Catalytic reaction mechanism of acetylcholinesterase determined by born-oppenheimer Ab initio QM/MM molecular dynamics simulations

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 114, Issue 26, 2010, Pages 8817-8825

  Zhou, Yanzi ^a   Wang, Shenglong ^a   Zhang, Yingkai ^a  

^a NEW YORK UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACYLATION; AMINO ACIDS; CARBONYLATION; CATALYSIS; DYNAMICS; HYDROGEN; MOLECULAR DYNAMICS; OXYGEN; PHOSPHATASES; POSITIVE IONS; PROTON TRANSFER; REACTION INTERMEDIATES; REACTION KINETICS;

AB INITIO; ACETYLCHOLINESTERASE; ACYLATION REACTIONS; B3LYP/6-31G; BORN-OPPENHEIMER; BORN-OPPENHEIMER MOLECULAR DYNAMICS; CARBONYL CARBON; CARBONYL OXYGEN; CATALYTIC MECHANISMS; CATALYTIC PROCESS; CATALYTIC REACTION MECHANISM; CATALYTIC TRIAD; CHOLINERGIC SYNAPSIS; DEACYLATION; ENZYME REACTION; GENERAL BASE; HYDROLASES; INTERMEDIATE STATE; LOW-BARRIER HYDROGEN BONDS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; MULTI-STEP; NUCLEOPHILIC ATTACK; OXYANION HOLE; QM/MM MD SIMULATIONS; REACTION PROFILE; SCISSILE BOND; THEORETICAL INVESTIGATIONS; UMBRELLA SAMPLING;

HYDROGEN BONDS;

ACETYLCHOLINESTERASE;

ACYLATION; BIOCATALYSIS; CHEMISTRY; ENZYME ACTIVE SITE; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; QUANTUM THEORY; THERMODYNAMICS;

ACETYLCHOLINESTERASE; ACYLATION; BIOCATALYSIS; CATALYTIC DOMAIN; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; QUANTUM THEORY; THERMODYNAMICS;

EID: 77954339384     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp104258d     Document Type: Article

References (98)

1. Frey, P. A.; Hegeman, A. D. Enzymatic Reaction Mechanisms; Oxford University Press: Oxford, U.K., 2007.
2. Kraut, D. A.; Carroll, K. S.; Herschlag, D. Annu. Rev. Biochem. 2003, 72, 517-571
3. Potashman, M. H.; Duggan, M. E. J. Med. Chem. 2009, 52, 1231-1246
4. Robertson, J. G. Biochemistry 2005, 44, 5561-5571
5. Schramm, V. L. Acc. Chem. Res. 2003, 36, 588-596
6. Schramm, V. L. J. Biol. Chem. 2007, 282, 28297-28300
7. Nanda, V.; Koder, R. L. Nat. Chem. 2010, 2, 15-24
8. Jiang, L.; Althoff, E. A.; Clemente, F. R.; Doyle, L.; Rothlisberger, D.; Zanghellini, A.; Gallaher, J. L.; Betker, J. L.; Tanaka, F.; Barbas, C. F.; Hilvert, D.; Houk, K. N.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2008, 319, 1387-1391
9. Zheng, F.; Yang, W. C.; Ko, M. C.; Liu, J. J.; Cho, H.; Gao, D. Q.; Tong, M.; Tai, H. H.; Woods, J. H.; Zhan, C. G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12148-12155
10. Rothlisberger, D.; Khersonsky, O.; Wollacott, A. M.; Jiang, L.; DeChancie, J.; Betker, J.; Gallaher, J. L.; Althoff, E. A.; Zanghellini, A.; Dym, O.; Albeck, S.; Houk, K. N.; Tawfik, D. S.; Baker, D. Nature 2008, 453, 190-U4
11. Yeung, N.; Lin, Y. W.; Gao, Y. G.; Zhao, X.; Russell, B. S.; Lei, L. Y.; Miner, K. D.; Robinson, H.; Lu, Y. Nature 2009, 462, 1079-U144
12. Roca, M.; Vardi-Kilshtain, A.; Warshel, A. Biochemistry 2009, 48, 3046-3056
13. Quinn, D. M. Chem. Rev. 1987, 87, 955-979
14. Rosenberry, T. L. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 1975, 43, 103-218
15. Rosenberry, T. L. J. Mol. Neurosci. 2010, 40, 32-39
16. Cheng, Y. H.; Cheng, X. L.; Radic, Z.; McCammon, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6562-6570
17. Silman, I.; Sussman, J. L. Chem. Biol. Interact. 2008, 175, 3-10
18. Harel, M.; Quinn, D. M.; Nair, H. K.; Silman, I.; Sussman, J. L. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 2340-2346
19. Bourne, Y.; Taylor, P.; Marchot, P. Cell 1995, 83, 503-512
20. Sussman, J. L.; Harel, M.; Frolow, F.; Oefner, C.; Goldman, A.; Toker, L.; Silman, I. Science 1991, 253, 872-879
21. Kua, J.; Zhang, Y. K.; Eslami, A. C.; Butler, J. R.; McCammon, J. A. Protein Sci. 2003, 12, 2675-2684
22. Quinn, D. M.; Feaster, S. R.; Nair, H. K.; Baker, N. A.; Radic, Z.; Taylor, P. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2975-2980
23. Ishida, T.; Kato, S. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 12035-12048
24. Hedstrom, L. Chem. Rev. 2002, 102, 4501-4523
25. Topf, M.; Richards, W. G. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 14631-14641
26. Froede, H. C.; Wilson, I. B. J. Biol. Chem. 1984, 259, 11010-11013
27. Malany, S.; Sawai, M.; Sikorski, R. S.; Seravalli, J.; Quinn, D. M.; Radic, Z.; Taylor, P.; Kronman, C.; Velan, B.; Shafferman, A. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2981-2987
28. Fuxreiter, M.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 183-194
29. Zhang, Y. K.; Kua, J.; McCammon, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10572-10577
30. Zhang, Y. K.; Kua, J.; McCammon, J. A. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 4459-4463
31. Gao, D. Q.; Zhan, C. G. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 23070-23076
32. Vagedes, P.; Rabenstein, B.; Aqvist, J.; Marelius, J.; Knapp, E. W. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 12254-12262
33. Nemukhin, A. V.; Lushchekina, S. V.; Bochenkova, A. V.; Golubeva, A. A.; Varfolomeev, S. D. J. Mol. Model. 2008, 14, 409-416
34. Wlodek, S. T.; Antosiewicz, J.; Briggs, J. M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 8159-8165
35. Manojkumar, T. K.; Cui, C. Z.; Kim, K. S. J. Comput. Chem. 2005, 26, 606-611
36. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 103, 227-249
37. Singh, U. C.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1986, 7, 718-730
38. Field, M. J.; Bash, P. A.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1990, 11, 700-733
39. Mulholland, A. J. Drug Discovery Today 2005, 10, 1393-1402
40. Zhang, Y. K. Theor. Chem. Acc. 2006, 116, 43-50
41. Hu, H.; Yang, W. T. Annu. Rev. Phys. Chem. 2008, 59, 573-601
42. Friesner, R. A.; Guallar, V. Annu. Rev. Phys. Chem. 2005, 56, 389-427
43. Gao, J. L.; Truhlar, D. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 2002, 53, 467-505
44. Senn, H. M.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1198-1229
45. Shurki, A.; Warshel, A. In Protein Simulations 2003; Vol. 66, pp 249 - 313.
46. Patey, G. N.; Valleau, J. P. J. Chem. Phys. 1975, 63, 2334-2339
47. Roux, B. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 275-282
48. Boczko, E. M.; Brooks, C. L. J. Phys. Chem. 1993, 97, 4509-4513
49. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197
50. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2006, 65, 712-725
51. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935
52. Zhang, Y. K.; Lee, T. S.; Yang, W. T. J. Chem. Phys. 1999, 110, 46-54
53. Zhang, Y. K.; Liu, H. Y.; Yang, W. T. J. Chem. Phys. 2000, 112, 3483-3492
54. Zhang, Y. K. J. Chem. Phys. 2005, 122, 024114
55. Liu, H. Y.; Zhang, Y. K.; Yang, W. T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 6560-6570
56. Shao, Y.; Molnar, L. F.; Jung, Y.; Kussmann, J.; Ochsenfeld, C.; Brown, S. T.; Gilbert, A. T. B.; Slipchenko, L. V.; Levchenko, S. V.; O'Neill, D. P.; DiStasio, R. A.; Lochan, R. C.; Wang, T.; Beran, G. J. O.; Besley, N. A.; Herbert, J. M.; Lin, C. Y.; Van Voorhis, T.; Chien, S. H.; Sodt, A.; Steele, R. P.; Rassolov, V. A.; Maslen, P. E.; Korambath, P. P.; Adamson, R. D.; Austin, B.; Baker, J.; Byrd, E. F. C.; Dachsel, H.; Doerksen, R. J.; Dreuw, A.; Dunietz, B. D.; Dutoi, A. D.; Furlani, T. R.; Gwaltney, S. R.; Heyden, A.; Hirata, S.; Hsu, C. P.; Kedziora, G.; Khalliulin, R. Z.; Klunzinger, P.; Lee, A. M.; Lee, M. S.; Liang, W.; Lotan, I.; Nair, N.; Peters, B.; Proynov, E. I.; Pieniazek, P. A.; Rhee, Y. M.; Ritchie, J.; Rosta, E.; Sherrill, C. D.; Simmonett, A. C.; Subotnik, J. E.; Woodcock, H. L.; Zhang, W.; Bell, A. T.; Chakraborty, A. K.; Chipman, D. M.; Keil, F. J.; Warshel, A.; Hehre, W. J.; Schaefer, H. F.; Kong, J.; Krylov, A. I.; Gill, P. M. W.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2006, 8, 3172-3191
57. Ponder, J. W. (2004).
58. Kumar, S.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A.; Rosenberg, J. M. J. Comput. Chem. 1992) 13, 1011-1021
59. Souaille, M.; Roux, B. Comput. Phys. Commun. 2001, 135, 40-57
60. Ferrenberg, A. M.; Swendsen, R. H. Phys. Rev. Lett. 1988, 61, 2635-2638
61. Wang, S. L.; Hu, P.; Zhang, Y. K. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 3758-3764
62. Hu, P.; Wang, S.; Zhang, Y. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 3806-3813
63. Hu, P.; Wang, S. L.; Zhang, Y. K. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 16721-16728
64. Lu, Z. Y.; Zhang, Y. K. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 1237-1248
65. Ke, Z. H.; Wang, S. L.; Xie, D. Q.; Zhang, Y. K. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 16705-16710
66. Ke, Z. H.; Zhou, Y. Z.; Hu, P.; Wang, S. L.; Xie, D. Q.; Zhang, Y. K. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 12750-12758
67. Zheng, H.; Wang, S. L.; Zhang, Y. K. J. Comput. Chem. 2009, 30, 2706-2711
68. Wu, R. B.; Hu, P.; Wang, S. L.; Cao, Z. X.; Zhang, Y. K. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 337-343
69. Froede, H. C.; Wilson, I. B.; Kaufman, H. Arch. Biochem. Biophys. 1986, 247, 420-423
70. Szegletes, T.; Mallender, W. D.; Thomas, P. J.; Rosenberry, T. L. Biochemistry 1999, 38, 122-133
71. Radic, Z.; Gibney, G.; Kawamoto, S.; Macpheequigley, K.; Bongiorno, C.; Taylor, P. Biochemistry 1992, 31, 9760-9767
72. Ordentlich, A.; Barak, D.; Kronman, C.; Ariel, N.; Segall, Y.; Velan, B.; Shafferman, A. J. Biol. Chem. 1995, 270, 2082-2091
73. Shafferman, A.; Velan, B.; Ordentlich, A.; Kronman, C.; Grosfeld, H.; Leitner, M.; Flashner, Y.; Cohen, S.; Barak, D.; Ariel, N. EMBO J. 1992, 11, 3561-3568
74. Blow, D. M.; Birktoft, J. J.; Hartley, B. S. Nature 1969, 221, 337
75. Bachovchin, W. W.; Roberts, J. D. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 8041-8047
76. Dewar, M. J. S.; Storch, D. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1985, 82, 2225-2229
77. Scheiner, S.; Kleier, D. A.; Lipscomb, W. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1975, 72, 2606-2610
78. Umeyama, H.; Imamura, A.; Nagata, C. J. Theor. Biol. 1973, 41, 485-502
79. Bachovchin, W. W. Biochemistry 1986, 25, 7751-7759
80. Kossiakoff, A. A.; Spencer, S. A. Biochemistry 1981, 20, 6462-6474
81. Steitz, T. A.; Shulman, R. G. Annu. Rev. Biophys. Bioeng. 1982, 11, 419-444
82. Robillar, G.; Shulman, R. G. J. Mol. Biol. 1974, 86, 519-540
83. Robillar, G.; Shulman, R. G. J. Mol. Biol. 1974, 86, 541-558
84. Bachovchin, W. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1985, 82, 7948-7951
85. Kossiakoff, A. A.; Spencer, S. A. Nature 1980, 288, 414-416
86. Massiah, M. A.; Viragh, C.; Reddy, P. M.; Kovach, I. M.; Johnson, J.; Rosenberry, T. L.; Mildvan, A. S. Biochemistry 2001, 40, 5682-5690
87. Gerlt, J. A.; Gassman, P. G. Biochemistry 1993, 32, 11943-11952
88. Cleland, W. W.; Kreevoy, M. M. Science 1994, 264, 1887-1890
89. Guthrie, J. P. Chem. Biol. 1996, 3, 163-170
90. Ash, E. L.; Sudmeier, J. L.; DeFabo, E. C.; Bachovchin, W. W. Science 1997, 278, 1128-1132
91. Perrin, C. L.; Nielson, J. B. Annu. Rev. Phys. Chem. 1997, 48, 511-544
92. Warshel, A.; Papazyan, A.; Kollman, P. A. Science 1995, 269, 102-104
93. Warshel, A.; Narayszabo, G.; Sussman, F.; Hwang, J. K. Biochemistry 1989, 28, 3629-3637
94. Ash, E. L.; Sudmeier, J. L.; Day, R. M.; Vincent, M.; Torchilin, E. V.; Haddad, K. C.; Bradshaw, E. M.; Sanford, D. G.; Bachovchin, W. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 10371-10376
95. Scheiner, S. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6837-6846
96. Topf, M.; Varnai, P.; Schofield, C. J.; Richards, W. G. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2002, 47, 357-369
97. Henderson, R. J. Mol. Biol. 1970, 54, 341-354
98. Waugh, S. M.; Harris, J. L.; Fletterick, R.; Craik, C. S. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 762-765