T. J. Cell 2006, 126, 995.
84. (a) Armstrong, C. M.; Goldberg, D. E. Nat. Methods 2007, 4, 1007.
85. (b) Dvorin, J. D.; Martyn, D. C.; Patel, S. D.; Grimley, J. S.; Collins, C. R.; Hopp, C. S.; Bright, A. T.; Westenberger, S.; Winzeler, E.; Blackman, M. J.; Baker, D. A.; Wandless, T. J.; Duraisingh, M. T. Science 2010, 328, 910.
86. (c) Ma, Y. F.; Weiss, L. M.; Huang, H. Int. J. Parasitol. 2012, 42, 33.
87. (d) Madeira da Silva, L.; Owens, K. L.; Murta, S. M.; Beverley, S. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 7583.
88. Knight, Z. A.; Shokat, K. M. Cell 2007, 128, 425.
89. Liu, Y.; Bishop, A.; Witucki, L.; Kraybill, B.; Shimizu, E.; Tsien, J.; Ubersax, J.; Blethrow, J.; Morgan, D. O.; Shokat, K. M. Chem. Biol. 1999, 6, 671.
90. Horiuchi, D.; Huskey, N. E.; Kusdra, L.; Wohlbold, L.; Merrick, K. A.; Zhang, C.; Creasman, K. J.; Shokat, K. M.; Fisher, R. P.; Goga, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, E1019.
91. (a) Hammarton, T. C. Mol. Biochem. Parasitol. 2007, 153, 1.
92. (b) Li, Z. Eukaryotic Cell 2012, 11, 1180.
93. Tu, X.; Wang, C. C. J. Biol. Chem. 2004, 279, 20519.
94. Badjatia, N.; Ambrosio, D. L.; Lee, J. H.; Gunzl, A. Mol. Cell. Biol. 2013, 33, 1965.
95. de Graffenried, C. L.; Ho, H. H.; Warren, G. J. Cell Biol. 2008, 181, 431.
96. (a) Hammarton, T. C.; Kramer, S.; Tetley, L.; Boshart, M.; Mottram, J. C. Mol. Microbiol. 2007, 65, 1229.
97. (b) Kumar, P.; Wang, C. C. Eukaryot. Cell 2006, 5, 92.
98. Archambault, V.; Glover, D. M. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2009, 10, 265.
99. Li, Z.; Wang, C. C. Eukaryotic Cell 2006, 5, 1026.
100. Ma, J.; Benz, C.; Grimaldi, R.; Stockdale, C.; Wyatt, P.; Frearson, J.; Hammarton, T. C. J. Biol. Chem. 2010, 285, 15356.
101. Ojo, K. K.; Gillespie, J. R.; Riechers, A. J.; Napuli, A. J.; Verlinde, C. L.; Buckner, F. S.; Gelb, M. H.; Domostoj, M. M.; Wells, S. J.; Scheer, A.; Wells, T. N.; Van Voorhis, W. C. Antimicrob. Agents Chemother. 2008, 52, 3710.
102. Urbaniak, M. D. Mol. Biochem. Parasitol. 2009, 166, 183.
103. Barquilla, A.; Saldivia, M.; Diaz, R.; Bart, J. M.; Vidal, I.; Calvo, E.; Hall, M. N.; Navarro, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 14399.
104. Wiese, M. EMBO J. 1998, 17, 2619.
105. Muller, I. B.; Domenicali-Pfister, D.; Roditi, I.; Vassella, E. Mol. Biol. Cell 2002, 13, 3787.
106. Albert, M. A.; Haanstra, J. R.; Hannaert, V.; Van Roy, J.; Opperdoes, F. R.; Bakker, B. M.; Michels, P. A. J. Biol. Chem. 2005, 280, 28306.
107. Subramaniam, C.; Veazey, P.; Redmond, S.; Hayes-Sinclair, J.; Chambers, E.; Carrington, M.; Gull, K.; Matthews, K.; Horn, D.; Field, M. C. Eukaryotic Cell 2006, 5, 1539.
108. Chambers, J. W.; Fowler, M. L.; Morris, M. T.; Morris, J. C. Mol. Biochem. Parasitol. 2008, 158, 202.
109. Hergovich, A.; Stegert, M. R.; Schmitz, D.; Hemmings, B. A. Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2006, 7, 253.
110. Carmena, M.; Earnshaw, W. C. Nat. Rev. Mol. Cell. Biol. 2003, 4, 842.
111. Tu, X.; Kumar, P.; Li, Z.; Wang, C. C. J. Biol. Chem. 2006, 281, 9677.
112. (a) Rotureau, B.; Morales, M. A.; Bastin, P.; Spath, G. F. Cell Microbiol. 2009, 11, 710.
113. (b) Wiese, M. Int. J. Parasitol. 2007, 37, 1053.
114. Wang, Q.; Melzer, I. M.; Kruse, M.; Sander-Juelch, C.; Wiese, M. Kinetoplastid Biol. Dis. 2005, 4, 6.
115. Opperdoes, F. R.; Borst, P. FEBS Lett. 1977, 80, 360.
116. Schirmer, A.; Kennedy, J.; Murli, S.; Reid, R.; Santi, D. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 4234.
117. Katiyar, S.; Kufareva, I.; Behera, R.; Thomas, S. M.; Ogata, Y.; Pollastri, M.; Abagyan, R.; Mensa-Wilmot, K. PLoS One 2013, 8, e56150.
118. Bantscheff, M.; Eberhard, D.; Abraham, Y.; Bastuck, S.; Boesche, M.; Hobson, S.; Mathieson, T.; Perrin, J.; Raida, M.; Rau, C.; Reader, V.; Sweetman, G.; Bauer, A.; Bouwmeester, T.; Hopf, C.; Kruse, U.; Neubauer, G.; Ramsden, N.; Rick, J.; Kuster, B.; Drewes, G. Nat. Biotechnol. 2007, 25, 1035.
119. Urbaniak, M. D.; Mathieson, T.; Bantscheff, M.; Eberhard, D.; Grimaldi, R.; Miranda-Saavedra, D.; Wyatt, P.; Ferguson, M. A.; Frearson, J.; Drewes, G. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 1858.
120. Drewry, D. H.; Bamborough, P.; Schneider, K.; Smith, G. K. In Kinase Drug Discovery; Ward, R. A., Goldberg, F., Eds.; The Royal Society of Chemistry: Cambridge, U.K., 2012; p 1.
121. Karaman, M. W.; Herrgard, S.; Treiber, D. K.; Gallant, P.; Atteridge, C. E.; Campbell, B. T.; Chan, K. W.; Ciceri, P.; Davis, M. I.; Edeen, P. T.; Faraoni, R.; Floyd, M.; Hunt, J. P.; Lockhart, D. J.; Milanov, Z. V.; Morrison, M. J.; Pallares, G.; Patel, H. K.; Pritchard, S.; Wodicka, L. M.; Zarrinkar, P. P. Nat. Biotechnol. 2008, 26, 127.
122. Morphy, R. J. Med. Chem. 2010, 53, 1413.
123. Lorusso, P. M.; Eder, J. P. Expert Opin. Invest. Drugs 2008, 17, 1013.
124. Jones, C. D.; Andrews, D. M.; Barker, A. J.; Blades, K.; Byth, K. F.; Finlay, M. R.; Geh, C.; Green, C. P.; Johannsen, M.; Walker, M.; Weir, H. M. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 6486.
125. Swarbrick, M. E. In Kinase Drug Discovery; Ward, R. A., Goldberg, F., Eds.; The Royal Society of Chemistry: Cambridge, U.K., 2012; p 79.
126. (a) Mol, C. D.; Fabbro, D.; Hosfield, D. J. Curr. Opin. Drug Discovery Dev. 2004, 7, 639.
127. (b) Liu, Y.; Gray, N. S. Nat. Chem. Biol. 2006, 2, 358.
128. Gill, A. L.; Verdonk, M.; Boyle, R. G.; Taylor, R. Curr. Top. Med. Chem. 2007, 7, 1408.
129. Wager, T. T.; Chandrasekaran, R. Y.; Hou, X.; Troutman, M. D.; Verhoest, P. R.; Villalobos, A.; Will, Y. ACS Chem. Neurosci. 2010, 1, 420.
130. Sanguinetti, M. C.; Tristani-Firouzi, M. Nature 2006, 440, 463.
131. Plyte, S. E.; Hughes, K.; Nikolakaki, E.; Pulverer, B. J.; Woodgett, J. R. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1114, 147.
132. Meijer, L.; Flajolet, M.; Greengard, P. Trends Pharmacol. Sci. 2004, 25, 471.
133. Ojo, K. K.; Gillespie, J. R.; Riechers, A. J.; Napuli, A. J.; Verlinde, C. L. M. J.; Buckner, F. S.; Gelb, M. H.; Domostoj, M. M.; Wells, S. J.; Scheer, A.; Wells, T. N. C.; Van Voorhis, W. C. Antimicrob. Agents Chemother. 2008, 52, 3710.
134. Kayode, K. O.; Arakaki, T. L.; Napuli, A. J.; Inampudi, K. K.; Keyloun, K. R.; Zhang, L.; Hol, W. G. J.; Verlinde, C. L. M. J.; Merritt, E. A.; Van Voorhis, W. C. Mol. Biochem. Parasitol. 2011, 176, 98.
135. Oduor, R. O.; Ojo, K. K.; Williams, G. P.; Bertelli, F.; Mills, J.; Maes, L.; Pryde, D. C.; Parkinson, T.; Van Voorhis, W. C.; Holler, T. P. PLoS Neglected Trop. Dis. 2011, 5, e1017.
136. Urbaniak, M. D.; Mathieson, T.; Bantscheff, M.; Eberhard, D.; Grimaldi, R.; Miranda-Saavedra, D.; Wyatt, P.; Ferguson, M. A. J.; Frearson, J.; Drewes, G. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 1858.
137. Woodland, A.; Grimaldi, R.; Luksch, T.; Cleghorn, L. A. T.; Ojo, K. K.; Van Voorhis, W. C.; Brenk, R.; Frearson, J. A.; Gilbert, I. H.; Wyatt, P. G. ChemMedChem 2013, 8, 1127.
138. (a) Fothergill-Gilmore, L. A.; Michels, P. A. M. Prog. Biophys. Mol. Biol. 1993, 59, 105.
139. (b) Michels, P. A. M.; Chevalier, N.; Opperdoes, F. R.; Rider, M. H.; Rigden, D. J. Eur. J. Biochem. 1997, 250, 698.
140. (c) Vanschaftingen, E.; Opperdoes, F. R.; Hers, H. G. Eur. J. Biochem. 1985, 153, 403.
141. Martinez-Oyanedel, J.; McNae, I. W.; Nowicki, M. W.; Keillor, J. W.; Michels, P. A.; Fothergill-Gilmore, L. A.; Walkinshaw, M. D. J. Mol. Biol. 2007, 366, 1185.
142. Claustre, S.; Denier, C.; Lakhdar-Ghazal, F.; Lougare, A.; Lopez, C.; Chevalier, N.; Michels, P. A.; Perie, J.; Willson, M. Biochemistry 2002, 41, 10183.
143. Nowicki, M. W.; Tulloch, L. B.; Worralll, L.; McNae, I. W.; Hannaert, V.; Michels, P. A.; Fothergill-Gilmore, L. A.; Walkinshaw, M. D.; Turner, N. J. Bioorg. Med. Chem. 2008, 16, 5050.
144. Ngantchou, I.; Nyasse, B.; Denier, C.; Blonski, C.; Hannaert, V.; Schneider, B. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2010, 20, 3495.
145. Brimacombe, K. R.; Walsh, M. J.; Liu, L.; Vasquez-Valdivieso, M. G.; Morgan, H. P.; McNae, I.; Fothergill-Gilmore, L. A.; Michels, P. A. M.; Auld, D. S.; Simeonov, A.; Walkinshaw, M. D.; Shen, M.; Boxer, M. B. ACS Med. Chem. Lett. 2014, 5, 12.
146. (a) Blake, C. C.; Evans, P. R. J. Mol. Biol. 1974, 84, 585.
147. (b) Bernstein, B. E.; Michels, P. A.; Hol, W. G. Nature 1997, 385, 275.
148. (c) Bernstein, B. E.; Williams, D. M.; Bressi, J. C.; Kuhn, P.; Gelb, M. H.; Blackburn, G. M.; Hol, W. G. J. J. Mol. Biol. 1998, 279, 1137.
149. (d) Bernstein, B. E.; Hol, W. G. J. Biochemistry 1998, 37, 4429.
150. (a) Aronov, A. M.; Verlinde, C. L. M. J.; Hol, W. G. J.; Gelb, M. H. J. Med. Chem. 1998, 41, 4790.
151. (b) Aronov, A. M.; Suresh, S.; Buckner, F. S.; Van Voorhis, W. C.; Verlinde, C. L. M. J.; Opperdoes, F. R.; Hol, W. G. J.; Gelb, M. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 4273.
152. Bressi, J. C.; Choe, J.; Hough, M. T.; Buckner, F. S.; Van Voorhis, W. C.; Verlinde, C. L. M. J.; Hol, W. G. J.; Gelb, M. H. J. Med. Chem. 2000, 43, 4135.
153. Otieno, S.; Bhargava, A. K.; Barnard, E. A.; Ramel, A. H. Biochemistry 1975, 14, 2403.
154. Sols, A.; De La Fuente, G.; Villarpalasi, C.; Asensio, C. Biochim. Biophys. Acta 1958, 30, 92.
155. Willson, M.; Alric, I.; Perie, J.; Sanejouand, Y. H. J. Enzyme Inhib. 1997, 12, 101.
156. Walter, R. D.; Ebert, F. Hoppe-Seyler's Z. Physiol. Chem. 1977, 358, 23.
157. Alonso, G. D.; Pereira, C. A.; Remedi, M. S.; Paveto, M. C.; Cochella, L.; Ivaldi, M. S.; Gerez de Burgos, N. M.; Torres, H. N.; Flawia, M. M. FEBS Lett. 2001, 498, 22.
158. Pereira, C. A.; Alonso, G. D.; Ivaldi, S.; Bouvier, L. A.; Torres, H. N.; Flawia, M. M. J. Eukaryotic Microbiol. 2003, 50, 132.
159. Xingi, E.; Smirlis, D.; Myrianthopoulos, V.; Magiatis, P.; Grant, K. M.; Meijer, L.; Mikros, E.; Skaltsounis, A. L.; Soteriadou, K. Int. J. Parasitol. 2009, 39, 1289.
160. (a) Polychronopoulos, P.; Magiatis, P.; Skaltsounis, A. L.; Myrianthopoulos, V.; Mikros, E.; Tarricone, A.; Musacchio, A.; Roe, S. M.; Pearl, L.; Leost, M.; Greengard, P.; Meijer, L. J. Med. Chem. 2004, 47, 935.
161. (b) Meijer, L.; Skaltsounis, A. L.; Magiatis, P.; Polychronopoulos, P.; Knockaert, M.; Leost, M.; Ryan, X. Z. P.; Vonica, C. A.; Brivanlou, A.; Dajani, R.; Crovace, C.; Tarricone, C.; Musacchio, A.; Roe, S. M.; Pearl, L.; Greengard, P. Chem. Biol. 2003, 10, 1255.
162. Morgan, H. P.; Walsh, M. J.; Blackburn, E. A.; Wear, M. A.; Boxer, M. B.; Shen, M.; Veith, H.; McNae, I. W.; Nowicki, M. W.; Michels, P. A. M.; Auld, D. S.; Fothergill-Gilmore, L. A.; Walkinshaw, M. D. Biochem. J. 2012, 448, 67.
163. Nyasse, B.; Ngantchou, I.; Tchana, E. M.; Sonke, B.; Denier, C.; Fontaine, C. Pharmazie 2004, 59, 873.
164. Donald, R. G.; Allocco, J.; Singh, S. B.; Nare, B.; Salowe, S. P.; Wiltsie, J.; Liberator, P. A. Eukaryotic Cell 2002, 1, 317.
165. (a) Vieira, L. L.; Sacerdoti-Sierra, N.; Jaffe, C. L. Int. J. Parasitol. 2002, 32, 1085.
166. (b) Sacerdoti-Sierra, N.; Jaffe, C. L. J. Biol. Chem. 1997, 272, 30760.
167. Knockaert, M.; Gray, N.; Damiens, E.; Chang, Y. T.; Grellier, P.; Grant, K.; Fergusson, D.; Mottram, J.; Soete, M.; Dubremetz, J. F.; Le Roch, K.; Doerig, C.; Schultz, P.; Meijer, L. Chem. Biol. 2000, 7, 411.
168. Allocco, J. J.; Donald, R.; Zhong, T.; Lee, A.; Tang, Y. S.; Hendrickson, R. C.; Liberator, P.; Nare, B. Int. J. Parasitol. 2006, 36, 1249.
169. Mohan, R.; Hammers, H. J.; Bargagna-Mohan, P.; Zhan, X. H.; Herbstritt, C. J.; Ruiz, A.; Zhang, L.; Hanson, A. D.; Conner, B. P.; Rougas, J.; Pribluda, V. S. Angiogenesis 2004, 7, 115.
170. Sen, N.; Banerjee, B.; Das, B. B.; Ganguly, A.; Sen, T.; Pramanik, S.; Mukhopadhyay, S.; Majumder, H. K. Cell Death Differ. 2007, 14, 358.
171. Walker, R. G.; Thomson, G.; Malone, K.; Nowicki, M. W.; Brown, E.; Blake, D. G.; Turner, N. J.; Walkinshaw, M. D.; Grant, K. M.; Mottram, J. C. PLoS Neglected Trop. Dis. 2011, 5, e1033.
172. Grant, K. M.; Hassan, P.; Anderson, J. S.; Mottram, J. C. J. Biol. Chem. 1998, 273, 10153.
173. DeSimone, R. W.; Currie, K. S.; Mitchell, S. A.; Darrow, J. W.; Pippin, D. A. Comb. Chem. High Throughput Screening 2004, 7, 473.
174. (a) Nallan, L.; Bauer, K. D.; Bendale, P.; Rivas, K.; Yokoyama, K.; Horney, C. P.; Pendyala, P. R.; Floyd, D.; Lombardo, L. J.; Williams, D. K.; Hamilton, A.; Sebti, S.; Windsor, W. T.; Weber, P. C.; Buckner, F. S.; Chakrabarti, D.; Gelb, M. H.; Van Voorhis, W. C. J. Med. Chem. 2005, 48, 3704.
175. (b) Gelb, M. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 440.
176. Pollastri, M. P.; Campbell, R. K. Future Med. Chem. 2011, 3, 1307.
177. Jetton, N.; Rothberg, K. G.; Hubbard, J. G.; Wise, J.; Li, Y.; Ball, H. L.; Ruben, L. Mol. Microbiol. 2009, 72, 442.
178. Li, Z.; Umeyama, T.; Wang, C. C. PLoS Pathog. 2009, 5, e1000575.
179. Patel, G.; Roncal, N. E.; Lee, P. J.; Leed, S. E.; Erath, J.; Rodriguez, A.; Sciotti, R. J.; Pollastri, M. P. MedChemComm 2014, 5, 655.
180. Ochiana, S. O.; Pandarinath, V.; Wang, Z.; Kapoor, R.; Ondrechen, M. J.; Ruben, L.; Pollastri, M. P. Eur. J. Med. Chem. 2013, 62, 777.
181. Diaz-Gonzalez, R.; Kuhlmann, F. M.; Galan-Rodriguez, C.; Madeira da Silva, L.; Saldivia, M.; Karver, C. E.; Rodriguez, A.; Beverley, S. M.; Navarro, M.; Pollastri, M. P. PLoS Neglected Trop. Dis. 2011, 5, e1297.
182. Hall, B. S.; Gabernet-Castello, C.; Voak, A.; Goulding, D.; Natesan, S. K.; Field, M. C. J. Biol. Chem. 2006, 281, 27600.
183. (a) Barquilla, A.; Crespo, J. L.; Navarro, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 14579.
184. (b) Barquilla, A.; Navarro, M. Cell Cycle 2009, 8, 697.
185. (c) Barquilla, A.; Navarro, M. Autophagy 2009, 5, 256.
186. (d) de Jesus, T. C.; Tonelli, R. R.; Nardelli, S. C.; da Silva Augusto, L.; Motta, M. C.; Girard-Dias, W.; Miranda, K.; Ulrich, P.; Jimenez, V.; Barquilla, A.; Navarro, M.; Docampo, R.; Schenkman, S. J. Biol. Chem. 2010, 285, 24131.
187. (e) Saldivia, M.; Barquilla, A.; Bart, J. M.; Diaz-Gonzalez, R.; Hall, M. N.; Navarro, M. Biochem. Soc. Trans. 2013, 41, 934.
188. (a) Seixas, J. D.; Luengo-Arratta, S. A.; Diaz, R.; Saldivia, M.; Rojas-Barros, D. I.; Manzano, P.; Gonzalez, S.; Berlanga, M.; Smith, T. K.; Navarro, M.; Pollastri, M. P. J. Med. Chem. 2014, 57, 4834.
189. (b) Wager, T. T.; Hou, X.; Verhoest, P. R.; Villalobos, A. ACS Chem. Neurosci. 2010, 1, 435.
190. Rodgers, M. J.; Albanesi, J. P.; Phillips, M. A. Eukaryotic Cell 2007, 6, 1108.
191. McNamara, C. W.; Lee, M. C.; Lim, C. S.; Lim, S. H.; Roland, J.; Nagle, A.; Simon, O.; Yeung, B. K.; Chatterjee, A. K.; McCormack, S. L.; Manary, M. J.; Zeeman, A. M.; Dechering, K. J.; Kumar, T. R.; Henrich, P. P.; Gagaring, K.; Ibanez, M.; Kato, N.; Kuhen, K. L.; Fischli, C.; Rottmann, M.; Plouffe, D. M.; Bursulaya, B.; Meister, S.; Rameh, L.; Trappe, J.; Haasen, D.; Timmerman, M.; Sauerwein, R. W.; Suwanarusk, R.; Russell, B.; Renia, L.; Nosten, F.; Tully, D. C.; Kocken, C. H.; Glynne, R. J.; Bodenreider, C.; Fidock, D. A.; Diagana, T. T.; Winzeler, E. A. Nature 2013, 504, 248.
192. Patel, G.; Karver, C. E.; Behera, R.; Guyett, P. J.; Sullenberger, C.; Edwards, P.; Roncal, N. E.; Mensa-Wilmot, K.; Pollastri, M. P. J. Med. Chem. 2013, 56, 3820.
193. Behera, R.; Thomas, S. M.; Mensa-Wilmot, K. Antimicrob. Agents Chemother. 2014, 58, 2202.
194. (a) Swinney, D. C. Clin. Pharmacol. Ther. 2013, 93, 299.
195. (b) Swinney, D. C.; Anthony, J. Nat. Rev. Drug. Discovery 2011, 10, 507.