Hydrogen tunneling in enzymes and biomimetic models

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 7, 2014, Pages 3466-3494

  Layfield, Joshua P ^a   Hammes Schiffer, Sharon ^a  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ELECTRONIC STRUCTURE; HYDROGEN; RATE CONSTANTS;

BIOMIMETIC MODEL; BIOMIMETIC SYSTEMS; HYDRIDE TRANSFERS; NON-ADIABATICITY; PHYSICAL PRINCIPLES; SEMICLASSICAL METHODS; THEORETICAL TREATMENTS; TUNNELING PROCESS;

BIOMIMETIC PROCESSES;

ALCOHOL DEHYDROGENASE; BIOMATERIAL; ENZYME; HYDROGEN; LIPOXYGENASE; LIPOXYGENASE L-1; PROTON;

CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; QUANTUM THEORY;

ALCOHOL DEHYDROGENASE; BIOCOMPATIBLE MATERIALS; ENZYMES; HYDROGEN; LIPOXYGENASE; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTONS; QUANTUM THEORY;

EID: 84897978185     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr400400p     Document Type: Review

References (282)

1. Klinman, J. P. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2006, 1757, 981
2. Swain, C. G.; Stivers, E. C.; Reuwer, J. F.; Schaad, L. J. J. Am. Chem. Soc. 1958, 80, 5885
3. Saunders, W. H. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 164
4. Cha, Y.; Murray, C. J.; Klinman, J. P. Science 1989, 243, 1325
5. Bahnson, B. J.; Colby, T. D.; Chin, J. K.; Goldstein, B. M.; Klinman, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 12797
6. Bell, R. P. The Tunnel Effect in Chemistry; Chapman and Hall: London; New York, 1980.
7. Hammes-Schiffer, S. Energy Environ. Sci. 2012, 5, 7696
8. Borgis, D.; Hynes, J. T. Chem. Phys. 1993, 170, 315
9. Borgis, D. C.; Lee, S. Y.; Hynes, J. T. Chem. Phys. Lett. 1989, 162, 19
10. Kiefer, P. M.; Hynes, J. T. Solid State Ionics 2004, 168, 219
11. Hammes-Schiffer, S.; Soudackov, A. V. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 14108
12. Warshel, A. Computer Modeling of Chemical Reactions in Enzymes and Solutions; Wiley: New York, 1991.
13. Billeter, S. R.; Webb, S. P.; Agarwal, P. K.; Iordanov, T.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11262
14. Billeter, S. R.; Webb, S. P.; Iordanov, T.; Agarwal, P. K.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2001, 114, 6925
15. Hammes-Schiffer, S.; Billeter, S. R. Int. Rev. Phys. Chem. 2001, 20, 591
16. Feynman, R. P.; Hibbs, A. R. Quantum Mechanics and Path Integrals; McGraw-Hill: New York, 1965.
17. Hwang, J. K.; Warshel, A. J. Phys. Chem. 1993, 97, 10053
18. Lobaugh, J.; Voth, G. A. J. Chem. Phys. 1994, 100, 3039
19. Cao, J. S.; Voth, G. A. J. Chem. Phys. 1993, 99, 10070
20. Cao, J. S.; Voth, G. A. J. Chem. Phys. 1996, 104, 273
21. Habershon, S.; Manolopoulos, D. E.; Markland, T. E.; Miller, T. F., III. Annu. Rev. Phys. Chem. 2013, 64, 387
22. Pu, J. Z.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G. Chem. Rev. 2006, 106, 3140
23. Alhambra, C.; Corchado, J. C.; Sanchez, M. L.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8197
24. Alhambra, C.; Corchado, J.; Sanchez, M. L.; Garcia-Viloca, M.; Gao, J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 11326
25. Villa, J.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 7887
26. Agarwal, P. K.; Billeter, S. R.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 3283
27. Caratzoulas, S.; Mincer, J. S.; Schwartz, S. D. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3270
28. Cui, Q.; Elstner, M.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 2721
29. Tresadern, G.; McNamara, J. P.; Mohr, M.; Wang, H.; Burton, N. A.; Hillier, I. H. Chem. Phys. Lett. 2002, 358, 489
30. Kohen, A.; Jensen, J. H. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3858
31. Tresadern, G.; Faulder, P. F.; Gleeson, M. P.; Tai, Z.; MacKenzie, G.; Burton, N. A.; Hillier, I. H. Theor. Chem. Acc. 2003, 109, 108
32. Warshel, A.; Villa-Freixa, J. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 12370
33. Schwartz, S. D. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 12372
34. Luo, J.; Bruice, T. C. Biophys. Chem. 2007, 126, 80
35. Luo, J.; Bruice, T. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 16597
36. Luo, J.; Bruice, T. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 13152
37. Rickert, K. W.; Klinman, J. P. Biochemistry 1999, 38, 12218
38. Knapp, M. J.; Klinman, J. P. Biochemistry 2003, 42, 11466
39. Mincer, J. S.; Schwartz, S. D. J. Chem. Phys. 2004, 120, 7755
40. Olsson, M. H. M.; Siegbahn, P. E. M.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2820
41. Tejero, I.; Garcia-Viloca, M.; Gonzalez-Lafont, A.; Lluch, J. M.; York, D. M. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 24708
42. Olsson, M. H. M.; Siegbahn, P. E. M.; Warshel, A. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 96
43. Hatcher, E.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5763
44. Hatcher, E.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 187
45. Manner, V. W.; DiPasquale, A. G.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7210
46. Markle, T. F.; Rhile, I. J.; DiPasquale, A. G.; Mayer, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 8185
47. Markle, T. F.; Rhile, I. J.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17341
48. Sjödin, M.; Styring, S.; Akermark, B.; Sun, L. C.; Hammarström, L. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3932
49. Sjödin, M.; Styring, S.; Åkermark, B.; Sun, L.; Hammarström, L. Philos. Trans. R. Soc., B 2002, 357, 1471
50. Sjödin, M.; Ghanem, R.; Polivka, T.; Pan, J.; Styring, S.; Sun, L. C.; Sundstrom, V.; Hammarström, L. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4851
51. Sjödin, M.; Styring, S.; Wolpher, H.; Xu, Y. H.; Sun, L. C.; Hammarström, L. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3855
52. Sjödin, M.; Irebo, T.; Utas, J. E.; Lind, J.; Merenyi, G.; Akermark, B.; Hammarström, L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13076
53. Johannissen, L. O.; Irebo, T.; Sjödin, M.; Johansson, O.; Hammarström, L. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 16214
54. DuBois, M. R.; DuBois, D. L. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 62
55. DuBois, M. R.; DuBois, D. L. C. R. Chim. 2008, 11, 805
56. DuBois, D. L.; Bullock, R. M. Eur. J. Inorg. Chem. 2011, 1017
57. Kilgore, U. J.; Stewart, M. P.; Helm, M. L.; Dougherty, W. G.; Kassel, W. S.; DuBois, M. R.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. Inorg. Chem. 2011, 50, 10908
58. Yang, J. Y.; Bullock, M.; DuBois, M. R.; DuBois, D. L. MRS Bull. 2011, 36, 39
59. Wiedner, E. S.; Yang, J. Y.; Dougherty, W. G.; Kassel, W. S.; Bullock, R. M.; DuBois, M. R.; DuBois, D. L. Organometallics 2010, 29, 5390
60. Helm, M. L.; Stewart, M. P.; Bullock, R. M.; DuBois, M. R.; DuBois, D. L. Science 2011, 333, 863
61. Horvath, S.; Fernandez, L. E.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 15663
62. Fernandez, L. E.; Horvath, S.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. Lett. 2013, 4, 542
63. Kiefer, P. M.; Hynes, J. T. J. Phys. Chem. A 2004, 108, 11809
64. Staib, A.; Borgis, D.; Hynes, J. T. J. Chem. Phys. 1995, 102, 2487
65. Borgis, D.; Hynes, J. T. J. Phys. Chem. 1996, 100, 1118
66. Ando, K.; Hynes, J. T. Adv. Chem. Phys. 1999, 110, 381
67. Keck, J. C. J. Chem. Phys. 1967, 46, 4211
68. Anderson, J. B. J. Chem. Phys. 1973, 58, 4684
69. Chandler, D. J. Chem. Phys. 1978, 68, 2959
70. Kiefer, P. M.; Hynes, J. T. J. Phys. Org. Chem. 2010, 23, 632
71. Hynes, J. T. J. Phys. Chem. 1986, 90, 3701
72. Trakhtenberg, L. I.; Klochikhin, V. L.; Pshezhetsky, S. Y. Chem. Phys. 1981, 59, 191
73. Trakhtenberg, L. I.; Klochikhin, V. L.; Pshezhetsky, S. Y. Chem. Phys. 1982, 69, 121
74. Kiefer, P. M.; Hynes, J. T. J. Phys. Chem. A 2004, 108, 11793
75. Tachiya, M. J. Phys. Chem. 1993, 97, 5911
76. Soudackov, A.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 1999, 111, 4672
77. Rostov, I.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2001, 115, 285
78. Hammes-Schiffer, S.; Stuchebrukhov, A. A. Chem. Rev. 2010, 110, 6939
79. Soudackov, A.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2000, 113, 2385
80. Mayer, J. M.; Hrovat, D. A.; Thomas, J. L.; Borden, W. T. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11142
81. Huynh, M. H. V.; Meyer, T. J. Chem. Rev. 2007, 107, 5004
82. Skone, J. H.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16655
83. Sirjoosingh, A.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. A 2011, 115, 2367
84. Georgievskii, Y.; Stuchebrukhov, A. A. J. Chem. Phys. 2000, 113, 10438
85. Landau, L. D. Physics Z Sowjetunion 1932, 46, 2
86. Zener, C. Proc. R. Soc. London, Ser. A 1932, 137, 696
87. Frauenfelder, H.; Wolynes, P. G. Science 1985, 229, 337
88. Kemble, E. C. The Fundamental Principles of Quantum Mechanics, with Elementary Applications, 1 st ed.; McGraw-Hill Book Co., Inc.: New York, London, 1937.
89. Soudackov, A.; Hatcher, E.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2005, 122, 014505
90. Cukier, R. I.; Nocera, D. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 1998, 49, 337
91. Kuznetsov, A. M.; Ulstrup, J. Can. J. Chem. 1999, 77, 1085
92. Hatcher, E.; Soudackov, A.; Hammes-Schiffer, S. Chem. Phys. 2005, 319, 93
93. Edwards, S. J.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. A 2009, 113, 2117
94. Hammes-Schiffer, S.; Hatcher, E.; Ishikita, H.; Skone, J. H.; Soudackov, A. V. Coord. Chem. Rev. 2008, 252, 384
95. Knapp, M. J.; Klinman, J. P. Eur. J. Biochem. 2002, 269, 3113
96. Meyer, M. P.; Klinman, J. P. Chem. Phys. 2005, 319, 283
97. Meyer, M. P.; Tomchick, D. R.; Klinman, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 1146
98. Klinman, J. P. Chem. Phys. Lett. 2009, 471, 179
99. Bandaria, J. N.; Cheatum, C. M.; Kohen, A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10151
100. Roston, D.; Cheatum, C. M.; Kohen, A. Biochemistry 2012, 51, 6860
101. Klinman, J. P. Biochemistry 2013, 52, 2068
102. Kestner, N. R.; Logan, J.; Jortner, J. J. Phys. Chem. 1974, 78, 2148
103. Ulstrup, J.; Jortner, J. J. Chem. Phys. 1975, 63, 4358
104. Bixon, M.; Giese, B.; Wessely, S.; Langenbacher, T.; Michel-Beyerle, M. E.; Jortner, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 11713
105. Ohta, Y.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2006, 125, 144522
106. Suarez, A.; Silbey, R. J. Chem. Phys. 1991, 94, 4809
107. Yan, Y. J.; Shuang, F.; Xu, R. X.; Cheng, J. X.; Li, X. Q.; Yang, C.; Zhang, H. Y. J. Chem. Phys. 2000, 113, 2068
108. Shi, Q.; Geva, E. J. Chem. Phys. 2004, 120, 10647
109. Xu, R. X.; Yan, Y. J. Phys. Rev. E: Stat., Nonlinear, Soft Matter Phys. 2007, 75
110. Warshel, A.; Chu, Z. T. J. Chem. Phys. 1990, 93, 4003
111. Schenter, G. K.; Garrett, B. C.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 9672
112. Kuznetsov, A. M.; Ulstrup, J. In Isotope Effects in Chemistry and Biology; Kohen, A.; Limbach, H. H., Eds.; Taylor and Francis: Boca Raton, FL, 2006.
113. Marcus, R. A. Annu. Rev. Phys. Chem. 1964, 15, 155
114. Marcus, R. A.; Sutin, N. Biochim. Biophys. Acta 1985, 811, 265
115. Zusman, L. D. Chem. Phys. 1980, 49, 295
116. Rips, I.; Jortner, J. J. Chem. Phys. 1987, 87, 2090
117. Jortner, J.; Bixon, M. J. Chem. Phys. 1988, 88, 167
118. Navrotskaya, I.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2009, 131, 024112
119. Barzykin, A. V.; Frantsuzov, P. A.; Seki, K.; Tachiya, M. Adv. Chem. Phys. 2002, 123, 511
120. Schwartz, S. D.; Schramm, V. L. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 551
121. Mincer, J. S.; Nunez, S.; Schwartz, S. D. J. Theor. Comput. Chem. 2004, 3, 501
122. Antoniou, D.; Schwartz, S. D. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 5553
123. Berlin, Y. A.; Grozema, F. C.; Siebbeles, L. D. A.; Ratner, M. A. J. Phys. Chem. C 2008, 112, 10988
124. Saito, K.; Sumi, H. J. Chem. Phys. 2009, 131
125. Vuilleumier, R.; Borgis, D. Chem. Phys. Lett. 1998, 284, 71
126. Vuilleumier, R.; Borgis, D. J. Chem. Phys. 1999, 111, 4251
127. Kamerlin, S. C. L.; Warshel, A. Faraday Discuss. 2010, 145, 71
128. Marston, C. C.; Balint-Kurti, G. G. J. Chem. Phys. 1989, 91, 3571
129. Webb, S. P.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2000, 113, 5214
130. Webb, S. P.; Agarwal, P. K.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 8884
131. Kumar, S.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A.; Rosenberg, J. M. J. Comput. Chem. 1992, 13, 1011
132. Roux, B. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 275
133. Carter, E. A.; Ciccotti, G.; Hynes, J. T.; Kapral, R. Chem. Phys. Lett. 1989, 156, 472
134. Paci, E.; Ciccotti, G.; Ferrario, M.; Kapral, R. Chem. Phys. Lett. 1991, 176, 581
135. Sprik, M.; Ciccotti, G. J. Chem. Phys. 1998, 109, 7737
136. Schenter, G. K.; Garrett, B. C.; Truhlar, D. G. J. Chem. Phys. 2003, 119, 5828
137. Watney, J. B.; Soudackov, A. V.; Wong, K. F.; Hammes-Schiffer, S. Chem. Phys. Lett. 2006, 418, 268
138. Johnston, H. S. Gas Phase Reaction Rate Theory; Ronald Press Co.: New York, 1966.
139. Hanggi, P.; Talkner, P.; Borkovec, M. Rev. Mod. Phys. 1990, 62, 251
140. Wigner, E. Phys. Rev. 1932, 40, 0749
141. Bennett Charles, H. Algorithms for Chemical Computations; American Chemical Society: Washington, DC, 1977; Vol. 46.
142. Keck, J. C. J. Chem. Phys. 1960, 32, 1035
143. Tully, J. C. J. Chem. Phys. 1990, 93, 1061
144. Hammes-Schiffer, S.; Tully, J. C. J. Chem. Phys. 1994, 101, 4657
145. Morelli, J.; Hammes-Schiffer, S. Chem. Phys. Lett. 1997, 269, 161
146. Fang, J.-Y.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 1997, 107, 8933
147. Kim, S. Y.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2006, 124, 244102
148. Hammes-Schiffer, S.; Tully, J. C. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8528
149. Kim, S. Y.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2003, 119, 4389
150. Berne, B. J.; Thirumalai, D. Annu. Rev. Phys. Chem. 1986, 37, 401
151. Chandler, D.; Wolynes, P. G. J. Chem. Phys. 1981, 74, 4078
152. Voth, G. A.; Chandler, D.; Miller, W. H. J. Chem. Phys. 1989, 91, 7749
153. Voth, G. A. J. Phys. Chem. 1993, 97, 8365
154. Hall, R. W.; Berne, B. J. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3641
155. Gillan, M. J. J. Phys. C: Solid State Phys. 1987, 20, 3621
156. Gillan, M. J. Phys. Rev. Lett. 1987, 58, 563
157. Wong, K. F.; Sonnenberg, J. L.; Paesani, F.; Yamamoto, T.; Vaníček, J. i.; Zhang, W.; Schlegel, H. B.; Case, D. A.; Cheatham, T. E.; Miller, W. H.; Voth, G. A. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 2566
158. Liu, H.; Warshel, A. In Quantum Tunnelling in Enzyme-Catalysed Reactions; Allemann, R. K.; Scrutton, N. S., Eds.; Royal Society of Chemistry: Cambridge, UK, 2009.
159. Ceperley, D. M. Rev. Mod. Phys. 1995, 67, 279
160. Major, D. T.; Gao, J. L. J. Mol. Graphics Modell. 2005, 24, 121
161. Wang, Q.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2006, 125, 184102
162. Major, D. T.; Gao, J. L. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 949
163. Voth, G. A. Adv. Chem. Phys. 1996, 93, 135
164. Wang, M. L.; Lu, Z. Y.; Yang, W. T. J. Chem. Phys. 2006, 124, 124516
165. Boekelheide, N.; Salomon-Ferrer, R.; Miller, T. F., III. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 16159
166. Warren, J. J.; Menzeleev, A. R.; Kretchmer, J. S.; Miller, T. F., III; Gray, H. B.; Mayer, J. M. J. Phys. Chem. Lett. 2013, 4, 519
167. Menzeleev, A. R.; Ananth, N.; Miller, T. F., III. J. Chem. Phys. 2011, 135, 074106
168. Garcia-Viloca, M.; Alhambra, C.; Truhlar, D. G.; Gao, J. J. Comput. Chem. 2003, 24, 177
169. Poulsen, T. D.; Garcia-Viloca, M.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 9567
170. Truhlar, D. G.; Gao, J. L.; Garcia-Viloca, M.; Alhambra, C.; Corchado, J.; Sanchez, M. L.; Poulsen, T. D. Int. J. Quantum Chem. 2004, 100, 1136
171. Truhlar, D. G.; Gao, J. L.; Alhambra, C.; Garcia-Viloca, M.; Corchado, J.; Sanchez, M. L.; Villa, J. Acc. Chem. Res. 2002, 35, 341
172. Garcia-Viloca, M.; Truhlar, D. G.; Gao, J. Biochemistry 2003, 42, 13558
173. Mayer, J. M. Annu. Rev. Phys. Chem. 2004, 55, 363
174. Ludlow, M. K.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1234
175. Hammes-Schiffer, S. Chem. Rev. 2010, 110, 6937
176. Basilevsky, M. V.; Rostov, I. V.; Newton, M. D. Chem. Phys. 1998, 232, 189
177. Newton, M. D.; Basilevsky, M. V.; Rostov, I. V. Chem. Phys. 1998, 232, 201
178. Cave, R. J.; Newton, M. D. Chem. Phys. Lett. 1996, 249, 15
179. Cave, R. J.; Newton, M. D. J. Chem. Phys. 1997, 106, 9213
180. Van Voorhis, T.; Kowalczyk, T.; Kaduk, B.; Wang, L. P.; Cheng, C. L.; Wu, Q. Annu. Rev. Phys. Chem. 2010, 61, 149
181. Hatcher, E.; Soudackov, A.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 18565
182. Chen, Z. F.; Vannucci, A. K.; Concepcion, J. J.; Jurss, J. W.; Meyer, T. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, E1461
183. Hazra, A.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 12319
184. Hazra, A.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 36
185. Soudackov, A. V.; Hazra, A.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2011, 135, 144115
186. Auer, B.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 7695
187. Kretchmer, J. S.; Miller, T. F. J. Chem. Phys. 2013, 138, 134109
188. Klinman, J. P.; Kohen, A. Annu. Rev. Biochem. 2013, 82, 471
189. Knapp, M. J.; Seebeck, F. P.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 2931
190. Oyeyemi, O. A.; Sours, K. M.; Lee, T.; Kohen, A.; Resing, K. A.; Ahn, N. G.; Klinman, J. P. Biochemistry 2011, 50, 8251
191. Pu, J.; Ma, S.; Garcia-Viloca, M.; Gao, J.; Truhlar, D. G.; Kohen, A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 14879
192. Pu, J. Z.; Ma, S. H.; Garcia-Viloca, M.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G.; Kohen, A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 14879
193. Stojkovic, V.; Perissinotti, L. L.; Willmer, D.; Benkovic, S. J.; Kohen, A. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 1738
194. Wang, L.; Goodey, N. M.; Benkovic, S. J.; Kohen, A. Philos. Trans. R. Soc., B 2006, 361, 1307
195. Masgrau, L.; Roujeinikova, A.; Johannissen, L. O.; Hothi, P.; Basran, J.; Ranaghan, K. E.; Mulholland, A. J.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S.; Leys, D. Science 2006, 312, 237
196. Johannissen, L. O.; Scrutton, N. S.; Sutcliffe, M. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 2129
197. Johannissen, L. O.; Hay, S.; Scrutton, N. S.; Sutcliffe, M. J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 2631
198. Hammes-Schiffer, S. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 93
199. Liu, H. B.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7852
200. Murakawa, T.; Okajima, T.; Kuroda, S.; Nakamoto, T.; Taki, M.; Yamamoto, Y.; Hayashi, H.; Tanizawa, K. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, 342, 414
201. Taki, M.; Murakawa, T.; Nakamoto, T.; Uchida, M.; Hayashi, H.; Tanizawa, K.; Yamamoto, Y.; Okajima, T. Biochemistry 2008, 47, 7726
202. Garcia-Viloca, M.; Alhambra, C.; Truhlar, D. G.; Gao, J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 7268
203. Bahnson, B. J.; Park, D. H.; Kim, K.; Plapp, B. V.; Klinman, J. P. Biochemistry 1993, 32, 5503
204. Villà, J.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 7887
205. Hammes-Schiffer, S.; Benkovic, S. J. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 519
206. Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2013, 52, 2012
207. Hammes, G. G.; Benkovic, S. J.; Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2011, 50, 10422
208. Benkovic, S. J.; Hammes, G. G.; Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2008, 47, 3317
209. Glickman, M. H.; Klinman, J. P. Biochemistry 1995, 34, 14077
210. Lehnert, N.; Solomon, E. I. J. Biol. Inorg. Chem. 2003, 8, 294
211. Knapp, M. J.; Rickert, K.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3865
212. Meyer, M. P.; Tomchick, D. R.; Klinman, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 19562
213. Borowski, T.; Krol, M.; Chruszcz, M.; Broclawik, E. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 12212
214. Borowski, T.; Broclawik, E. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 4639
215. Siebrand, W.; Smedarchina, Z. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 4185
216. Mavri, J.; Liu, H. B.; Olsson, M. H. M.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 5950
217. Truhlar, D. G. J. Phys. Org. Chem. 2010, 23, 660
218. Edwards, S. J.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 6653
219. Marchetti, L.; Levine, M. ACS Catal. 2011, 1, 1090
220. Rideout, D. C.; Breslow, R. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 7816
221. Schneider, H. J.; Sangwan, N. K. J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1986, 1787
222. Murase, T.; Horiuchi, S.; Fujita, M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2866
223. Liu, L.; Rozenman, M.; Breslow, R. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 12660
224. Zhou, W. J.; Liu, L.; Breslow, R. Helv. Chim. Acta 2003, 86, 3560
225. Sculimbrene, B. R.; Miller, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 10125
226. Rosenholm, J. M.; Duchanoy, A.; Linden, M. Chem. Mater. 2008, 20, 1126
227. Poe, S. L.; Kobaslija, M.; McQuade, D. T. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 9216
228. Land, E. J.; Porter, G.; Strachan, E. Trans. Faraday Soc. 1961, 57, 1885
229. Kuhne, H.; Brudvig, G. W. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 8189
230. McEvoy, J. P.; Brudvig, G. W. Chem. Rev. 2006, 106, 4455
231. Stubbe, J.; van der Donk, W. A. Chem. Rev. 1998, 98, 705
232. Pesavento, R. P.; Van Der Donk, W. A. Adv. Protein Chem. 2001, 58, 317
233. Meyer, T. J.; Huynh, M. H. V.; Thorp, H. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 5284
234. Umena, Y.; Kawakami, K.; Shen, J. R.; Kamiya, N. Nature 2011, 473, 55
235. Barry, B. A. J. Photochem. Photobiol., B 2011, 104, 60
236. Nordlund, N.; Reichard, P. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 681
237. Minnihan, E. C.; Nocera, D. G.; Stubbe, J. Acc. Chem. Res. 2013.
238. Reece, S. Y.; Nocera, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 9448
239. Irebo, T.; Reece, S. Y.; Sjödin, M.; Nocera, D. G.; Hammarström, L. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15462
240. Ishikita, H.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11146
241. Rhile, I. J.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 12718
242. Rhile, I. J.; Markle, T. F.; Nagao, H.; DiPasquale, A. G.; Lam, O. P.; Lockwood, M. A.; Rotter, K.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 6075
243. Fecenko, C. J.; Thorp, H. H.; Meyer, T. J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15098
244. Costentin, C. Chem. Rev. 2008, 108, 2145
245. Costentin, C.; Robert, M.; Saveant, J. M. Chem. Rev. 2010, 110, Pr1
246. Markle, T. F.; Tronic, T. A.; DiPasquale, A. G.; Kaminsky, W.; Mayer, J. M. J. Phys. Chem. A 2012, 116, 12249
247. Schrauben, J. N.; Cattaneo, M.; Day, T. C.; Tenderholt, A. L.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16635
248. Saouma, C. T.; Kaminsky, W.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 7293
249. Carver, C. T.; Matson, B. D.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5444
250. Markle, T. F.; Tenderholt, A. L.; Mayer, J. M. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 571
251. Onuchic, J. N.; Beratan, D. N.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1992, 21, 349
252. Peters, J. W. Curr. Opin. Struct. Biol. 1999, 9, 670
253. Frey, M. ChemBioChem 2002, 3, 153
254. Fontecilla-Camps, J. C.; Volbeda, A.; Cavazza, C.; Nicolet, Y. Chem. Rev. 2007, 107, 5411
255. Gloaguen, F.; Rauchfuss, T. B. Chem. Soc. Rev. 2009, 38, 100
256. Gloaguen, F.; Lawrence, J. D.; Rauchfuss, T. B. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 9476
257. Gloaguen, F.; Lawrence, J. D.; Rauchfuss, T. B.; Benard, M.; Rohmer, M. M. Inorg. Chem. 2002, 41, 6573
258. Mejia-Rodriguez, R.; Chong, D. S.; Reibenspies, J. H.; Soriaga, M. P.; Darensbourg, M. Y. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 12004
259. Liu, T. B.; Darensbourg, M. Y. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 7008
260. Tard, C.; Pickett, C. J. Chem. Rev. 2009, 109, 2245
261. Capon, J. F.; Gloaguen, F.; Petillon, F. Y.; Schollhammer, P.; Talarmin, J. Coord. Chem. Rev. 2009, 253, 1476
262. Tschierlei, S.; Ott, S.; Lomoth, R. Energy Environ. Sci. 2011, 4, 2340
263. Tye, J. W.; Darensbourg, M. Y.; Hall, M. B. J. Comput. Chem. 2006, 27, 1454
264. Liu, C. P.; Peck, J. N. T.; Wright, J. A.; Pickett, C. J.; Hall, M. B. Eur. J. Inorg. Chem. 2011, 1080
265. Liu, T. B.; Li, B.; Popescu, C. V.; Bilko, A.; Perez, L. M.; Hall, M. B.; Darensbourg, M. Y. Chem.-Eur. J. 2010, 16, 3083
266. Keith, J. M.; Hall, M. B. Inorg. Chem. 2010, 49, 6378
267. Yang, X. Z.; Hall, M. B. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10901
268. Fraze, K.; Wilson, A. D.; Appel, A. M.; DuBois, M. R.; DuBois, D. L. Organometallics 2007, 26, 3918
269. Chen, S.; Raugei, S.; Rousseau, R.; Dupuis, M.; Bullock, R. M. J. Phys. Chem. A 2010, 114, 12716
270. Chen, S.; Rousseau, R.; Raugei, S.; Dupuis, M.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. Organometallics 2011, 30, 6108
271. Wilson, A. D.; Newell, R. H.; McNevin, M. J.; Muckerman, J. T.; DuBois, M. R.; DuBois, D. L. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 358
272. Wilson, A. D.; Shoemaker, R. K.; Miedaner, A.; Muckerman, J. T.; DuBois, D. L.; Rakowski DuBois, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 6951
273. Small, Y. A.; DuBois, D. L.; Fujita, E.; Muckerman, J. T. Energy Environ. Sci. 2011, 4, 3008
274. O'Hagan, M.; Shaw, W. J.; Raugei, S.; Chen, S. T.; Yang, J. Y.; Kilgore, U. J.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14301
275. Fernandez, L. E.; Horvath, S.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. C 2012, 116, 3171
276. Raugei, S.; Chen, S. T.; Ho, M. H.; Ginovska-Pangovska, B.; Rousseau, R. J.; Dupuis, M.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. Chem.-Eur. J. 2012, 18, 6493
277. O'Hagan, M.; Ho, M. H.; Yang, J. Y.; Appel, A. M.; DuBois, M. R.; Raugei, S.; Shaw, W. J.; DuBois, D. L.; Bullock, R. M. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 19409
278. Horvath, S.; Fernandez, L. E.; Appel, A. M.; Hammes-Schiffer, S. Inorg. Chem. 2013, 52, 3643
279. Venkataraman, C.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. C 2008, 112, 12386
280. Navrotskaya, I.; Soudackov, A. V.; Hammes-Schiffer, S. J. Chem. Phys. 2008, 128, 244712
281. Agarwal, P. K.; Webb, S. P.; Hammes-Schiffer, S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4803
282. Waggoner, N. W.; Spreer, L. S.; Boro, B. J.; DuBois, D. L.; Helm, M. L. Inorg. Chim. Acta 2012, 380, 14