Optimization of the additive CHARMM all-atom protein force field targeting improved sampling of the backbone φ, ψ and side-chain χ1 and χ2 Dihedral Angles

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 8, Issue 9, 2012, Pages 3257-3273

  Best, Robert B ^a   Zhu, Xiao ^b   Shim, Jihyun ^b   Lopes, Pedro E M ^b   Mittal, Jeetain ^c   Feig, Michael ^d   MacKerell, Alexander D ^b  

^a UNIVERSITY OF CAMBRIDGE   (United Kingdom)

^b UNIVERSITY OF MARYLAND SCHOOL OF PHARMACY   (United States)

^c Lehigh University   (United States)

^d Michigan State University   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

EID: 84865723813     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ct300400x     Document Type: Article

References (95)

1. MacKerell, A. D., Jr. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1584
2. Stone, A. J. Science 2008, 321, 787
3. Freddolino, P. L.; Harrison, C. B.; Liu, Y.; Schulten, K. Nat. Phys. 2010, 6, 751
4. Warshel, A.; Kato, M.; Pisliakov, A. V. J. Chem. Theor. Comput. 2007, 3, 2034
5. Lopes, P. E. M.; Roux, B.; MacKerell, A. D., Jr. Theor. Chem. Acc. 2009, 124, 11
6. Duan, Y.; Wu, C.; Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Zhang, W.; Yang, R.; Cieplak, P.; Luo, R.; Lee, T.; Caldwell, J.; Wang, J.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1999
7. Best, R. B.; Hummer, G. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 9004
8. Best, R. B.; Mittal, J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 14916
9. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins 2006, 65, 712
10. Li, D.-W.; Brüschweiler, R. J. Chem. Theor. Comput. 2011, 7, 1773
11. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Palmo, K.; Maragakis, P.; Klepeis, J. L.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Proteins 2010, 78, 1950
12. Best, R. B.; De Sancho, D.; Mittal, J. Biophys. J. 2012, 102, 1462
13. Piana, S.; Lindorff-Larsen, K.; Shaw, D. E. Biophys. J. 2011, 100, L47
14. MacKerell, A. D.; Bashford, D.; Bellot, M.; Dunbrack, J. R. L.; Evanseck, J. D.; Field, M. J.; Fischer, S.; Gao, J.; Guo, H.; Ha, S.; Joseph-McCarthy, D.; Kuchnir, L.; Kuczera, K.; Lau, F. T. K.; Mattos, C.; Michnick, S.; Ngo, T.; Nguyen, D. T.; Prodhom, B.; Reiher, W. E., III; Roux, B.; Schlenkrich, M.; Smith, J. C.; Stote, R.; Straub, J.; Watanabe, M.; Kuczera, J.; Yin, D.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2000, 102, 3586
15. MacKerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 698
16. MacKerell, A. D.; Feig, M.; Brooks, C. L. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400
17. Freddolino, P. L.; Schulten, K. Biophys. J. 2009, 97, 2338
18. Freddolino, P. L.; Liu, F.; Gruebele, M.; Schulten, K. Biophys. J. 2008, 95, L75
19. Freddolino, P. L.; Park, S.; Roux, B.; Schulten, K. Biophys. J. 2009, 96, 3772
20. Best, R. B.; Buchete, N.-V.; Hummer, G. Biophys. J. 2008, 95, L07
21. Mittal, J.; Best, R. B. Biophys. J. 2010, 99, L26
22. Best, R. B.; Mittal, J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 8790
23. Brooks, B. R.; Brooks, C. L.; MacKerell, A. D., Jr.; Nilsson, L.; Petrella, R. J.; Roux, B.; Won, Y.; Archontis, G.; Bartels, C.; Boresch, S.; Caflisch, A.; Caves, L.; Cui, Q.; Dinner, A. R.; Feig, M.; Fischer, S.; Gao, J.; Hodoscek, M.; Im, W.; Kuczera, K.; Lazaridis, T.; Ma, J.; Ovchinnikov, V.; Paci, E.; Pastor, R. W.; Post, C. B.; Pu, J. Z.; Schaefer, M.; Tidor, B.; Venable, R. M.; Woodcock, H. L.; Wu, X.; Yang, W.; York, D. M.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545
24. Vorobyov, I. V.; Anisimov, V. M.; MacKerell, A. D., Jr. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 18988
25. Mason, P. E.; Neilson, G. W.; Enderby, J. E.; Saboungi, M.-L.; Dempsey, C. E.; MacKerell, A. D.; Brady, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 11462
26. Macias, A. T.; MacKerell, A. D., Jr. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1452
27. Phillips, J. C.; Braun, R.; Wang, W.; Gumbart, J.; Tajkhorshid, E.; Villa, E.; Chipot, C.; Skeel, R. D.; Laxmikant, K.; Schulten, K. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1781
28. Hess, B.; Kutzner, C.; Van der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theor. Comput. 2008, 4, 435
29. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926
30. Durell, S. R.; Brooks, B. R.; Ben-Naim, A. J. Phys. Chem. 1994, 98, 2198
31. Graf; Nguyen, P. H.; Stock, G.; Schwalbe, H. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1179
32. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 103, 8577
33. Miyamoto, S.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 952
34. Kaminski, G. A.; Friesner, R. A.; Tirado-Rives, J.; Jorgensen, W. L. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 6474
35. Oostenbrink, C.; Villa, A.; Mark, A. E.; van Gunsteren, W. F. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1656
36. Weerasinghe, S.; Smith, P. E. J. Phys. Chem. B. 2003, 107, 3891
37. Kokubo, H.; Pettit, B. M. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 5233
38. Liu, P.; Kim, B.; Friesner, R. A.; Berne, B. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13749
39. Camilloni, C.; Provasi, D.; Tiana, G.; Broglia, R. A. Proteins 2007, 71, 1647
40. Mackerell, A. D., Jr.; Feig, M.; Brooks, C. L., III J. Comput. Chem. 2004, 25, 1400
41. Nosé, S. Mol. Phys. 1984, 52, 255
42. Ryckaert, J. P.; Cicotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327
43. Feller, S. E.; Zhang, Y.; Pastor, R. W.; Brooks, B. R. J. Chem. Phys. 1995, 103, 4613
44. Kabsch, W.; Sander, C. Biopolymers 1983, 22, 2577
45. Heinig, M.; Frischman, D. Nucleic Acids Res. 2004, 32, W500
46. Schuler, B.; Eaton, W. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2008, 18, 16
47. Jo., S.; Kim, T.; Iyer, V. G.; Im, W. J. Comput. Chem. 2008, 29, 1859
48. Wlodawer, A.; Walter, J.; Huber, R.; Sjolin, L. J. Mol. Biol. 1984, 180, 301
49. Vijay-Kumar, S.; Bugg, C. E.; Cook, W. J. J. Mol. Biol. 1987, 194, 531
50. Ulmer, T. S.; Ramirez, B. E.; Delaglio, F.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9179
51. Young, A. C. M.; Dewan, J. C.; Nave, C.; Tilton, R. F. J. Appl. Crystallogr. 1993, 26, 309
52. Parinello, M.; Rahman, A. J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182
53. Blanco, F. J.; Rivas, G.; Serrano, L. Nat. Struct. Biol. 1994, 1, 584
54. Muñoz, V.; Eaton, W. A. Nature 1997, 390, 196
55. Fesinmeyer, R. M.; Hudson, F. M.; Andersen, N. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7238
56. Du, D. G.; Tucker, M. J.; Gai, F. Biochemistry 2006, 45, 2668
57. Best, R. B.; Mittal, J. Proteins 2011, 79, 1318
58. Shao, Y.; Fusti-Molnar, L.; Jung, Y.; Kussmann, J.; Ochsenfeld, C.; Brown, S. T.; Gilbert, A. T. B. S. L. V.; Levchenko, S. V.; O'Neill, D. P.; A., D. J. R.; Lochan, R. C. W., T.; Beran, G. J. O.; Besley, N. A.; Herbert, J. M.; Lin, C. Y. V. V., T.; Chien, S. H.; Sodt, A.; Steele, R. P.; Rassolov, V. A.; Maslen, P. E. K., P. P.; Adamson, R. D.; Austin, B.; Baker, J.; Byrd, E.; F., C.; Dachsel, H. D., R. J.; Dreuw, A.; Dunietz, B. D.; Dutoi, A. D.; Furlani, T. R. G., S. R.; Heyden, A.; Hirata, S.; Hsu, C.-P.; Kedziora, G.; Khalliulin, R. Z. K., P.; Lee, A. M.; Lee, M. S.; Liang, W.; Lotan, I.; Nair, N. P., B.; Proynov, E. I.; Pieniazek, P. A.; Rhee, Y. M.; Ritchie, J.; Rosta, E. S., C. D.; Simmonett, A. C.; Subotnik, J. E.; Woodcock, H. L., III; Zhang, W. B., A. T.; Chakraborty, A. K.; Chipman, D. M.; Keil, F. J.; Warshel, A.; Hehre, W. J. S. I., H. F.; Kong, J.; Krylov, A. I.; Gill, P. M. W.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 3172
59. Frisch, M. J. T., G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J., J. A.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03; Gaussian, Inc: Wallingford CT, 2004.
60. Halkier, A.; Helgakerb, T.; Jorgensena, P.; Klopperb, W.; Kocha, H.; Olsenc, J.; Wilson, A. K. Chem. Phys. Lett. 1998, 286, 243
61. Shen, Y.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2010, 48, 13
62. Zhu, X.; Lopes, P. E. M.; Shim, J.; MacKerell, A. D., Jr. J. Chem. Inf. Model. 2012, 52, 1559-1572.
63. Woodcock, H. L.; Moran, D.; Pastor, R. W.; MacKerell, A. D., Jr.; Brooks, B. R. Biophys. J. 2007, 93, 1
64. Guvench, O.; MacKerell, A. D., Jr. J. Mol. Model. 2008, 14, 667
65. Berman, H. M.; Henrick, K.; Nakamura, H. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 980
66. Manders, E. M. M.; Verbeek, F. J.; Aten, J. A. J. Microsc. 1993, 169, 375
67. Bernard, D.; Coop, A.; MacKerell, A. D., Jr. J. Med. Chem. 2007, 50, 1799
68. Schmidt, J. M.; Blümel, M.; Löhr, F.; Rüterjans, H. J. Biomol. NMR 1999, 14, 1-12
69. Case, D. A.; Scheurer, C.; Brüschweiler, R. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10390
70. Pérez, C.; Löhr, F.; Rüterjans, H.; Schmidt, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7081
71. Chou, J. J.; Case, D. A.; Bax, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8959
72. Bartlett, G. J.; Choudhary, A.; Raines, R. T.; Woolfson, D. N. Nature Chem. Biol. 2010, 6, 615
73. Shalongo, W.; Dugad, L.; Stellwagen, E. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8288
74. Zwanzig, R. W. J. Chem. Phys. 1954, 22, 1420
75. Scholtz, J. M.; York, E. J.; Stewart, J. M.; Baldwin, R. L. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5102
76. Muñoz, V.; Serrano, L. J. Mol. Biol. 1995, 245, 275
77. Halgren, T. A.; Nachbar, R. B. J. Comput. Chem. 1996, 17, 587
78. Oosterbrink, C.; Villa, A.; Mark, A. E.; Van Gunsteren, W. F. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1656
79. Aliev, A. E.; Courtier-Murias, D. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 12358
80. Best, R. B.; Merchant, K. A.; Gopich, I. V.; Schuler, B.; Bax, A.; Eaton, W. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 18964
81. Smith, J. L.; Corfield, P. W. R.; Hendrickson, W. A.; Low, B. W. Acta Crystallogr., Sect. A: Found. Crystallogr. 1988, 44, 357
82. Jelsch, C.; Teeter, M. M.; Lamzin, V.; Pichon-Pesme, V.; Blessing, R. H.; Lecomte, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 3171
83. Ramachandran, G. N.; Ramakrishnan, C.; Sasisekharan, V. J. Mol. Biol. 1963, 7
84. Shaw, D. E.; Maragakis, P.; Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Dror, R. O.; Eastwood, M. P.; Bank, J. A.; Jumper, J. M.; Salmon, J. K.; Shan, Y.; Wriggers, W. Science 2010, 330, 341
85. Hennig, M.; Bermel, W.; Dobson, C. M.; Smith, L. J.; Schwalbe, H. J. Mol. Biol. 1999, 288, 705
86. Harata, K. Acta Crystallogr., Sect. A: Found. Crystallogr. 1993, 44, 357
87. Kamada, K.; De Angelis, J.; Roeder, R. G.; Burley, S. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 3115
88. Wlodawer, A.; Walter, J.; Huber, R.; Sjölin, L. J. Mol. Biol. 1984, 180, 301
89. Szebenyi, D. M.; Moffat, K. J. Biol. Chem. 1986, 261, 8761
90. Kachalova, G. S.; Popov, A. N.; Bartunik, H. D. Science 1999, 284, 473
91. Flyvbjerg, H.; G., P. H. J. Chem. Phys. 1989, 91, 461
92. Vajpai, N.; Gentner, M.; Huang, J.-R.; Blackledge, M.; Grzesiek, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 3196
93. Press, W. H.; Teukolsky, S. A.; Vetterling, W. T.; Flannery, B. P. Numerical Recipes in C; Cambridge University Press: Cambridge, U.K., 1992.
94. Nettels, D.; Gopich, I. V.; Hoffmann, A.; Schuler, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 2655
95. Best, R. B.; Mittal, J.; Feig, M.; MacKerell, A. D., Jr. Biophys. J., in press.