A general method for constructing atomic-resolution RNA ensembles using NMR residual dipolar couplings: The basis for interhelical motions revealed

Journal of the American Chemical Society

Volumn 135, Issue 14, 2013, Pages 5457-5466

  Salmon, Loïc ^a   Bascom, Gavin ^b   Andricioaei, Ioan ^b   Al Hashimi, Hashim M ^a  

^a UNIVERSITY OF MICHIGAN   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ATOMIC RESOLUTION; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS; HYDROGEN BONDING INTERACTIONS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; QUANTITATIVE INTERPRETATION; RESIDUAL DIPOLAR COUPLING (RDCS); RESIDUAL DIPOLAR COUPLINGS; TRANS-ACTIVATION RESPONSE;

ALIGNMENT; ATOMS; HYDROGEN BONDS; MOLECULAR DYNAMICS; RNA; VIRUSES;

IODINE;

RNA;

ARTICLE; CHEMICAL REACTION; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS 1; HYDROGEN BOND; MOLECULAR DYNAMICS; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROCESS DEVELOPMENT; QUANTITATIVE ANALYSIS; RESIDUAL DIPOLAR COUPLING; RNA CONFORMATION; RNA STRUCTURE; TRANSACTIVATION;

HIV LONG TERMINAL REPEAT; HIV-1; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; RNA, VIRAL;

EID: 84876030925     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja400920w     Document Type: Article

References (86)

1. Dethoff, E. A.; Chugh, J.; Mustoe, A. M.; Al-Hashimi, H. M. Nature 2012, 482, 322-330
2. Rinnenthal, J.; Buck, J.; Ferner, J.; Wacker, A.; Fürtig, B.; Schwalbe, H. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 1292-1301
3. Bardaro, M. F.; Varani, G. Wiley Interdiscip. Rev. RNA 2012, 3, 122-132
4. Schroeder, R.; Barta, A.; Semrad, K. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2004, 5, 908-919
5. Doudna, J. A.; Lorsch, J. R. Nat. Struct. Mol. Biol. 2005, 12, 395-402
6. Tolman, J. R.; Flanagan, J. M.; Kennedy, M. A.; Prestegard, J. H. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 292-297
7. Tjandra, N.; Bax, A. Science 1997, 278, 1111-1114
8. Ramirez, B. E.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9106-9107
9. Ulmer, T. S.; Ramirez, B. E.; Delaglio, F.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9179-9191
10. Salmon, L.; Pierce, L.; Grimm, A.; Ortega-Roldan, J.-L.; Mollica, L.; Jensen, M. R.; van Nuland, N.; Markwick, P. R. L.; McCammon, J. A.; Blackledge, M. Angew Chem., Int. Ed. 2012, 51, 6103-6106
11. Lakomek, N.-A.; Walter, K. F. A.; Fares, C.; Lange, O. F.; Groot, B. L.; Grubmüller, H.; Brüschweiler, R.; Munk, A.; Becker, S.; Meiler, J.; Griesinger, C. J. Biomol. NMR 2008, 41, 139-155
12. Salmon, L.; Bouvignies, G.; Markwick, P.; Blackledge, M. Biochemistry 2011, 50, 2735-2747
13. Markwick, P. R. L.; Bouvignies, G.; Salmon, L.; McCammon, J. A.; Nilges, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16968-16975
14. Showalter, S. A.; Brüschweiler, R., J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4158-4159
15. Lange, O. F.; Lakomek, N.-A.; Fares, C.; Schroder, G. F.; Walter, K. F. A.; Becker, S.; Meiler, J.; Grubmüller, H.; Griesinger, C.; De Groot, B. L. Science 2008, 320, 1471-1475
16. Clore, G. M.; Schwieters, C. D. Biochemistry 2004, 43, 10678-10691
17. Tolman, J. R.; Ruan, K. Chem Rev 2006, 106, 1720-1736
18. Blackledge, M. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2005, 46, 23-61
19. Getz, M.; Sun, X.; Casiano-Negroni, A.; Zhang, Q.; Al-Hashimi, H. M. Biopolymers 2007, 86, 384-402
20. Latham, M. P.; Hanson, P.; Brown, D. J.; Pardi, A. J. Biomo.l NMR 2007, 40, 83-94
21. Latham, M. P.; Brown, D. J.; McCallum, S. A.; Pardi, A. ChemBioChem 2005, 6, 1492-1505
22. Zhang, Q.; Al-Hashimi, H. M. Nat. Methods 2008, 5, 243-245
23. Zhang, Q.; Stelzer, A. C.; Fisher, C. K.; Al-Hashimi, H. M. Nature 2007, 450, 1263-1267
24. Al-Hashimi, H. M.; Gosser, Y.; Gorin, A.; Hu, W.; Majumdar, A.; Patel, D. J. J. Mol. Biol. 2002, 315, 95-102
25. Zhang, Q.; Sun, X.; Watt, E. D.; Al-Hashimi, H. M. Science 2006, 311, 653-656
26. Dingwall, C.; Ernberg, I.; Gait, M. J.; Green, S. M.; Heaphy, S.; Karn, J.; Lowe, A. D.; Singh, M.; Skinner, M. A.; Valerio, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 6925-6929
27. Weeks, K. M.; Ampe, C.; Schultz, S. C.; Steitz, T. A.; Crothers, D. M. Science 1990, 249, 1281-1285
28. Puglisi, J. D.; Chen, L.; Blanchard, S.; Frankel, A. D. Science 1995, 270, 1200-1203
29. Puglisi, J.; Chen, L.; Frankel, A.; Williamson, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 3680-3684
30. Olsen, G. L.; Bardaro, M. F.; Echodu, D. C.; Drobny, G. P.; Varani, G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 303-308
31. Olsen, G. L.; Echodu, D. C.; Shajani, Z.; Bardaro, M. F.; Varani, G.; Drobny, G. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 2896-2897
32. Lu, J.; Kadakkuzha, B. M.; Zhao, L.; Fan, M.; Qi, X.; Xia, T. Biochemistry 2011, 50, 5042-5057
33. Emani, P. S.; Olsen, G. L.; Echodu, D. C.; Varani, G.; Drobny, G. P. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 15991-16002
34. Chen, Y.; Campbell, S. L.; Dokholyan, N. V. Biophys. J. 2007, 93, 2300-2306
35. Dethoff, E. A.; Hansen, A. L.; Zhang, Q.; Al-Hashimi, H. M. J. Magn. Reson. 2010, 202, 117-121
36. Zweckstetter, M. Nat. Protoc. 2008, 3, 679-690
37. Zweckstetter, M.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3791-3792
38. Sigel, R. K. O.; Sashital, D. G.; Abramovitz, D. L.; Palmer, I.; Arthur, G.; Butcher, S. E.; Pyle, A. M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 187-192
39. Zweckstetter, M.; Hummer, G.; Bax, A. Biophys. J. 2004, 86, 3444-3460
40. Eichhorn, C. D.; Feng, J.; Suddala, K. C.; Walter, N. G.; Brooks, C. L. I.; Al-Hashimi, H. M. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 1345-1355
41. Wu, B.; Petersen, M.; Girard, F.; Tessari, M.; Wijmenga, S. S. J. Biomol. NMR 2006, 35, 103-115
42. Clore, G. M.; Starich, M. R.; Gronenborn, A. M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 10571-10572
43. Hansen, M. R.; Mueller, L.; Pardi, A. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 1065-1074
44. Sass, J.; Cordier, F.; Hoffmann, A.; Rogowski, M.; Cousin, A.; Omichinski, J. G.; Löwen, H.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 2047-2055
45. Shaw, D. E.; Deneroff, M. M.; Dror, R. O.; Kuskin, J. S.; Larson, R. H.; Salmon, J. K.; Young, C.; Batson, B.; Bowers, K. J.; Chao, J. C. Commun ACM 2008, 51, 91-97
46. Denning, E. J.; Priyakumar, U. D.; Nilsson, L.; Mackerell, A. D., Jr. J. Comput. Chem. 2011, 32, 1929-1943
47. Foloppe, N.; MacKerell, A. D., Jr J. Comput. Chem. 2000, 21, 86-104
48. MacKerell, A. D.; Banavali, N. K. J. Comput. Chem. 2000, 21, 105-120
49. Nodet, G.; Salmon, L.; Ozenne, V.; Meier, S.; Jensen, M. R.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17908-17918
50. Dethoff, E. A.; Hansen, A. L.; Musselman, C.; Watt, E. D.; Andricioaei, I.; Al-Hashimi, H. M. Biophys. J. 2008, 95, 3906-3915
51. Frank, A. T.; Stelzer, A. C.; Al-Hashimi, H. M.; Andricioaei, I. Nucleic Acids Res. 2009, 37, 3670-3679
52. Zhang, Q.; Throolin, R.; Pitt, S. W.; Serganov, A.; Al-Hashimi, H. M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10530-10531
53. Wijmenga, S. S.; Kruithof, M.; Hilbers, C. W. J. Biomol. NMR 1997, 10, 337-350
54. Cromsigt, J. A.; Hilbers, C. W.; Wijmenga, S. S. J. Biomol. NMR 2001, 21, 11-29
55. Al-Hashimi, H. M.; Walter, N. G. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 321-329
56. Bailor, M. H.; Mustoe, A. M.; Brooks, C. L.; Al-Hashimi, H. M. Nat. Protoc. 2011, 6, 1536-1545
57. Bailor, M. H.; Sun, X.; Al-Hashimi, H. M. Science 2010, 327, 202-206
58. Pitt, S. W.; Majumdar, A.; Serganov, A.; Patel, D. J.; Al-Hashimi, H. M. J. Mol. Biol. 2004, 338, 7-16
59. Casiano-Negroni, A.; Sun, X.; Al-Hashimi, H. M. Biochemistry 2007, 46, 6525-6535
60. Mustoe, A. M.; Bailor, M. H.; Teixeira, R. M.; Brooks, C. L. I.; Al-Hashimi, H. M. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 892-904
61. Lavery, R.; Sklenar, H. J. Biomol. Struct. Dyn. 1988, 6, 63-91
62. Barton, S.; Heng, X.; Johnson, B. A.; Summers, M. F. J. Biomol. NMR 2012, 55, 33-46
63. Hansen, A. L.; Al-Hashimi, H. M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 16072-16082
64. Aboul-ela, F.; Karn, J.; Varani, G. Nucleic Acids Res. 1996, 24, 3974-3981
65. Puglisi, J. D.; Tan, R.; Calnan, B. J.; Frankel, A. D.; Williamson, J. R. Science 1992, 257, 76-80
66. Ippolito, J. A.; Steitz, T. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 9819-9824
67. Parisien, M.; Major, F. Nature 2008, 452, 51-55
68. Dethoff, E. A.; Petzold, K.; Chugh, J.; Casiano-Negroni, A.; Al-Hashimi, H. M. Nature 2012, 491, 724-728
69. Stelzer, A. C.; Kratz, J. D.; Zhang, Q.; Al-Hashimi, H. M. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 5731-5733
70. Tolman, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 12020-12030
71. Bouvignies, G.; Bernado, P.; Meier, S.; Cho, K.; Grzesiek, S.; Brüschweiler, R.; Blackledge, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13885-13890
72. Salmon, L.; Bouvignies, G.; Markwick, P.; Lakomek, N.; Showalter, S.; Li, D.-W.; Walter, K.; Griesinger, C.; Brueschweiler, R.; Blackledge, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 4154-4157
73. Meiler, J.; Prompers, J. J.; Peti, W.; Griesinger, C.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6098-6107
74. Peti, W.; Meiler, J.; Brüschweiler, R.; Griesinger, C., J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 5822-5833
75. Lipari, G.; Szabo, A. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 4546-4559
76. Chandrasekhar, I.; Clore, G. M.; Szabo, A.; Gronenborn, A. M.; Brooks, B. R. J. Mol. Biol. 1992, 226, 239-250
77. Markwick, P. R. L.; Bouvignies, G.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 4724-4730
78. Musselman, C.; Zhang, Q.; Al-Hashimi, H. M.; Andricioaei, I. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 929-939
79. Zuo, X.; Wang, J.; Foster, T. R.; Schwieters, C. D.; Tiede, D. M.; Butcher, S. E.; Wang, Y.-X. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 3292-3293
80. Grishaev, A.; Ying, J.; Canny, M. D.; Pardi, A.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2008, 42, 99-109
81. Frank, A. T.; Horowitz, S.; Andricioaei, I.; Al-Hashimi, H. M. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 2045-2052
82. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-8- 27-8
83. Brooks, B. R.; Brooks, C. L., III; MacKerell, A. D., Jr; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; Boresch, S.; Caflisch, A.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feig, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodoscek, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Venable, R. M.; Woodcock, H. L.; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545-1614
84. Brooks, B. R.; Bruccoleri, R. E.; Olafson, B. D.; Swaminathan, S.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1983, 4, 187-217
85. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089
86. Ennifar, E.; Nikulin, A.; Tishchenko, S.; Serganov, A.; Nevskaya, N.; Garber, M.; Ehresmann, B.; Ehresmann, C.; Nikonov, S.; Dumas, P. J. Mol. Biol. 2000, 304, 35-42