Motion of a disordered polypeptide chain as studied by paramagnetic relaxation enhancements, 15N relaxation, and molecular dynamics simulations: How fast is segmental diffusion in denatured ubiquitin?

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 37, 2011, Pages 14614-14628

  Xue, Yi ^a   Skrynnikov, Nikolai R ^a  

^a PURDUE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ADJUSTABLE PARAMETERS; CONFORMATIONAL ENSEMBLE; CONFORMATIONAL EQUILIBRIUM; CONFORMATIONAL SPACE; CONVERGENCE PROPERTIES; CORRELATION TIME; DIFFUSION COEFFICIENTS; DIRECT ANALYSIS; DISORDERED PROTEINS; EFFECTIVE LENGTH; EXPERIMENTAL CONDITIONS; EXPERIMENTAL DATA; FOLDED PROTEINS; HARMONIC POTENTIAL; HIGH TEMPERATURE; IMPLICIT SOLVENTS; MD SIMULATION; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; MULTIPLE SET; MUTUAL DIFFUSION; PARAMAGNETIC RELAXATION ENHANCEMENTS; PEPTIDE CHAIN; POLYPEPTIDE CHAIN; RADIUS OF GYRATION; RELAXATION PARAMETER; RELAXATION RATES; RESONANCE ENERGY TRANSFER; SCALING FACTORS; STRUCTURAL MODELS; TEST SYSTEMS; TRANSLATIONAL MOTIONS; UBIQUITIN; WILD TYPES;

DIFFUSION; DYNAMICS; ENERGY TRANSFER; METABOLISM; MODEL STRUCTURES; MOLECULAR DYNAMICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PARAMAGNETIC MATERIALS; PARAMAGNETIC RESONANCE; PARAMAGNETISM; POLYPEPTIDES; UREA;

PROTEINS;

NITROGEN 15; POLYPEPTIDE; SOLVENT; UBIQUITIN; UREA;

ARTICLE; ATOM; CALIBRATION; CONFORMATION; DENATURATION; DIFFUSION; DIFFUSION COEFFICIENT; ENERGY TRANSFER; MAGNETISM; MOLECULAR DYNAMICS; MOTION; MUTANT; PH; PROTEIN STRUCTURE; QUANTITATIVE ANALYSIS; VALIDATION STUDY; WILD TYPE;

HUMANS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NITROGEN ISOTOPES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEIN DENATURATION; UBIQUITIN; UREA;

EID: 80052820089     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja201605c     Document Type: Article

References (179)

1. Williams, R. J. Biochem. Soc. Trans. 1978, 6, 1123
2. Uversky, V. N.; Gillespie, J. R.; Fink, A. L. Proteins: Struct. Funct. Genet. 2000, 41, 415
3. Romero, P.; Obradovic, Z.; Li, X. H.; Garner, E. C.; Brown, C. J.; Dunker, A. K. Proteins: Struct. Funct. Genet. 2001, 42, 38
4. Oldfield, C. J.; Cheng, Y.; Cortese, M. S.; Brown, C. J.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Biochemistry 2005, 44, 1989
5. Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Science 2008, 322, 1340
6. van den Berg, B.; Ellis, R. J.; Dobson, C. M. EMBO J. 1999, 18, 6927
7. Dedmon, M. M.; Patel, C. N.; Young, G. B.; Pielak, G. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 12681
8. Ward, J. J.; Sodhi, J. S.; McGuffin, L. J.; Buxton, B. F.; Jones, D. T. J. Mol. Biol. 2004, 337, 635
9. Iakoucheva, L. M.; Brown, C. J.; Lawson, J. D.; Obradovic, Z.; Dunker, A. K. J. Mol. Biol. 2002, 323, 573
10. Xie, H. B.; Vucetic, S.; Iakoucheva, L. M.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N.; Obradovic, Z. J. Proteome Res. 2007, 6, 1882
11. Dames, S. A.; Martinez-Yamout, M.; De Guzman, R. N.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 5271
12. Bochkareva, E.; Kaustov, L.; Ayed, A.; Yi, G. S.; Lu, Y.; Pineda-Lucena, A.; Liao, J. C. C.; Okorokov, A. L.; Milner, J.; Arrowsmith, C. H.; Bochkarev, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 15412
13. Mohan, A.; Oldfield, C. J.; Radivojac, P.; Vacic, V.; Cortese, M. S.; Dunker, A. K.; Uversky, V. N. J. Mol. Biol. 2006, 362, 1043
14. Dancheck, B.; Nairn, A. C.; Peti, W. Biochemistry 2008, 47, 12346
15. Ragusa, M. J.; Dancheck, B.; Critton, D. A.; Nairn, A. C.; Page, R.; Peti, W. Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 459
16. Gunasekaran, K.; Tsai, C. J.; Kumar, S.; Zanuy, D.; Nussinov, R. Trends Biochem. Sci. 2003, 28, 81
17. Uversky, V. N.; Oldfield, C. J.; Dunker, A. K. Annu. Rev. Biophys. 2008, 37, 215
18. Uversky, V. N. Front. Biosci. 2009, 14, 5188
19. Cheng, Y.; LeGall, T.; Oldfield, C. J.; Mueller, J. P.; Van, Y. Y. J.; Romero, P.; Cortese, M. S.; Uversky, V. N.; Dunker, A. K. Trends Biotechnol. 2006, 24, 435
20. Necula, M.; Kayed, R.; Milton, S.; Glabe, C. G. J. Biol. Chem. 2007, 282, 10311
21. Crowe, A.; Ballatore, C.; Hyde, E.; Trojanowski, J. Q.; Lee, V. M. Y. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2007, 358, 1
22. Erkizan, H. V.; Kong, Y. L.; Merchant, M.; Schlottmann, S.; Barber-Rotenberg, J. S.; Yuan, L. S.; Abaan, O. D.; Chou, T. H.; Dakshanamurthy, S.; Brown, M. L.; Uren, A.; Toretsky, J. A. Nat. Med. 2009, 15, 750
23. Brüschweiler, R.; Blackledge, M.; Ernst, R. R. J. Biomol. NMR 1991, 1, 3
24. Groth, M.; Malicka, J.; Czaplewski, C.; Oldziej, S.; Lankiewicz, L.; Wiczk, W.; Liwo, A. J. Biomol. NMR 1999, 15, 315
25. Nikiforovich, G. V.; Prakash, O.; Gehrig, C. A.; Hruby, V. J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 3399
26. Gippert, G. P.; Wright, P. E.; Case, D. A. J. Biomol. NMR 1998, 11, 241
27. Fiebig, K. M.; Schwalbe, H.; Buck, M.; Smith, L. J.; Dobson, C. M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 2661
28. Bernado, P.; Blanchard, L.; Timmins, P.; Marion, D.; Ruigrok, R. W. H.; Blackledge, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 17002
29. Jha, A. K.; Colubri, A.; Freed, K. F.; Sosnick, T. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13099
30. Choy, W. Y.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2001, 308, 1011
31. Song, J.; Guo, L. W.; Muradov, H.; Artemyev, N. O.; Ruoho, A. E.; Markley, J. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 1505
32. Schwalbe, H.; Fiebig, K. M.; Buck, M.; Jones, J. A.; Grimshaw, S. B.; Spencer, A.; Glaser, S. J.; Smith, L. J.; Dobson, C. M. Biochemistry 1997, 36, 8977
33. Salmon, L.; Nodet, G.; Ozenne, V.; Yin, G. W.; Jensen, M. R.; Zweckstetter, M.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8407
34. Schwarzinger, S.; Wright, P. E.; Dyson, H. J. Biochemistry 2002, 41, 12681
35. Marsh, J. A.; Forman-Kay, J. D. J. Mol. Biol. 2009, 391, 359
36. Torda, A. E.; Brunne, R. M.; Huber, T.; Kessler, H.; van Gunsteren, W. F. J. Biomol. NMR 1993, 3, 55
37. Bonvin, A. M. J. J.; Boelens, R.; Kaptein, R. J. Biomol. NMR 1994, 4, 143
38. Clore, G. M.; Schwieters, C. D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2923
39. Tang, C.; Schwieters, C. D.; Clore, G. M. Nature 2007, 449, 1078
40. Lindorff-Larsen, K.; Best, R. B.; DePristo, M. A.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M. Nature 2005, 433, 128
41. Allison, J. R.; Varnai, P.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 18314
42. Huang, J. R.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 694
43. Robustelli, P.; Kohlhoff, K.; Cavalli, A.; Vendruscolo, M. Structure 2010, 18, 923
44. Lange, O. F.; Lakomek, N. A.; Farès, C.; Schröder, G. F.; Walter, K. F. A.; Becker, S.; Meiler, J.; Grubmüller, H.; Griesinger, C.; de Groot, B. L. Science 2008, 320, 1471
45. Esteban-Martin, S.; Fenwick, R. B.; Salvatella, X. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4626
46. Case, D. A. Acc. Chem. Res. 2002, 35, 325
47. Peti, W.; Smith, L. J.; Redfield, C.; Schwalbe, H. J. Biomol. NMR 2001, 19, 153
48. Wirmer, J.; Schwalbe, H. J. Biomol. NMR 2002, 23, 47
49. Peti, W.; Hennig, M.; Smith, L. J.; Schwalbe, H. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 12017
50. Wirmer, J.; Peti, W.; Schwalbe, H. J. Biomol. NMR 2006, 35, 175
51. Meier, S.; Grzesiek, S.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 9799
52. Meier, S.; Strohmeier, M.; Blackledge, M.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 754
53. Berliner, L. J.; Grunwald, J.; Hankovszky, H. O.; Hideg, K. Anal. Biochem. 1982, 119, 450
54. Gillespie, J. R.; Shortle, D. J. Mol. Biol. 1997, 268, 158
55. Xue, Y.; Podkorytov, I. S.; Rao, D. K.; Benjamin, N.; Sun, H. L.; Skrynnikov, N. R. Protein Sci. 2009, 18, 1401
56. Gillespie, J. R.; Shortle, D. J. Mol. Biol. 1997, 268, 170
57. Teilum, K.; Kragelund, B. B.; Poulsen, F. M. J. Mol. Biol. 2002, 324, 349
58. Lindorff-Larsen, K.; Kristjansdottir, S.; Teilum, K.; Fieber, W.; Dobson, C. M.; Poulsen, F. M.; Vendruscolo, M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3291
59. Felitsky, D. J.; Lietzow, M. A.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6278
60. Buckler, D. R.; Haas, E.; Scheraga, H. A. Biochemistry 1995, 34, 15965
61. Hagen, S. J.; Hofrichter, J.; Szabo, A.; Eaton, W. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 11615
62. Lapidus, L. J.; Eaton, W. A.; Hofrichter, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 7220
63. Moglich, A.; Joder, K.; Kiefhaber, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 12394
64. Möglich, A.; Joder, K.; Kiefhaber, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6787
65. Soranno, A.; Longhi, R.; Bellini, T.; Buscaglia, M. Biophys. J. 2009, 96, 1515
66. Lee, J. C.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16388
67. Nettels, D.; Gopich, I. V.; Hoffmann, A.; Schuler, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 2655
68. Singh, V. R.; Kopka, M.; Chen, Y.; Wedemeyer, W. J.; Lapidus, L. J. Biochemistry 2007, 46, 10046
69. Ullman, R. J. Chem. Phys. 1965, 43, 3161
70. Caflisch, A.; Karplus, M. Struct. Fold. Des. 1999, 7, 477
71. MacKerell, A. D. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 3586
72. Mackerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400
73. Jorgensen, W. L.; Maxwell, D. S.; Tirado-Rives, J. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11225
74. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179
75. Scott, W. R. P.; Hunenberger, P. H.; Tironi, I. G.; Mark, A. E.; Billeter, S. R.; Fennen, J.; Torda, A. E.; Huber, T.; Kruger, P.; van Gunsteren, W. F. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 3596
76. Van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1701
77. Pappu, R. V.; Hart, R. K.; Ponder, J. W. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 9725
78. Qiu, D.; Shenkin, P. S.; Hollinger, F. P.; Still, W. C. J. Phys. Chem. A 1997, 101, 3005
79. Schaefer, M.; Karplus, M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 1578
80. Hawkins, G. D.; Cramer, C. J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. 1996, 100, 19824
81. Im, W. P.; Lee, M. S.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1691
82. Wesson, L.; Eisenberg, D. Protein Sci. 1992, 1, 227
83. Ferrara, P.; Apostolakis, J.; Caflisch, A. Proteins: Struct. Funct. Genet. 2002, 46, 24
84. Chen, J. H.; Im, W. P.; Brooks, C. L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3728
85. Best, R. B.; Buchete, N. V.; Hummer, G. Biophys. J. 2008, 95, L7
86. Penev, E.; Ireta, J.; Shea, J. E. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6872
87. Best, R. B.; Hummer, G. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 9004
88. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins 2006, 65, 712
89. Showalter, S. A.; Bruschweiler, R. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 961
90. Aliev, A. E.; Courtier-Murias, D. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 12358
91. Cerutti, D. S.; Freddolino, P. L.; Duke, R. E.; Case, D. A. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 12811
92. Li, D. W.; Bruschweiler, R. J. Phys. Chem. Lett. 2010, 1, 246
93. Wu, X. W.; Brooks, B. R. Chem. Phys. Lett. 2003, 381, 512
94. Mayor, U.; Guydosh, N. R.; Johnson, C. M.; Grossmann, J. G.; Sato, S.; Jas, G. S.; Freund, S. M. V.; Alonso, D. O. V.; Daggett, V.; Fersht, A. R. Nature 2003, 421, 863
95. Day, R.; Bennion, B. J.; Ham, S.; Daggett, V. J. Mol. Biol. 2002, 322, 189
96. Voelz, V. A.; Singh, V. R.; Wedemeyer, W. J.; Lapidus, L. J.; Pande, V. S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4702
97. Sezer, D.; Freed, J. H.; Roux, B. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 5755
98. Gabel, F.; Jensen, M. R.; Zaccai, G.; Blackledge, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8769
99. Nettels, D.; Muller-Spath, S.; Kuster, F.; Hofmann, H.; Haenni, D.; Ruegger, S.; Reymond, L.; Hoffmann, A.; Kubelka, J.; Heinz, B.; Gast, K.; Best, R. B.; Schuler, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 20740
100. Kubelka, J.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 76
101. Neuweiler, H.; Johnson, C. M.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 18569
102. Nishimura, C.; Lietzow, M. A.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 2005, 351, 383
103. Cho, M. K.; Kim, H. Y.; Bernado, P.; Fernandez, C. O.; Blackledge, M.; Zweckstetter, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3032
104. Alexandrescu, A. T.; Shortle, D. J. Mol. Biol. 1994, 242, 527
105. Yao, J.; Chung, J.; Eliezer, D.; Wright, P. E.; Dyson, H. J. Biochemistry 2001, 40, 3561
106. Ochsenbein, F.; Guerois, R.; Neumann, J. M.; Sanson, A.; Guittet, E.; van Heijenoort, C. J. Biomol. NMR 2001, 19, 3
107. Bussell, R.; Eliezer, D. J. Biol. Chem. 2001, 276, 45996
108. Cao, W.; Bracken, C.; Kallenbach, N. R.; Lu, M. Protein Sci. 2004, 13, 177
109. Zhang, X. C.; Xu, Y. Q.; Zhang, J. H.; Wu, J. H.; Shi, Y. Y. Biochemistry 2005, 44, 8117
110. Shojania, S.; ÖNeil, J. D. J. Biol. Chem. 2006, 281, 8347
111. Klein-Seetharaman, J.; Oikawa, M.; Grimshaw, S. B.; Wirmer, J.; Duchardt, E.; Ueda, T.; Imoto, T.; Smith, L. J.; Dobson, C. M.; Schwalbe, H. Science 2002, 295, 1719
112. Le Duff, C. S.; Whittaker, S. B. M.; Radford, S. E.; Moore, G. R. J. Mol. Biol. 2006, 364, 824
113. Kumar, D.; Chugh, J.; Sharma, S.; Hosur, R. V. Proteins 2009, 76, 387
114. Mishima, T.; Ohkuri, T.; Monji, A.; Kanemaru, T.; Abe, Y.; Ueda, T. J. Mol. Biol. 2009, 392, 1033
115. Pujato, M.; Bracken, C.; Mancusso, R.; Cataldi, M.; Tasayco, M. L. Biophys. J. 2005, 89, 3293
116. Cho, J. H.; Raleigh, D. P. J. Mol. Biol. 2005, 353, 174
117. Bertoncini, C. W.; Jung, Y. S.; Fernandez, C. O.; Hoyer, W.; Griesinger, C.; Jovin, T. M.; Zweckstetter, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 1430
118. Palmer, A. G.; Case, D. A. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 9059
119. Nicholas, M. P.; Eryilmaz, E.; Ferrage, F.; Cowburn, D.; Ghose, R. Prog. NMR Spectrosc. 2010, 57, 111
120. Prompers, J. J.; Bruschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7305
121. Prompers, J. J.; Bruschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4522
122. Farrow, N. A.; Zhang, O. W.; Forman-Kay, J. D.; Kay, L. E. Biochemistry 1997, 36, 2390
123. Palmer, A. G. Annu. Rev. Biophys. Biomol. 2001, 30, 129
124. Brüschweiler, R.; Roux, B.; Blackledge, M.; Griesinger, C.; Karplus, M.; Ernst, R. R. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 2289
125. Kabsch, W.; Sander, C. Biopolymers 1983, 22, 2577
126. Bremi, T.; Brüschweiler, R.; Ernst, R. R. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 4272
127. Xue, Y.; Pavlova, M. S.; Ryabov, Y. E.; Reif, B.; Skrynnikov, N. R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6827
128. Showalter, S. A.; Johnson, E.; Rance, M.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14146
129. Lietzow, M. A.; Jamin, M.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 2002, 322, 655
130. Sung, Y. H.; Eliezer, D. J. Mol. Biol. 2007, 372, 689
131. Yi, Q.; Scalley-Kim, M. L.; Alm, E. J.; Baker, D. J. Mol. Biol. 2000, 299, 1341
132. Berliner, L. J. Spin labeling: theory and applications; Academic Press: New York, 1976.
133. Vijay-Kumar, S.; Bugg, C. E.; Cook, W. J. J. Mol. Biol. 1987, 194, 531
134. Kristjansdottir, S.; Lindorff-Larsen, K.; Fieber, W.; Dobson, C. M.; Vendruscolo, M.; Poulsen, F. M. J. Mol. Biol. 2005, 347, 1053
135. Neal, S.; Nip, A. M.; Zhang, H. Y.; Wishart, D. S. J. Biomol. NMR 2003, 26, 215
136. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311
137. Marsh, J. A.; Singh, V. K.; Jia, Z. C.; Forman-Kay, J. D. Protein Sci. 2006, 15, 2795
138. Haile, J. M. Molecular Dynamics Simulation; John Wiley & Sons, Inc.: New York, 1992.
139. Meier, K.; Laesecke, A.; Kabelac, S. Int. J. Thermophys. 2001, 22, 161
140. Sullivan, D. C.; Kuntz, I. D. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 3255
141. Fierz, B.; Kiefhaber, T. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 672
142. Urie, K. G.; Angulo, D.; Lee, J. C.; Kozak, J. J.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 522
143. Doi, M.; Edwards, S. F. The theory of polymer dynamics; Clarendon Press: Oxford, 1986.
144. Kohn, J. E.; Millett, I. S.; Jacob, J.; Zagrovic, B.; Dillon, T. M.; Cingel, N.; Dothager, R. S.; Seifert, S.; Thiyagarajan, P.; Sosnick, T. R.; Hasan, M. Z.; Pande, V. S.; Ruczinski, I.; Doniach, S.; Plaxco, K. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 12491
145. Kohn, J. E.; Millett, I. S.; Jacob, J.; Zagrovic, B.; Dillon, T. M.; Cingel, N.; Dothager, R. S.; Seifert, S.; Thiyagarajan, P.; Sosnick, T. R.; Hasan, M. Z.; Pande, V. S.; Ruczinski, I.; Doniach, S.; Plaxco, K. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 14475
146. Schwieters, C. D.; Kuszewski, J. J.; Tjandra, N.; Clore, G. M. J. Magn. Reson. 2003, 160, 65
147. Yang, S. C., Onuchic, J. N., and Levine, H. J. Chem. Phys. 2006, 125, 054910
148. Plato, M.; Steinhoff, H. J.; Wegener, C.; Torring, J. T.; Savitsky, A.; Mobius, K. Mol. Phys. 2002, 100, 3711
149. Improta, R.; Barone, V. Chem. Rev. 2004, 104, 1231
150. Rastrelli, F.; Bagno, A. Chem. Eur. J. 2009, 15, 7990
151. Ikryannikova, L. N.; Ustynyuk, L. Y.; Tikhonov, A. N. Magn. Reson. Chem. 2010, 48, 337
152. Klug, C. S.; Feix, J. B. Biophysical Tools for Biologists: In Vitro Techniques; Elsevier Academic Press, Inc.: San Diego, CA, 2008; Vol. 84, p 617.
153. Gast, K.; Damaschun, H.; Eckert, K.; Schulzeforster, K.; Maurer, H. R.; Mullerfrohne, M.; Zirwer, D.; Czarnecki, J.; Damaschun, G. Biochemistry 1995, 34, 13211
154. Tran, H. T.; Wang, X. L.; Pappu, R. V. Biochemistry 2005, 44, 11369
155. Pfeiffer, S.; Fushman, D.; Cowburn, D. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3021
156. Nederveen, A. J.; Bonvin, A. M. J. J. J. Chem. Theory Comput. 2005, 1, 363
157. Butterwick, J. A.; Loria, J. P.; Astrof, N. S.; Kroenke, C. D.; Cole, R.; Rance, M.; Palmer, A. G. J. Mol. Biol. 2004, 339, 855
158. Ye, J. Q.; Mayer, K. L.; Mayer, M. R.; Stone, M. J. Biochemistry 2001, 40, 7820
159. Vugmeyster, L.; Trott, O.; McKnight, C. J.; Raleigh, D. P.; Palmer, A. G. J. Mol. Biol. 2002, 320, 841
160. Bennion, B. J.; Daggett, V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 5142
161. Rocco, A. G.; Mollica, L.; Ricchiuto, P.; Baptista, A. M.; Gianazza, E.; Eberini, I. Biophys. J. 2008, 94, 2241
162. Hua, L.; Zhou, R. H.; Thirumalai, D.; Berne, B. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 16928
163. Canchi, D. R.; Paschek, D.; Garcia, A. E. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2338
164. Shaw, D. E.; Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Dror, R. O.; Eastwood, M. P.; Bank, J. A.; Jumper, J. M.; Salmon, J. K.; Shan, Y. B.; Wriggers, W. Science 2010, 330, 341
165. Brzovic, P. S.; Lissounov, A.; Christensen, D. E.; Hoyt, D. W.; Klevit, R. E. Mol. Cell 2006, 21, 873
166. Lazar, G. A.; Desjarlais, J. R.; Handel, T. M. Protein Sci. 1997, 6, 1167
167. Muhandiram, D. R.; Kay, L. E. J. Magn. Reson. Ser. B 1994, 103, 203
168. Farrow, N. A.; Muhandiram, R.; Singer, A. U.; Pascal, S. M.; Kay, C. M.; Gish, G.; Shoelson, S. E.; Pawson, T.; Formankay, J. D.; Kay, L. E. Biochemistry 1994, 33, 5984
169. Korzhnev, D. M.; Skrynnikov, N. R.; Millet, O.; Torchia, D. A.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10743
170. Hansen, D. F.; Kay, L. E. J. Biomol. NMR 2007, 37, 245
171. Ferrage, F.; Cowburn, D.; Ghose, R. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6048
172. Piotto, M.; Saudek, V.; Sklenar, V. J. Biomol. NMR 1992, 2, 661
173. Case, D. A. Amber 11 Users' Manual; University of California, San Francisco, 2010.
174. Bas, D. C.; Rogers, D. M.; Jensen, J. H. Proteins 2008, 73, 765
175. Hamelberg, D., Shen, T. Y., and McCammon, J. A. J. Chem. Phys. 2006, 125, 094905
176. Tsui, V.; Case, D. A. Biopolymers 2000, 56, 275
177. Crowley, M. F.; Williamson, M. J.; Walker, R. C. Int. J. Quantum Chem. 2009, 109, 3767
178. Brooks, B. R. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545
179. Yao, L. S.; Grishaev, A.; Cornilescu, G.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4295