Exploring free-energy landscapes of intrinsically disordered proteins at atomic resolution using NMR spectroscopy

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 13, 2014, Pages 6632-6660

  Jensen, Malene Ringkjøbing ^a,b,c   Zweckstetter, Markus ^d,e,f   Huang, Jie Rong ^a,b,c   Blackledge, Martin ^a,b,c  

^a UNIV GRENOBLE ALPES   (France)

^b CEA GRENOBLE   (France)

^c INSTITUT DE BIOLOGIE STRUCTURALE   (France)

^d MAX PLANCK INSTITUTE FOR BIOPHYSICAL CHEMISTRY   (Germany)

^e GERMAN CENTER FOR NEURODEGENERATIVE DISEASES DZNE   (Germany)

^f University Medical Center   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOINFORMATICS; BIOLOGY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PROTEINS;

ATOMIC RESOLUTION; BIOCHEMICAL PROCESS; BIOINFORMATIC ANALYSIS; ENSEMBLE AVERAGES; FREE-ENERGY LANDSCAPE; HUMAN PATHOLOGIES; INTRINSICALLY DISORDERED PROTEINS; LIVING ORGANISMS;

FREE ENERGY;

INTRINSICALLY DISORDERED PROTEIN;

ANIMAL; CHEMISTRY; ENERGY TRANSFER; HUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PHYSIOLOGY; PROTEIN CONFORMATION;

ANIMALS; ENERGY TRANSFER; HUMANS; INTRINSICALLY DISORDERED PROTEINS; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION;

EID: 84903957090     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr400688u     Document Type: Review

References (307)

1. Uversky, V. N. Protein Sci. 2002, 11, 739
2. Tompa, P. Trends Biochem. Sci. 2002, 27, 527
3. Dyson, H. J.; Wright, P. E. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005, 6, 197
4. Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1804, 1231
5. Frauenfelder, H.; Sligar, S.; Wolynes, P. Science 1991, 254, 1598
6. Csermely, P.; Palotai, R.; Nussinov, R. Trends Biochem. Sci. 2010, 35, 539
7. Fink, A. L. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 35
8. Dunker, A. K.; Silman, I.; Uversky, V. N.; Sussman, J. L. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 756
9. Tompa, P.; Fuxreiter, M. Trends Biochem. Sci. 2008, 33, 2
10. Wright, P. E.; Dyson, H. J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 31
11. Van Roey, K.; Gibson, T. J.; Davey, N. E. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 378
12. Forman-Kay, J. D.; Mittag, T. Structure 2013, 21, 1492
13. Kosol, S.; Contreras-Martos, S.; Cedeņo, C.; Tompa, P. Molecules 2013, 18, 10802
14. Dyson, H. J.; Wright, P. E. Chem. Rev. 2004, 104, 3607
15. Mittag, T.; Forman-Kay, J. D. Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17, 3
16. Eliezer, D. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 23
17. Tompa, P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 419
18. Fisher, C. K.; Stultz, C. M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 426
19. Ito, Y.; Selenko, P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 640
20. Jensen, M. R.; Ruigrok, R. W.; Blackledge, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2013, 23, 426
21. Rezaei-Ghaleh, N.; Blackledge, M.; Zweckstetter, M. ChemBioChem 2012, 13, 930
22. Mukrasch, M. D.; Bibow, S.; Korukottu, J.; Jeganathan, S.; Biernat, J.; Griesinger, C.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. PLoS Biol. 2009, 7, e34
23. Pervushin, K.; Vögeli, B.; Eletsky, A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 12898
24. Schanda, P.; Van Melckebeke, H.; Brutscher, B. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9042
25. Deschamps, M.; Campbell, I. D. J. Magn. Reson. 2006, 178, 206
26. Lescop, E.; Schanda, P.; Brutscher, B. J. Magn. Reson. 2007, 187, 163
27. Narayanan, R. L.; Dürr, U. H. N.; Bibow, S.; Biernat, J.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 11906
28. Wen, J.; Wu, J.; Zhou, P. J. Magn. Reson. 2011, 209, 94
29. Zawadzka-Kazimierczuk, A.; Koźmiński, W.; Sanderová, H.; Krásný, L. J. Biomol. NMR 2012, 52, 329
30. Nováçek, J.; Haba, N. Y.; Chill, J. H.; Zídek, L.; Sklenáŗ, V. J. Biomol. NMR 2012, 53, 139
31. Krimm, S.; Tiffany, M. Isr. J. Chem. 1974, 12, 189
32. Eker, F.; Griebenow, K.; Schweitzer-Stenner, R. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8178
33. Schweitzer-Stenner, R. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 6927
34. McColl, I. H.; Blanch, E. W.; Hecht, L.; Kallenbach, N. R.; Barron, L. D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5076
35. Syme, C. D.; Blanch, E. W.; Holt, C.; Jakes, R.; Goedert, M.; Hecht, L.; Barron, L. D. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 148
36. Mästle, W.; Dukor, R. K.; Yoder, G.; Keiderling, T. A. Biopolymers 1995, 36, 623
37. Nettels, D.; Mueller-Spaeth, S.; Kuester, F.; Hofmann, H.; Haenni, D.; Rueegger, S.; Reymond, L.; Hoffmann, A.; Kubelka, J.; Heinz, B.; Gast, K.; Best, R. B.; Schuler, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 20740
38. Ferreon, A. C. M.; Ferreon, J. C.; Wright, P. E.; Deniz, A. A. Nature 2013, 498, 390
39. Schuler, B.; Hofmann, H. Curr. Opin. Struct. Biol. 2013, 23, 36
40. Lipfert, J.; Doniach, S. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2007, 36, 307
41. Sibille, N.; Bernadó, P. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 955
42. Wishart, D. S.; Sykes, B. D. Methods Enzymol. 1994, 239, 363
43. Osapay, K.; Case, D. A. J. Biomol. NMR 1994, 4, 215
44. Oldfield, E. J. Biomol. NMR 1995, 5, 217
45. Mulder, F. A. A.; Filatov, M. Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 578
46. Wishart, D. S. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2011, 58, 62
47. Case, D. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2013, 23, 172
48. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311
49. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. Biochemistry 1992, 31, 1647
50. Wishart, D. S.; Sykes, B. D. J. Biomol. NMR 1994, 4, 171
51. Kjaergaard, M.; Poulsen, F. M. J. Biomol. NMR 2011, 50, 157
52. Wishart, D. S.; Bigam, C. G.; Holm, A.; Hodges, R. S.; Sykes, B. D. J. Biomol. NMR 1995, 5, 67
53. Kjaergaard, M.; Brander, S.; Poulsen, F. M. J. Biomol. NMR 2011, 49, 139
54. Schwarzinger, S.; Kroon, G. J.; Foss, T. R.; Wright, P. E.; Dyson, H. J. J. Biomol. NMR 2000, 18, 43
55. Schwarzinger, S.; Kroon, G. J.; Foss, T. R.; Chung, J.; Wright, P. E.; Dyson, H. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 2970
56. Prestegard, J. H.; Sahu, S. C.; Nkari, W. K.; Morris, L. C.; Live, D.; Gruta, C. J. Biomol. NMR 2013, 55, 201
57. Ulrich, E. L.; Akutsu, H.; Doreleijers, J. F.; Harano, Y.; Ioannidis, Y. E.; Lin, J.; Livny, M.; Mading, S.; Maziuk, D.; Miller, Z.; Nakatani, E.; Schulte, C. F.; Tolmie, D. E.; Kent Wenger, R.; Yao, H.; Markley, J. L. Nucleic Acids Res. 2008, 36, D402
58. Wang, Y.; Jardetzky, O. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14075
59. Wang, Y.; Jardetzky, O. Protein Sci. 2002, 11, 852
60. Zhang, H.; Neal, S.; Wishart, D. S. J. Biomol. NMR 2003, 25, 173
61. De Simone, A.; Cavalli, A.; Hsu, S.-T. D.; Vranken, W.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16332
62. Bernadó, P.; Blanchard, L.; Timmins, P.; Marion, D.; Ruigrok, R. W. H.; Blackledge, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 17002
63. Ozenne, V.; Bauer, F.; Salmon, L.; Huang, J.-R.; Jensen, M. R.; Segard, S.; Bernadó, P.; Charavay, C.; Blackledge, M. Bioinformatics 2012, 28, 1463
64. Serrano, L. J. Mol. Biol. 1995, 254, 322
65. Smith, L. J.; Bolin, K. A.; Schwalbe, H.; MacArthur, M. W.; Thornton, J. M.; Dobson, C. M. J. Mol. Biol. 1996, 255, 494
66. Swindells, M.; Macarthur, M.; Thornton, J. Nat. Struct. Biol. 1995, 2, 596
67. Griffiths-Jones, S. R.; Sharman, G. J.; Maynard, A. J.; Searle, M. S. J. Mol. Biol. 1998, 284, 1597
68. Jha, A. K.; Colubri, A.; Zaman, M. H.; Koide, S.; Sosnick, T. R.; Freed, K. F. Biochemistry 2005, 44, 9691
69. Fitzkee, N. C.; Fleming, P. J.; Rose, G. D. Proteins 2005, 58, 852
70. Seki, Y.; Shimbo, Y.; Nonaka, T.; Soda, K. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 2126
71. Jiang, F.; Han, W.; Wu, Y.-D. Phys. Chem. Chem. Phys. 2013, 15, 3413
72. Kjaergaard, M.; Poulsen, F. M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2012, 60, 42
73. Kragelj, J.; Ozenne, V.; Blackledge, M.; Jensen, M. R. ChemPhysChem 2013, 14, 3034
74. Marsh, J. A.; Singh, V. K.; Jia, Z.; Forman-Kay, J. D. Protein Sci. 2006, 15, 2795
75. Tamiola, K.; Acar, B.; Mulder, F. A. A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 18000
76. Tamiola, K.; Mulder, F. A. A. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 1014
77. Maiti, N. C.; Apetri, M. M.; Zagorski, M. G.; Carey, P. R.; Anderson, V. E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2399
78. Shi, Z.; Chen, K.; Liu, Z.; Kallenbach, N. R. Chem. Rev. 2006, 106, 1877
79. Woody, R. W. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8234
80. Cao, W.; Bracken, C.; Kallenbach, N. R.; Lu, M. Protein Sci. 2004, 13, 177
81. Kjaergaard, M.; Nørholm, A.-B.; Hendus-Altenburger, R.; Pedersen, S. F.; Poulsen, F. M.; Kragelund, B. B. Protein Sci. 2010, 19, 1555
82. Ozenne, V.; Schneider, R.; Yao, M.; Huang, J.; Salmon, L.; Zweckstetter, M.; Jensen, M. R.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 15138
83. Camilloni, C.; De Simone, A.; Vranken, W. F.; Vendruscolo, M. Biochemistry 2012, 51, 2224
84. Neal, S.; Nip, A. M.; Zhang, H.; Wishart, D. S. J. Biomol. NMR 2003, 26, 215
85. Han, B.; Liu, Y.; Ginzinger, S. W.; Wishart, D. S. J. Biomol. NMR 2011, 50, 43
86. Shen, Y.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2007, 38, 289
87. Shen, Y.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2010, 48, 13
88. Kohlhoff, K. J.; Robustelli, P.; Cavalli, A.; Salvatella, X.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 13894
89. Li, D.-W.; Brüschweiler, R. J. Biomol. NMR 2012, 54, 257
90. Markwick, P. R. L.; Cervantes, C. F.; Abel, B. L.; Komives, E. A.; Blackledge, M.; McCammon, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1220
91. Li, D.-W.; Brüschweiler, R. J. Phys. Chem. Lett. 2010, 1, 246
92. Robustelli, P.; Stafford, K. A.; Palmer, A. G., III. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 6365
93. Karplus, M. J. Chem. Phys. 1959, 30, 11
94. Karplus, M. J. Am. Chem. Soc. 1963, 85, 2870
95. Bystrov, V.; Gavrilov, Y.; Solkan, V. J. Magn. Reson. 1975, 19, 123
96. Pardi, A.; Billeter, M.; Wüthrich, K. J. Mol. Biol. 1984, 180, 741
97. Vuister, G. W.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 7772
98. Bundi, A.; Wüthrich, K. Biopolymers 1979, 18, 285
99. Case, D. A.; Scheurer, C.; Bruschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10390
100. Markwick, P. R. L.; Showalter, S. A.; Bouvignies, G.; Brüschweiler, R.; Blackledge, M. J. Biomol. NMR 2009, 45, 17
101. Serrano, L. J. Mol. Biol. 1995, 254, 322
102. Penkett, C. J.; Redfield, C.; Jones, J. A.; Dodd, I.; Hubbard, J.; Smith, R. a. G.; Smith, L. J.; Dobson, C. M. Biochemistry 1998, 37, 17054
103. Danielsson, J.; Jarvet, J.; Damberg, P.; Graslund, A. FEBS J. 2005, 272, 3938
104. Tang, Y. F.; Goger, M. J.; Raleigh, D. P. Biochemistry 2006, 45, 6940
105. Meier, S.; Grzesiek, S.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 9799
106. Marsh, J. A.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2009, 391, 359
107. Lee, C. W.; Martinez-Yamout, M. A.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Biochemistry 2010, 49, 9964
108. Oh, K.-I.; Jung, Y.-S.; Hwang, G.-S.; Cho, M. J. Biomol. NMR 2012, 53, 25
109. Rosenman, D. J.; Connors, C. R.; Chen, W.; Wang, C.; Garcia, A. E. J. Mol. Biol. 2013, 425, 3338
110. Xiang, S.; Gapsys, V.; Kim, H.-Y.; Bessonov, S.; Hsiao, H.-H.; Möhlmann, S.; Klaukien, V.; Ficner, R.; Becker, S.; Urlaub, H.; Lührmann, R.; de Groot, B.; Zweckstetter, M. Structure 2013, 21, 2162
111. Mukrasch, M. D.; Markwick, P.; Biernat, J.; Bergen, M.; von Bernadó, P.; Griesinger, C.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5235
112. Salmon, L.; Nodet, G.; Ozenne, V.; Yin, G.; Jensen, M.; Zweckstetter, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8407
113. Esteban-Martín, S.; Fenwick, R. B.; Salvatella, X. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4626
114. Seip, S.; Balbach, J.; Kessler, H. J. Magn. Reson., Ser. B 1994, 104, 172
115. Wang, A. C.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 1810
116. Peti, W.; Hennig, M.; Smith, L. J.; Schwalbe, H. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 12017
117. Permi, P.; Kilpeläinen, I.; Annila, A. J. Magn. Reson. 2000, 146, 255
118. Löhr, F.; Schmidt, J. M.; Maurer, S.; Rüterjans, H. J. Magn. Reson. 2001, 153, 75
119. Hagarman, A.; Measey, T. J.; Mathieu, D.; Schwalbe, H.; Schweitzer-Stenner, R. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 540
120. Demarco, A.; Llinás, M.; Wüthrich, K. Biopolymers 1978, 17, 617
121. Karimi-Nejad, Y.; Schmidt, J. M.; Rüterjans, H.; Schwalbe, H.; Greisinger, C. Biochemistry 1994, 33, 5481
122. West, N. J.; Smith, L. J. J. Mol. Biol. 1998, 280, 867
123. Hennig, M.; Bermel, W.; Spencer, A.; Dobson, C. M.; Smith, L. J.; Schwalbe, H. J. Mol. Biol. 1999, 288, 705
124. Sziegat, F.; Silvers, R.; Hähnke, M.; Jensen, M. R.; Blackledge, M.; Wirmer-Bartoschek, J.; Schwalbe, H. Biochemistry 2012, 51, 3361
125. Vajpai, N.; Gentner, M.; Huang, J.-R.; Blackledge, M.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 3196
126. Hagarman, A.; Mathieu, D.; Toal, S.; Measey, T. J.; Schwalbe, H.; Schweitzer-Stenner, R. Chem. - Eur. J. 2011, 17, 6789
127. Rybka, K.; Toal, S. E.; Verbaro, D. J.; Mathieu, D.; Schwalbe, H.; Schweitzer-Stenner, R. Proteins 2013, 81, 968
128. Graf, J.; Nguyen, P. H.; Stock, G.; Schwalbe, H. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1179
129. Best, R. B.; Zhu, X.; Shim, J.; Lopes, P. E. M.; Mittal, J.; Feig, M.; MacKerell, A. D. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3257
130. Roche, J.; Ying, J.; Maltsev, A. S.; Bax, A. ChemBioChem 2013, 14, 1754
131. Uversky, V. N. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1814, 693
132. Baker, J. M. R.; Hudson, R. P.; Kanelis, V.; Choy, W.-Y.; Thibodeau, P. H.; Thomas, P. J.; Forman-Kay, J. D. Nat. Struct. Mol. Biol. 2007, 14, 738
133. Macura, S.; Ernst, R. Mol. Phys. 1980, 41, 95
134. Battiste, J. L.; Wagner, G. Biochemistry 2000, 39, 5355
135. Gillespie, J. R.; Shortle, D. J. Mol. Biol. 1997, 268, 170
136. Clore, G. M.; Tang, C.; Iwahara, J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2007, 17, 603
137. Volkov, A. N.; Worrall, J. A. R.; Holtzmann, E.; Ubbink, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 18945
138. Tang, C.; Iwahara, J.; Clore, G. M. Nature 2006, 444, 383
139. Clore, G. M.; Iwahara, J. Chem. Rev. 2009, 109, 4108
140. Iwahara, J.; Clore, G. M. Nature 2006, 440, 1227
141. Kristjansdottir, S.; Lindorff-Larsen, K.; Fieber, W.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M.; Poulsen, F. M. J. Mol. Biol. 2005, 347, 1053
142. Lindorff-Larsen, K.; Kristjansdottir, S.; Teilum, K.; Fieber, W.; Dobson, C.; Poulsen, F.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3291
143. Bertoncini, C. W.; Jung, Y.-S.; Fernandez, C. O.; Hoyer, W.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Zweckstetter, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 1430
144. Columbus, L.; Hubbell, W. L. Trends Biochem. Sci. 2002, 27, 288
145. Sezer, D.; Freed, J. H.; Roux, B. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 5755
146. Keizers, P. H. J.; Saragliadis, A.; Hiruma, Y.; Overhand, M.; Ubbink, M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 14802
147. Fawzi, N. L.; Fleissner, M. R.; Anthis, N. J.; Kálai, T.; Hideg, K.; Hubbell, W. L.; Clore, G. M. J. Biomol. NMR 2011, 51, 105
148. Lipari, G.; Szabo, A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 4546
149. Bruschweiler, R.; Roux, B.; Blackledge, M.; Griesinger, C.; Karplus, M.; Ernst, R. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 2289
150. Dedmon, M.; Lindorff-Larsen, K.; Christodoulou, J.; Vendruscolo, M.; Dobson, C. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 476
151. Song, J.; Guo, L.-W.; Muradov, H.; Artemyev, N. O.; Ruoho, A. E.; Markley, J. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 1505
152. Allison, J. R.; Varnai, P.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18314
153. Ganguly, D.; Chen, J. J. Mol. Biol. 2009, 390, 467
154. Wu, K.-P.; Weinstock, D. S.; Narayanan, C.; Levy, R. M.; Baum, J. J. Mol. Biol. 2009, 391, 784
155. Huang, J.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 694
156. Felitsky, D. J.; Lietzow, M. A.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6278
157. Xue, Y.; Podkorytov, I. S.; Rao, D. K.; Benjamin, N.; Sun, H.; Skrynnikov, N. R. Protein Sci. 2009, 18, 1401
158. Marsh, J. A.; Neale, C.; Jack, F. E.; Choy, W.-Y.; Lee, A. Y.; Crowhurst, K. A.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2007, 367, 1494
159. Cho, M.-K.; Nodet, G.; Kim, H.-Y.; Jensen, M. R.; Bernado, P.; Fernandez, C. O.; Becker, S.; Blackledge, M.; Zweckstetter, M. Protein Sci. 2009, 18, 1840
160. McConnell, H. M. J. Chem. Phys. 1958, 28, 430
161. Iwahara, J.; Clore, G. M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13346
162. Xue, Y.; Skrynnikov, N. R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14614
163. Palmer, A. Chem. Rev. 2004, 104, 3623
164. Klein-Seetharaman, J.; Oikawa, M.; Grimshaw, S. B.; Wirmer, J.; Duchardt, E.; Ueda, T.; Imoto, T.; Smith, L. J.; Dobson, C. M.; Schwalbe, H. Science 2002, 295, 1719
165. Alexandrescu, A.; Shortle, D. J. Mol. Biol. 1994, 242, 527
166. Farrow, N.; Zhang, O.; Forman-Kay, J.; Kay, L. Biochemistry 1995, 34, 868
167. Buevich, A. V.; Baum, J. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 8671
168. Yang, D. W.; Mok, Y. K.; Muhandiram, D. R.; Forman-Kay, J. D.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 3555
169. Tollinger, M.; Skrynnikov, N. R.; Mulder, F. a. A.; Forman-Kay, J. D.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11341
170. Ochsenbein, F.; Neumann, J. M.; Guittet, E.; Van Heijenoort, C. Protein Sci. 2002, 11, 957
171. Choy, W. Y.; Shortle, D.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 1748
172. Wirmer, J.; Peti, W.; Schwalbe, H. J. Biomol. NMR 2006, 35, 175
173. Houben, K.; Blanchard, L.; Blackledge, M.; Marion, D. Biophys. J. 2007, 93, 2830
174. Lindorff-Larsen, K.; Trbovic, N.; Maragakis, P.; Piana, S.; Shaw, D. E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 3787
175. Prompers, J. J.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4522
176. Robustelli, P.; Trbovic, N.; Friesner, R. A.; Palmer, A. G. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 5190
177. Bae, S.-H.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6814
178. Amoros, D.; Ortega, A.; Garcia de la Torre, J. J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 1678
179. Rezaei-Ghaleh, N.; Klama, F.; Munari, F.; Zweckstetter, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 11410
180. Carver, J.; Richards, R. J. Magn. Reson. 1972, 6, 89
181. Hansen, D. F.; Vallurupalli, P.; Lundström, P.; Neudecker, P.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2667
182. Palmer, A. G.; Massi, F. Chem. Rev. 2006, 106, 1700
183. Korzhnev, D.; Salvatella, X.; Vendruscolo, M.; Di Nardo, A.; Davidson, A.; Dobson, C.; Kay, L. Nature 2004, 430, 586
184. Sugase, K.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Nature 2007, 447, 1021
185. Korzhnev, D. M.; Religa, T. L.; Banachewicz, W.; Fersht, A. R.; Kay, L. E. Science 2010, 329, 1312
186. Shoemaker, B. A.; Portman, J. J.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 8868
187. Motlagh, H. N.; Hilser, V. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 4134
188. Liu, J.; Faeder, J. R.; Camacho, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 19819
189. Long, D.; Brueschweiler, R. PLoS Comput. Biol. 2011, 7, e1002035
190. Knott, M.; Best, R. B. PLoS Comput. Biol 2012, 8, e1002605
191. Zhang, W.; Ganguly, D.; Chen, J. PLoS Comput. Biol. 2012, 8, e1002353
192. Tjandra, N.; Bax, A. Science 1997, 278, 1111
193. Blackledge, M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2005, 46, 23
194. Tolman, J.; Ruan, K. Chem. Rev. 2006, 106, 1720
195. Meiler, J.; Prompers, J. J.; Peti, W.; Griesinger, C.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6098
196. Lange, O. F.; Lakomek, N.-A.; Farès, C.; Schröder, G. F.; Walter, K. F. A.; Becker, S.; Meiler, J.; Grubmüller, H.; Griesinger, C.; de Groot, B. L. Science 2008, 320, 1471
197. Markwick, P. R. L.; Bouvignies, G.; Salmon, L.; McCammon, J. A.; Nilges, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16968
198. Guerry, P.; Salmon, L.; Mollica, L.; Ortega Roldan, J.-L.; Markwick, P.; van Nuland, N. A. J.; McCammon, J. A.; Blackledge, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 3181
199. Shortle, D.; Ackerman, M. S. Science 2001, 293, 487
200. Mohana-Borges, R.; Goto, N. K.; Kroon, G. J. A.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 2004, 340, 1131
201. Fieber, W.; Kristjansdottir, S.; Poulsen, F. M. J. Mol. Biol. 2004, 339, 1191
202. Jha, A. K.; Colubri, A.; Freed, K. F.; Sosnick, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13099
203. Meier, S.; Blackledge, M.; Grzesiek, S. J. Chem. Phys. 2008, 128, 052204
204. Jensen, M. R.; Markwick, P. R. L.; Meier, S.; Griesinger, C.; Zweckstetter, M.; Grzesiek, S.; Bernadó, P.; Blackledge, M. Structure 2009, 17, 1169
205. Torbet, J.; Maret, G. J. Mol. Biol. 1979, 134, 843
206. Hansen, M.; Mueller, L.; Pardi, A. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 1065
207. Clore, G. M.; Starich, M. R.; Gronenborn, A. M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 10571
208. Ruckert, M.; Otting, G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 7793
209. Sass, H.; Musco, G.; Stahl, S.; Wingfield, P.; Grzesiek, S. J. Biomol. NMR 2000, 18, 303
210. Tycko, R.; Blanco, F. J.; Ishii, Y. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 9340
211. Zweckstetter, M. Nat. Protoc. 2008, 3, 679
212. Skora, L.; Cho, M.-K.; Kim, H.-Y.; Becker, S.; Fernandez, C. O.; Blackledge, M.; Zweckstetter, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 7012
213. Alexandrescu, A. T.; Kammerer, R. A. Protein Sci. 2003, 12, 2132
214. Meier, S.; Guthe, S.; Kiefhaber, T.; Grzesiek, S. J. Mol. Biol. 2004, 344, 1051
215. Louhivuori, M.; Pääkkönen, K.; Fredriksson, K.; Permi, P.; Lounila, J.; Annila, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15647
216. Cho, M.-K.; Kim, H.-Y.; Bernado, P.; Fernandez, C. O.; Blackledge, M.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3032
217. Bax, A.; Grishaev, A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 563
218. Fredriksson, K.; Louhivuori, M.; Permi, P.; Annila, A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 12646
219. Obolensky, O. I.; Schlepckow, K.; Schwalbe, H.; Solovyov, A. V. J. Biomol. NMR 2007, 39, 1
220. Cubrovic, M.; Obolensky, O. I.; Solovyov, A. V. Eur. Phys. J. D 2009, 51, 41
221. Zweckstetter, M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3791
222. Bernadó, P.; Bertoncini, C. W.; Griesinger, C.; Zweckstetter, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 17968
223. Nodet, G.; Salmon, L.; Ozenne, V.; Meier, S.; Jensen, M. R.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17908
224. Marsh, J. A.; Baker, J. M. R.; Tollinger, M.; Forman-Kay, J. D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7804
225. Huang, J.-R.; Ozenne, V.; Jensen, M. R.; Blackledge, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2012.
226. Jensen, M. R.; Houben, K.; Lescop, E.; Blanchard, L.; Ruigrok, R. W. H.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 8055
227. Jensen, M. R.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 11266
228. Jensen, M. R.; Communie, G.; Ribeiro, E. A., Jr.; Martinez, N.; Desfosses, A.; Salmon, L.; Mollica, L.; Gabel, F.; Jamin, M.; Longhi, S.; Ruigrok, R. W. H.; Blackledge, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 9839
229. Wells, M.; Tidow, H.; Rutherford, T. J.; Markwick, P.; Jensen, M. R.; Mylonas, E.; Svergun, D. I.; Blackledge, M.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5762
230. Tompa, P. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 419
231. Bonvin, A. M.; Rullmann, J. A.; Lamerichs, R. M.; Boelens, R.; Kaptein, R. Proteins 1993, 15, 385
232. Gsponer, J.; Hopearuoho, H.; Whittaker, S. B.-M.; Spence, G. R.; Moore, G. R.; Paci, E.; Radford, S. E.; Vendruscolo, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 99
233. Wu, K.-P.; Weinstock, D. S.; Narayanan, C.; Levy, R. M.; Baum, J. J. Mol. Biol. 2009, 391, 784
234. Iwahara, J.; Schwieters, C. D.; Clore, G. M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5879
235. Sugita, Y.; Okamoto, Y. Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 141
236. Hansmann, U. H. E. Chem. Phys. Lett. 1997, 281, 140
237. Sgourakis, N. G.; Yan, Y.; McCallum, S. A.; Wang, C.; Garcia, A. E. J. Mol. Biol. 2007, 368, 1448
238. Terakawa, T.; Takada, S. Biophys. J. 2011, 101, 1450
239. Knott, M.; Best, R. B. PLoS Comput. Biol. 2012, 8, e1002605
240. Narayanan, C.; Weinstock, D. S.; Wu, K.-P.; Baum, J.; Levy, R. M. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3929
241. Wang, Y.; Chu, X.; Longhi, S.; Roche, P.; Han, W.; Wang, E.; Wang, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, E3743
242. Mittal, J.; Yoo, T. H.; Georgiou, G.; Truskett, T. M. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 118
243. Roux, B.; Weare, J. J. Chem. Phys. 2013, 138, 084107
244. Cavalli, A.; Camilloni, C.; Vendruscolo, M. J. Chem. Phys. 2013, 138, 094112
245. Im, W.; Jo, S.; Kim, T. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2012, 1818, 252
246. Jaynes, E. Phys. Rev. 1957, 106, 620
247. Caflisch, A.; Karplus, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 1746
248. Daggett, V.; Levitt, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 5142
249. Duan, Y.; Kollman, P. Science 1998, 282, 740
250. Daura, X.; Jaun, B.; Seebach, D.; van Gunsteren, W. F.; Mark, A. E. J. Mol. Biol. 1998, 280, 925
251. Boczko, E.; Brooks, C. Science 1995, 269, 393
252. Das, A.; Sin, B. K.; Mohazab, A. R.; Plotkin, S. S. J. Chem. Phys. 2013, 139, 121925
253. Fawzi, N. L.; Phillips, A. H.; Ruscio, J. Z.; Doucleff, M.; Wemmer, D. E.; Head-Gordon, T. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6145
254. Turjanski, A. G.; Gutkind, J. S.; Best, R. B.; Hummer, G. PLoS Comput. Biol. 2008, 4, e1000060
255. Ganguly, D.; Chen, J. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5214
256. Higo, J.; Nishimura, Y.; Nakamura, H. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 10448
257. Best, R. B.; Buchete, N.-V.; Hummer, G. Biophys. J. 2008, 95, L07
258. Vitalis, A.; Pappu, R. V. J. Comput. Chem. 2009, 30, 673
259. Best, R. B.; Hummer, G. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 9004
260. Leone, V.; Marinelli, F.; Carloni, P.; Parrinello, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 148
261. Piana, S.; Laio, A. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 4553
262. Palazzesi, F.; Barducci, A.; Tollinger, M.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 14237
263. Marinelli, F.; Pietrucci, F.; Laio, A.; Piana, S. PLoS Comput. Biol. 2009, 5, e1000452
264. Camilloni, C.; Schaal, D.; Schweimer, K.; Schwarzinger, S.; De Simone, A. Biophys. J. 2012, 102, 158
265. Granata, D.; Camilloni, C.; Vendruscolo, M.; Laio, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 6817
266. Voter, A. F. Phys. Rev. Lett. 1997, 78, 3908
267. Hamelberg, D.; Mongan, J.; McCammon, J. A. J. Chem. Phys. 2004, 120, 11919
268. Pierce, L. C. T.; Salomon-Ferrer, R.; de Oliveira, C. A. F.; McCammon, J. A.; Walker, R. C. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 2997
269. Salmon, L.; Pierce, L.; Grimm, A.; Roldan, J.-L. O.; Mollica, L.; Jensen, M. R.; van Nuland, N.; Markwick, P. R. L.; McCammon, J. A.; Blackledge, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 6103
270. Choy, W. Y.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2001, 308, 1011
271. Krzeminski, M.; Marsh, J. A.; Neale, C.; Choy, W.-Y.; Forman-Kay, J. D. Bioinformatics 2013, 29, 398
272. Feldman, H. J.; Hogue, C. W. V. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2000, 39, 112
273. Mittag, T.; Marsh, J.; Grishaev, A.; Orlicky, S.; Lin, H.; Sicheri, F.; Tyers, M.; Forman-Kay, J. D. Structure 2010, 18, 494
274. Marsh, J. A.; Dancheck, B.; Ragusa, M. J.; Allaire, M.; Forman-Kay, J. D.; Peti, W. Structure 2010, 18, 1094
275. Pinheiro, A. S.; Marsh, J. A.; Forman-Kay, J. D.; Peti, W. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 73
276. Fisher, C. K.; Huang, A.; Stultz, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 14919
277. Huang, A.; Stultz, C. M. PLoS Comput. Biol. 2008, 4, e1000155
278. Ullman, O.; Fisher, C. K.; Stultz, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19536
279. Gurry, T.; Ullman, O.; Fisher, C. K.; Perovic, I.; Pochapsky, T.; Stultz, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 3865
280. Bernadó, P.; Mylonas, E.; Petoukhov, M. V.; Blackledge, M.; Svergun, D. I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5656
281. Bertini, I.; Giachetti, A.; Luchinat, C.; Parigi, G.; Petoukhov, M. V.; Pierattelli, R.; Ravera, E.; Svergun, D. I. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 13553
282. Bernado, P.; Modig, K.; Grela, P.; Svergun, D.; Tchorzewski, M.; Pons, M.; Akke, M. Biophys. J. 2010, 98, 2374
283. Yang, S.; Blachowicz, L.; Makowski, L.; Roux, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 15757
284. Francis, D. M.; Rozycki, B.; Koveal, D.; Hummer, G.; Page, R.; Peti, W. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 916
285. Salmon, L.; Bascom, G.; Andricioaei, I.; Al-Hashimi, H. M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 5457
286. Ozenne, V.; Schneider, R.; Yao, M.; Huang, J.-R.; Salmon, L.; Zweckstetter, M.; Jensen, M. R.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 15138
287. Huang, J.; Gabel, F.; Jensen, M. R.; Grzesiek, S.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 4429
288. Gabel, F.; Jensen, M. R.; Zaccaï, G.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8769
289. Ieşmantaviçius, V.; Jensen, M. R.; Ozenne, V.; Blackledge, M.; Poulsen, F. M.; Kjaergaard, M. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 10155
290. Ozenne, V.; Noel, J.; Heidarsson, P. O.; Brander, S.; Poulsen, F. M.; Jensen, M. R.; Kragelund, B. B.; Blackledge, M.; Danielsson, J. J. Mol. Biol. 2013, 426, 722
291. Serber, Z.; Dötsch, V. Biochemistry 2001, 40, 14317
292. Selenko, P.; Frueh, D. P.; Elsaesser, S. J.; Haas, W.; Gygi, S. P.; Wagner, G. Nat. Struct. Mol. Biol. 2008, 15, 321
293. Binolfi, A.; Theillet, F.-X.; Selenko, P. Biochem. Soc. Trans. 2012, 40, 950
294. Theillet, F.-X.; Rose, H. M.; Liokatis, S.; Binolfi, A.; Thongwichian, R.; Stuiver, M.; Selenko, P. Nat. Protoc. 2013, 8, 1416
295. Waudby, C. A.; Camilloni, C.; Fitzpatrick, A. W. P.; Cabrita, L. D.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M.; Christodoulou, J. PLoS One 2013, 8, e72286
296. Jensen, M. R.; Salmon, L.; Nodet, G.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1270
297. Mukrasch, M. D.; Biernat, J.; von Bergen, M.; Griesinger, C.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. J. Biol. Chem. 2005, 280, 24978
298. Schwalbe, M.; Ozenne, V.; Bibow, S.; Jaremko, M.; Jaremko, L.; Gajda, M.; Jensen, M. R.; Biernat, J.; Becker, S.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M.; Blackledge, M. Structure 2014, 22, 238
299. Mukrasch, M. D.; von Bergen, M.; Biernat, J.; Fischer, D.; Griesinger, C.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. J. Biol. Chem. 2007, 282, 12230
300. Preuss, U.; Biernat, J.; Mandelkow, E. M.; Mandelkow, E. J. Cell Sci. 1997, 110, 789
301. Bibow, S.; Ozenne, V.; Biernat, J.; Blackledge, M.; Mandelkow, E.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 15842
302. Jeganathan, S.; von Bergen, M.; Brutlach, H.; Steinhoff, H.-J.; Mandelkow, E. Biochemistry 2006, 45, 2283
303. Nath, A.; Sammalkorpi, M.; DeWitt, D. C.; Trexler, A. J.; Elbaum-Garfinkle, S.; OHern, C. S.; Rhoades, E. Biophys. J. 2012, 103, 1940
304. Mylonas, E.; Hascher, A.; Bernadó, P.; Blackledge, M.; Mandelkow, E.; Svergun, D. I. Biochemistry 2008, 47, 10345
305. Kim, H.-Y.; Cho, M.-K.; Kumar, A.; Maier, E.; Siebenhaar, C.; Becker, S.; Fernandez, C. O.; Lashuel, H. A.; Benz, R.; Lange, A.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17482
306. Marsh, J. A.; Forman-Kay, J. D. Proteins 2011, 80, 556
307. Jensen, M. R.; Blackledge, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2014, in press