Comparison of ab Initio, DFT, and semiempirical QM/MM approaches for description of catalytic mechanism of hairpin ribozyme

Journal of Chemical Theory and Computation

Volumn 10, Issue 4, 2014, Pages 1608-1622

  Mlýnský, Vojtěch ^a   Banáš, Pavel ^a   Šponer, Jiří ^b,c   Van Der Kamp, Marc W ^d   Mulholland, Adrian J ^d   Otyepka, Michal ^a  

^a PALACKÝ UNIVERSITY   (Czech Republic)

^b INSTITUTE OF BIOPHYSICS   (Czech Republic)

^c MASARYK UNIVERSITY   (Czech Republic)

^d UNIVERSITY OF BRISTOL   (United Kingdom)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

EID: 84898410136     PISSN: 15499618     EISSN: 15499626     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ct401015e     Document Type: Article

References (118)

1. Lilley, D. M. Trends Biochem. Sci. 2003, 28, 495-501
2. Fedor, M. J.; Williamson, J. R. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005, 6, 399-412
3. Fedor, M. J. J. Mol. Biol. 2000, 297, 269-291
4. Fedor, M. J. Annu. Rev. Biophys. 2009, 38, 271-299
5. Walter, N. G.; Burke, J. M. Curr. Opin. Chem. Biol. 1998, 2, 24-30
6. Cochrane, J. C.; Strobel, S. A. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 1027-1035
7. Kraut, D. A.; Carroll, K. S.; Herschlag, D. Annu. Rev. Biochem. 2003, 72, 517-571
8. Rupert, P. B.; Ferre-D'Amare, A. R. Nature 2001, 410, 780-786
9. Rupert, P. B.; Massey, A. P.; Sigurdsson, S. T.; Ferre-D'Amare, A. R. Science 2002, 298, 1421-1424
10. Alam, S.; Grum-Tokars, V.; Krucinska, J.; Kundracik, M. L.; Wedekind, J. E. Biochemistry 2005, 44, 14396-14408
11. Salter, J.; Krucinska, J.; Alam, S.; Grum-Tokars, V.; Wedekind, J. E. Biochemistry 2006, 45, 686-700
12. Lebruska, L. L.; Kuzmine, I. I.; Fedor, M. J. Chem. Biol. 2002, 9, 465-473
13. Bevilacqua, P. C. Biochemistry 2003, 42, 2259-2265
14. Kuzmin, Y. I.; Da Costa, C. P.; Fedor, M. J. J. Mol. Biol. 2004, 340, 233-251
15. Walter, N. G. Mol. Cell 2007, 28, 923-929
16. Nam, K.; Cui, Q.; Gao, J. L.; York, D. M. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 486-504
17. Nam, K. H.; Gao, J. L.; York, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4680-4691
18. Mlynsky, V.; Banas, P.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 13911-13924
19. Kuzmin, Y. I.; Da Costa, C. P.; Cottrell, J. W.; Fedor, M. J. J. Mol. Biol. 2005, 349, 989-1010
20. Guo, M.; Spitale, R. C.; Volpini, R.; Krucinska, J.; Cristalli, G.; Carey, P. R.; Wedekind, J. E. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 12908-12909
21. Cottrell, J. W.; Scott, L. G.; Fedor, M. J. J. Biol. Chem. 2011, 286, 17658-17664
22. Bevilacqua, P. C.; Brown, T. S.; Nakano, S.; Yajima, R. Biopolymers 2004, 73, 90-109
23. Perreault, D. M.; Anslyn, E. V. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1997, 36, 432-450
24. Nam, K.; Gao, J. L.; York, D. M. RNA 2008, 14, 1501-1507
25. Liu, L.; Cottrell, J. W.; Scott, L. G.; Fedor, M. J. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 351-357
26. Nahas, M. K.; Wilson, T. J.; Hohng, S. C.; Jarvie, K.; Lilley, D. M. J.; Ha, T. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 1107-1113
27. Wilson, T. J.; Lilley, D. M. RNA 2011, 17, 213-221
28. Kath-Schorr, S.; Wilson, T. J.; Li, N. S.; Lu, J.; Piccirilli, J. A.; Lilley, D. M. J. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16717-16724
29. Mlynsky, V.; Banas, P.; Hollas, D.; Reblova, K.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 6642-6652
30. Ditzler, M. A.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Walter, N. G. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 40-47
31. Sponer, J.; Sponer, J. E.; Mladek, A.; Banas, P.; Jurecka, P.; Otyepka, M. Methods 2013, 64, 3-11
32. Torelli, A. T.; Krucinska, J.; Wedekind, J. E. RNA 2007, 13, 1052-1070
33. Torelli, A. T.; Spitale, R. C.; Krucinska, J.; Wedekind, J. E. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008, 371, 154-158
34. Macelrevey, C.; Salter, J. D.; Krucinska, J.; Wedekind, J. E. RNA 2008, 14, 1600-1616
35. Cottrell, J. W.; Kuzmin, Y. I.; Fedor, M. J. J. Biol. Chem. 2007, 282, 13498-13507
36. CRC Handbook of Chemistry and Physics, 83 rd ed.; Lide, D. R., Ed.; CRC: Boca Raton, FL, 2003.
37. Ditzler, M. A.; Sponer, J.; Walter, N. G. RNA 2009, 15, 560-575
38. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 103, 227-249
39. Warshel, A. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2003, 32, 425-443
40. Gao, J. L.; Ma, S. H.; Major, D. T.; Nam, K.; Pu, J. Z.; Truhlar, D. G. Chem. Rev. 2006, 106, 3188-3209
41. Senn, H. M.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1198-1229
42. Kamerlin, S. C. L.; Warshel, A. Proteins 2010, 78, 1339-1375
43. Acevedo, O.; Jorgensen, W. L. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 142-151
44. Lonsdale, R.; Harvey, J. N.; Mulholland, A. J. Chem. Soc. Rev. 2012, 41, 3025-3038
45. Friesner, R. A.; Guallar, V. Annu. Rev. Phys. Chem. 2005, 56, 389-427
46. Senn, H. M.; Thiel, W. Curr. Opin. Chem. Biol. 2007, 11, 182-187
47. Lin, H.; Truhlar, D. G. Theor. Chem. Acc. 2007, 117, 185-199
48. Banas, P.; Jurecka, P.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. Methods 2009, 49, 202-216
49. van der Kamp, M. W.; Mulholland, A. J. Biochemistry 2013, 52, 2708-2728
50. Steinbrecher, T.; Elstner, M. Methods Mol. Biol. 2013, 924, 91-124
51. Groenhof, G. Methods Mol. Biol. 2013, 924, 43-66
52. Rosta, E.; Nowotny, M.; Yang, W.; Hummer, G. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 8934-8941
53. Lans, I.; Medina, M.; Rosta, E.; Hummer, G.; Garcia-Viloca, M.; Lluch, J. M.; Gonzalez-Lafont, A. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 20544-20553
54. Elstner, M.; Porezag, D.; Jungnickel, G.; Elsner, J.; Haugk, M.; Frauenheim, T.; Suhai, S.; Seifert, G. Phys. Rev. B 1998, 58, 7260-7268
55. Yang, Y.; Yu, H. B.; York, D.; Elstner, M.; Cui, Q. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 2067-2084
56. Banas, P.; Rulisek, L.; Hanosova, V.; Svozil, D.; Walter, N. G.; Sponer, J.; Otyepka, M. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 11177-11187
57. Ganguly, A.; Bevilacqua, P. C.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 2906-2911
58. Thaplyal, P.; Ganguly, A.; Golden, B. L.; Hammes-Schiffer, S.; Bevilacqua, P. C. Biochemistry 2013, 52, 6499-6514
59. Csonka, G. I.; Johnson, B. G. Theor. Chem. Acc. 1998, 99, 158-165
60. Mori-Sanchez, P.; Cohen, A. J.; Yang, W. J. Chem. Phys. 2006, 125, 201102
61. Zhao, Y.; Truhlar, D. G. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 157-167
62. Lynch, B. J.; Fast, P. L.; Harris, M.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. A 2000, 104, 4811-4815
63. Lynch, B. J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. A 2001, 105, 2936-2941
64. Cohen, A. J.; Mori-Sanchez, P.; Yang, W. T. Chem. Rev. 2012, 112, 289-320
65. Wang, S. L.; Hu, P.; Zhang, Y. K. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 3758-3764
66. Hu, P.; Wang, S.; Zhang, Y. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 3806-3813
67. Hu, P.; Wang, S. L.; Zhang, Y. K. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 16721-16728
68. Zhou, Y. Z.; Wang, S. L.; Zhang, Y. K. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 8817-8825
69. Ke, Z. H.; Guo, H.; Xie, D. Q.; Wang, S. L.; Zhang, Y. K. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 3725-3733
70. Ganguly, A.; Thaplyal, P.; Rosta, E.; Bevilacqua, P. C.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 1483-1496
71. Rosta, E.; Yang, W.; Hummer, G. J. Am. Chem. Soc. 2014, 10.1021/ja411408x
72. Warshel, A.; Weiss, R. M. Ann. N. Y. Acad. Sci. 1981, 367, 370-382
73. Warshel, A.; Sharma, P. K.; Kato, M.; Xiang, Y.; Liu, H. B.; Olsson, M. H. M. Chem. Rev. 2006, 106, 3210-3235
74. Warshel, A. Computer Modeling of Chemical Reactions in Enzymes and Solutions; John Wiley and Sons: New York, 1991.
75. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3100
76. Lee, C. T.; Yang, W. T.; Parr, R. G. Phys. Rev. B: Condens. Matter Mater. Phys. 1988, 37, 785-789
77. Grimme, S. J. Chem. Phys. 2003, 118, 9095-9102
78. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197
79. Wang, J. M.; Cieplak, P.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 2000, 21, 1049-1074
80. Svensson, M.; Humbel, S.; Froese, R. D. J.; Matsubara, T.; Sieber, S.; Morokuma, K. J. Phys. Chem. 1996, 100, 19357-19363
81. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, J. M.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
82. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, T. E., III; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Merz, K. M.; Roberts, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Swails, J.; Götz, A. W.; Kolossváry, I.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Vanicek, J.; Wolf, R. M.; Liu, J.; Wu, X.; Brozell, S. R.; Steinbrecher, T.; Gohlke, H.; Cai, Q.; Ye, X.; Wang, J.; Hsieh, M.-J.; Cui, G.; Roe, D. R.; Mathews, D. H.; Seetin, M. G.; Salomon-Ferrer, R.; Sagui, C.; Babin, V.; Luchko, T.; Gusarov, S.; Kovalenko, A.; Kollman, P. A. AMBER 12.0; University of California: San Francisco, 2012.
83. Harvey, J. N. Faraday Discuss. 2004, 127, 165-177
84. Ponder, J. W.; Richards, F. M. J. Comput. Chem. 1987, 8, 1016-1024
85. Werner, H.-J.; Knowles, P. J.; Knizia, G.; Manby, F. R.; Schutz, M.; Celani, P.; Korona, T.; Lindh, R.; Mitrushenkov, A.; Rauhut, G.; Shamasundar, K. R.; Adler, T. B.; Amos, R. D.; Bernhardsson, A.; Berning, A.; Cooper, D. L.; Deegan, M. J. O.; Dobbyn, A. J.; Eckert, F.; Goll, E.; Hampel, C.; Hesselmann, A.; Hetzer, G.; Hrenar, T.; Jansen, G.; Koppl, C.; Liu, Y.; Lloyd, A. W.; Mata, R. A.; May, A. J.; McNicholas, S. J.; Meyer, W.; Mura, M. E.; Nicklass, A.; O'Neill, D. P.; Palmieri, P.; Peng, D.; Pfluger, K.; Pitzer, R.; Reiher, M.; Shiozaki, T.; Stoll, H.; Stone, A. J.; Tarroni, R.; Thorsteinsson, T.; Wang, M. MOLPRO, version 2012.1, a package of ab initio programs, 2012.
86. Halkier, A.; Helgaker, T.; Jorgensen, P.; Klopper, W.; Koch, H.; Olsen, J.; Wilson, A. K. Chem. Phys. Lett. 1998, 286, 243-252
87. Halkier, A.; Helgaker, T.; Jorgensen, P.; Klopper, W.; Olsen, J. Chem. Phys. Lett. 1999, 302, 437-446
88. Goumans, T. P. M.; Ehlers, A. W.; Lammertsma, K.; Wurthwein, E. U.; Grimme, S. Chem. - Eur. J. 2004, 10, 6468-6475
89. Schwabe, T.; Grimme, S. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 569-579
90. van der Kamp, M. W.; Zurek, J.; Manby, F. R.; Harvey, J. N.; Mulholland, A. J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 11303-11314
91. Cerny, J.; Hobza, P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2007, 9, 5291-5303
92. Pitonak, M.; Neogrady, P.; Cerny, J.; Grimme, S.; Hobza, P. ChemPhysChem 2009, 10, 282-289
93. Lonsdale, R.; Harvey, J. N.; Mulholland, A. J. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 4637-4645
94. Nam, K.; Gao, J. L.; York, D. M. J. Chem. Theory Comput. 2005, 1, 2-13
95. Walker, R. C.; Crowley, M. F.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2008, 29, 1019-1031
96. Kumar, S.; Rosenberg, J. M.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1995, 16, 1339-1350
97. Perez, A.; Marchan, I.; Svozil, D.; Sponer, J.; Cheatham, T. E.; Laughton, C. A.; Orozco, M. Biophys. J. 2007, 92, 3817-3829
98. Zgarbova, M.; Otyepka, M.; Sponer, J.; Mladek, A.; Banas, P.; Cheatham, T. E., 3rd; Jurecka, P. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 2886-2902
99. Anslyn, E. V.; Dougherty, D. A. Modern Physical Organic Chemistry; University Science Books: Sausalito, CA, 2006.
100. Lopez-Canut, V.; Marti, S.; Bertran, J.; Moliner, V.; Tunon, I. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 7816-7824
101. Lopez-Canut, V.; Ruiz-Pernia, J.; Tunon, I.; Ferrer, S.; Moliner, V. J. Chem. Theory Comput. 2009, 5, 439-442
102. Lopez-Canut, V.; Roca, M.; Bertran, J.; Moliner, V.; Tunon, I. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 6955-6963
103. Lopez-Canut, V.; Roca, M.; Bertran, J.; Moliner, V.; Tunon, I. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 12050-12062
104. Wong, K. Y.; Lee, T. S.; York, D. M. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 1-3
105. Yang, Y.; Yu, H.; Cui, Q. J. Mol. Biol. 2008, 381, 1407-1420
106. Yang, Y.; Cui, Q. J. Phys. Chem. A 2009, 113, 12439-12446
107. Zhang, C. H.; Gao, J. Y.; Chen, Z. Q.; Xue, Y. J. Mol. Graphics Modell. 2010, 28, 799-806
108. Capoferri, L.; Mor, M.; Sirirak, J.; Chudyk, E.; Mulholland, A. J.; Lodola, A. J. Mol. Model. 2011, 17, 2375-2383
109. Hou, G.; Cui, Q. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 229-246
110. Hou, G.; Cui, Q. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 10457-10469
111. Torres, R. A.; Himo, F.; Bruice, T. C.; Noodleman, L.; Lovell, T. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 9861-9867
112. Lopez, X.; Dejaegere, A.; Leclerc, F.; York, D. M.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 11525-11539
113. Claeyssens, F.; Harvey, J. N.; Manby, F. R.; Mata, R. A.; Mulholland, A. J.; Ranaghan, K. E.; Schutz, M.; Thiel, S.; Thiel, W.; Werner, H. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 6856-6859
114. Chval, Z.; Chvalova, D.; Leclerc, F. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 10943-10956
115. Zhao, Y.; Gonzalez-Garcia, N.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. A 2005, 109, 2012-2018
116. Wolfenden, R.; Snider, M. J. Acc. Chem. Res. 2001, 34, 938-945
117. Hou, G.; Zhu, X.; Elstner, M.; Cui, Q. J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 4293-4304
118. Zurek, J.; Bowman, A. L.; Sokalski, W. A.; Mulholland, A. J. Struct. Chem. 2004, 15, 405-414