The possible role of proton-coupled electron transfer (PCET) in water oxidation by photosystem II

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 46, Issue 28, 2007, Pages 5284-5304

  Meyer, Thomas J ^a   Huynh, My Hang V ^b   Thorp, H Holden ^a  

^a University of North Carolina at Chapel Hill   (United States)

^b LOS ALAMOS NATIONAL LABORATORY   (United States)

Author keywords

Coupled electron proton transfer; Electron transfer; Photosynthesis; Photosystem II; Proton transport

Indexed keywords

ELECTRON-PROTON TRANSFER (EPT); OXYGEN-EVOLVING COMPLEX (OEC); PROTON-COUPLED ELECTRON TRANSFER (PCET); SEQUENTIAL LOCAL PROTON TRANSFERS;

ENERGY RESOURCES; LIGHT ABSORPTION; OXIDATION; PHOTOSYNTHESIS; PROTON TRANSFER; SOLAR ENERGY; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

ELECTRON TRANSITIONS;

PROTON; WATER;

CHEMISTRY; ELECTRON TRANSPORT; METABOLISM; OXIDATION REDUCTION REACTION; PHOTOSYSTEM II; REVIEW; THERMODYNAMICS;

ELECTRON TRANSPORT; OXIDATION-REDUCTION; PHOTOSYSTEM II PROTEIN COMPLEX; PROTONS; THERMODYNAMICS; WATER;

EID: 34447637309     PISSN: 14337851     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.200600917     Document Type: Review

References (242)

1. C. Tommos, G. T. Babcock, Acc. Chem. Res. 1998, 31, 18-25.
2. C. W. Hoganson, G. T. Babcock, Science 1997, 277, 1953-1956.
3. A. Remy, K. Gerwert, Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 637-644.
4. G. T. Babcock, M. Espe, C. Hoganson, N. Lydakis-Simantiris, J. McCracken, W. J. Shi, S. Styring, C. Tommos, K. Warncke, Acta Chem. Scand. 1997, 51, 533-540.
5. D. A. Proshlyakov, M. A. Pressler, G. T. Babcock, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1998, 95, 8020-8025, and references therein.
6. J. Barber, Q. Rev. Biophys. 2003, 36, 71-89.
7. B. A. Diner, G. T. Babcock, Advances in Photosynthesis: The Light Reactions, Vol. 4 (Eds.: D. R. Ort, C. F. Yocum), Kluwer Academic, Dordrecht, 1996, pp. 213-247.
8. B. A. Diner, F. Rappaport, Annu. Rev. Plant Biol. 2002, 53, 551-580.
9. V. K. Yachandra, K. Sauer, M. P. Klein, Chem. Rev. 1996, 96, 2927-2950.
10. W. Ruttinger, G. C. Dismukes, Chem. Rev. 1997, 97, 1-24.
11. R. D. Britt, D. R. Ort, C. F. Yocum in Advances in Photosynthesis, Vol. 4, Kluwer Academic, 1996, pp. 137.
12. J. Barber, Biochim. Biophys. Acta 1998, 1365, 269-277.
13. J. E. Penner-Hahn, Met. Sites Proteins Models 1998, 90, 1-36.
14. J. H. A. Nugent, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 288-298.
15. B. Ke in Photosynthesis-Photobiochemistry and Photobiophysics, Kluwer Academic, Dordrecht, 2001.
16. K. N. Ferreira, T. M. Iverson, K. Maghlaoui, J. Barber, S. Iwata, Science 2004, 303, 1831-1838.
17. A. Zouni, H. T. Witt, J. Kern, P. Fromme, N. Krauss, W. Saenger, P. Orth, Nature 2001, 409, 739-743.
18. N. Kamiya, J. R. Shen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 98-103.
19. C. Goussias, A. Boussac, A. W. Rutherford, Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 2002, 357, 1369-1381.
20. K. Sauer, V. K. Yachandra, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 140-148.
21. "Photosystem II: The Water/Plastoquinone Oxido-Reductase of Photosynthesis": W. Hillier, J. Messinger, V. K. Yachandra in The Catalytic Manganese Cluster (Eds.: T. Wydrzynski, K. Satoh) Kluwer Academic, Dordrecht, 2005, pp. 567-608.
22. J. Biesiadka, B. Loll, J. Kern, K.-D. Irrgang, A. Zouni, Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4733-4736.
23. B. Loll, J. Kern, W. Saenger, A. Zouni, J. Biesiadka, Nature 2005, 438, 1040-1044.
24. B. Kok, B. Forbush, M. McGloin, Photochem. Photobiol. 1970, 11, 457-475.
25. F. Himo, P. E. M. Siegbahn, Chem. Rev. 2003, 103, 2421-2456.
26. G. T. Babcock, M. Wikström, Nature 1992, 356, 301-309.
27. C. Tommos, C. W. Hoganson, M. Di Valentin, N. Lydakis-Simantiris, P. Dorlet, K. Westphal, H. A. Chu, J. McCracken, G. T. Babcock, Curr. Opin. Chem. Biol. 1998, 2, 244-252.
28. P. E. M. Siegbahn, R. H. Crabtree, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 117-127.
29. J. S. Vrettos, J. Limburg, G. W. Brudvig, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 229-245.
30. M. Haumann, W. Junge, Biochim. Biophys. Acta 1999, 1411, 86-91.
31. J. H. A. Nugent, R. J. Ball, M. C. W. Evans, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 217-221.
32. V. L. Pecoraro, M. J. Baldwin, M. T. Caudle, W. Y. Hsieh, N. A. Law, Pure Appl. Chem. 1998, 70, 925-929.
33. A. Ehrenberg, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 231-234.
34. P. E. M. Siegbahn, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 227-235.
35. J. P. McEvoy, G. W. Brudvig, Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4754-4763.
36. H. T. Witt, Ber. Bunsen-Ges. 1996, 100, 1923-1942.
37. R. J. Debus, Biochim. Biophys. Acta 1992, 1102, 269-352.
38. M. L. Gilchrist, J. A. Ball, D. W. Randall, R. D. Britt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 9545-9549.
39. C. W. Hoganson, N. Lydakis-Simantiris, X. S. Tang, C. Tommos, K. Warncke, G. T. Babcock, B. A. Diner, J. McCracken, S. Styring, Photosynth. Res. 1995, 46, 177-184.
40. H. H. Thorp, J. E. Sarneske, G. W. Brudig, R. H. Crabtree, J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 9249-9250.
41. M. J. Baldwin, N. A. Law, T. L. Stemmler, J. W. Kampf, J. E. Penner-Hahn, V. L. Pecoraro, Inorg. Chem. 1999, 38, 4801-4809.
42. G. Renger, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 195-204.
43. G. W. Brudvig, R. H. Crabtree, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1986, 83, 4586-4588.
44. A. G. Volkov, Bioelectrochem. Bioenerg. 1989, 21, 3-24.
45. E. Schlodder, H. T. Witt, J. Biol. Chem. 1999, 274, 30 387-30 392.
46. G. Renger, Mech. Physiol. Plant 1997, 100, 828-841.
47. J. Dasgupta, R. T. van Willigen, G. C. Dismukes, Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4793-4802.
48. J. Messinger, M. Badger, T. Wydrzynski, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1995, 92, 3209-3213.
49. H. Dau, L. Iuzzolino, J. Dittmer, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 24-39.
50. J. Limburg, J. S. Vrettos, L. M. Liable-Sands, A. L. Rheingold, R. H. Crabtree, G. W. Brudvig, Science 1999, 283, 1524-1527.
51. J. Messinger, Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4764-4771.
52. P. E. M. Siegbahn, Inorg. Chem. 2000, 39, 2923-2935.
53. R. A. Binstead, B. A. Moyer, G. J. Samuels, T. J. Meyer, J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 2897-2899.
54. R. A. Binstead, M. E. McGuire, A. Dovletoglou, W. K. Seok, L. E. Roecker, T. J. Meyer, J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 173-186.
55. J. P. Roth, S. Lovell, J. M. Mayer, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5486-5498.
56. N. Iordanova, H. Decornez, S. Hammes-Schiffer, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3723-3733.
57. J. M. Mayer, D. A. Hrovat, J. L. Thomas, W. T. Borden, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11 142-11 147.
58. D. Borgis, J. T. Hynes, J. Phys. Chem. 1996, 100, 1118-1128.
59. R. I. Cukier, J. Zhu, J. Phys. Chem. B 1997, 101, 7180-7190.
60. R. P. Bell, The Tunnel Effect in Chemistry, Chapman and Hall, London, 1980.
61. D. Borgis, J. T. Hynes, Chem. Phys. 1993, 170, 315-346.
62. S. G. Christov, Chem. Phys. 1992, 168, 327-329.
63. A. Warshel, Acc. Chem. Res. 2002, 35, 385-395.
64. L. I. Krishtalik, Biochim. Biophys. Acta 2000, 1458, 6-27.
65. J. T. Hynes, Nature 1999, 397, 565-567.
66. K. Ando, J. T. Hynes, J. Phys. Chem. B 1997, 101, 10 464-10 478.
67. K. Ando, J. T. Hynes, J. Phys. Chem. A 1999, 103, 10 398-10 408.
68. P. L. Geissler, C. Dellago, D. Chandler, J. Hutter, M. Parrinello, Science 2001, 291, 2121-2124.
69. J. M. Mayer, Acc. Chem. Res. 1998, 31, 441-450.
70. K. Ando, J. T. Hynes, Adv. Chem. Phys. 1999, 110, 381-430.
71. K. A. Gardner, L. L. Kuehnert, J. M. Mayer, Inorg. Chem. 1997, 36, 2069-2078.
72. L. R. Mahoney, M. A. Darooge, J. Am. Chem. Soc. 1975, 97, 4722-4731.
73. K. U. Ingold, G. A. Russell in Free Radicals (Ed.: J. K. Kochi), Interscience, New York, 1973, pp. 275.
74. Landolt-Bornstein, Radical Reaction Rates in Liquids, New Series, Vol. II/13, Springer, New York, 1984;
75. Landolt-Börnstein, Radical Reaction Rates in Liquids, New Series, Vol. II/18, Springer, New York, 1994.
76. J. M. Tedder, Angew. Chem. 1982, 94, 433-442;
77. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1982, 21, 401-410.
78. J. M. Mayer, Biomimetic Oxidations Catalyzed by Transition Metal Complexes (Ed.: B. Meunier), Imperial College Press, London, 2000, pp. 1-43.
79. K. Wang, L. L. Kuehnert, J. M. Mayer, J. Org. Chem. 1997, 62, 4248-4252.
80. L. Roecker, T. J. Meyer, J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 4066-4073.
81. K. A. Gardner, J. M. Mayer, Science 1995, 269, 1849-1851.
82. P. K. Agarwal, S. P. Webb, S. Hammes-Schiffer, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 4803-4812.
83. J. P. Klinman, Crit. Rev. Biochem. 1981, 10, 39-78.
84. G. Pettersson, Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 1987, 21, 349-389.
85. M. H. V. Huynh, T. J. Meyer, Chem. Rev. 2007, submitted.
86. L. Biczok, N. Gupta, H. Linschitz, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12 601-12 609.
87. L. Biczok, H. Linschitz, J. Phys. Chem. 1995, 99, 1843-1845.
88. D. Shukla, R. H. Young, S. Farid, J. Phys. Chem. A 2004, 108, 10 386-10 394.
89. R. I. Cukier, J. Phys. Chem. 1995, 99, 16 101-16 115.
90. R. I. Cukier, J. Phys. Chem. 1994, 98, 2377-2381.
91. X. G. Zhao, R. I. Cukier, J. Phys. Chem. 1995, 99, 945-954.
92. R. I. Cukier, D. G. Nocera, Annu. Rev. Phys. Chem. 1998, 49, 337-369.
93. R. I. Cukier, J. Phys. Chem. 1996, 100, 15 428-15 443.
94. R. I. Cukier, J. Phys. Chem. B 2002, 106, 1746-1757.
95. R. I. Cukier, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 37-44.
96. H. Decornez, S. Hammes-Schiffer, J. Phys. Chem. A 2000, 104, 9370-9384.
97. J.-Y. Fang, S. Hammes-Schiffer, J. Chem. Phys. 1997, 107, 5727-5739.
98. J.-Y. Fang, S. Hammes-Schiffer, J. Chem. Phys. 1997, 107, 8933-8939.
99. J.-Y. Fang, S. Hammes-Schiffer, J. Chem. Phys. 1997, 106, 8442-8454.
100. S. Hammes-Schiffer, Acc. Chem. Res. 2001, 34, 273-281.
101. S. Hammes-Schiffer, ChemPhysChem 2002, 3, 33-42.
102. S. Hammes-Schiffer, N. Iordanova, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1655, 29-36.
103. A. Soudackov, S. Hammes-Schiffer, J. Chem. Phys. 1999, 111, 4672-4687.
104. I. Rostov, S. Hammes-Schiffer, J. Chem. Phys. 2001, 115, 285-296.
105. A. Soudackov, S. Hammes-Schiffer, J. Chem. Phys. 2000, 113, 2385-2396.
106. E. Hatcher, A. Soudackov, S. Hammes-Schiffer, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 18 565-18 574.
107. S. Hammes-Schiffer, S. R. Billeter, Int. Rev. Phys. Chem. 2001, 20, 591-616.
108. "Proton-Coupled Electron Transfer": S. Hammes-Schiffer in Electron Transfer in Chemistry: Principles, Theories, Methods, and Techniques, Vol. I (Ed.: V. Balzani), Wiley-VCH, Weinheim, 2001.
109. A. Soudackov, E. Hatcher, S. Hammes-Schiffer, J. Chem. Phys. 2005, 122, 014505.
110. Y. Georgievskii, A. A. Stuchebrukhov, J. Chem. Phys. 2000, 113, 10 438-10 450.
111. G. Villani, Chem. Phys. 2004, 302, 309-322.
112. S. Shin, S. I. Cho, Chem. Phys. 2000, 259, 27-38.
113. F. Rappaport, M. Guergova-Kuras, P. J. Nixon, B. A. Diner, J. Lavergne, Biochemistry 2002, 41, 8518-8527.
114. C. Carra, N. Iordanova, S. Hammes-Schiffer, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10 429-10 436.
115. M. Sjödin, S. Styring, B. Akermark, L. Sun, L. Hammarström, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3932-3936.
116. E. J. Land, G. Porter, J. Y. Fang, E. Strachan, Trans. Faraday Soc. 1961, 57, 1885-1893.
117. +H-His and Tyr-O-H⋯His H-bonded complexes.
118. M. Sjödin, S. Styring, H. Wolpher, Y. Xu, L. Sun, L. Hammarström, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3855-3863.
119. L. I. Krishtalik, Bioelectrochem. Bioenerg. 1990, 23, 249-264.
120. L. I. Krishtalik, Biochim. Biophys. Acta 1986, 849, 162-171.
121. L. I. Krishtalik, Biochim. Biophys. Acta 2003, 1604, 13-21.
122. G. Renger, C. Wolff, Biochim. Biophys. Acta 1976, 423, 610-614.
123. J. Haveman, P. Mathis, Biochim. Biophys. Acta 1976, 440, 346-355.
124. I. Vass, S. Styring, Biochemistry 1991, 30, 830-839.
125. M. H. Vos, H. J. Vangorkom, P. J. Vanleeuwen, Biochim. Biophys. Acta 1991, 1056, 27-39.
126. W. Hillier, T. Wydrzynski, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 197-209.
127. M. Karge, K. D. Irrgang, G. Renger, Biochemistry 1993, 32, 9772-9780.
128. H. Koike, B. Hanssum, Y. Inoue, G. Renger, Biochim. Biophys. Acta 1987, 893, 524-533.
129. G. Renger, B. Hanssum, FEBS Lett. 1992, 299, 28-32.
130. M. Haumann, O. Bogershausen, D. Cherepanov, R. Ahlsbrink, W. Junge, Photosynth. Res. 1997, 51, 193-208.
131. G. Renger, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 210-228.
132. A. Gelasco, M. L. Kirk, J. W. Kampf, V. L. Pecoraro, Inorg. Chem. 1997, 36, 1829-1837.
133. J. Bernadou, B. Meunier, Chem. Commun. 1998, 2167-2173.
134. A. Dovletoglou, T. J. Meyer, J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 215-223.
135. T. J. Meyer, M. H. V. Huynh, Inorg. Chem. 2003, 42, 8140-8160.
136. M. P. Klein, K. Sauer, V. K. Yachandra, Photosynth. Res. 1993, 38, 265-277.
137. T.-A. Ono, T. Noguchi, Y. Inoue, M. Kusunoki, T. Matsushita, H. Oyanagi, Science 1992, 258, 1335-1337.
138. T. A. Roelofs, W. C. Liang, M. J. Latimer, R. M. Cinco, A. Rompel, J. C. Andrews, K. Sauer, V. K. Yachandra, M. P. Klein, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 3335-3340.
139. M. J. Latimer, H. Dau, W. C. Liang, J. C. Andrews, T. A. Roelofs, R. M. Cinco, A. Rompel, K. Sauer, V. K. Yachandra, M. P. Klein, Synchrotron Radiat. Tech. Ind. Chem. Mater. Sci. 1996, 141-148.
140. L. Iuzzolino, J. Dittmer, W. Dörner, W. Meyer-Klaucke, H. Dau, Biochemistry 1998, 37, 17 112-17 119.
141. H. Schiller, J. Dittmer, L. Iuzzolino, W. Dorner, W. Meyer-Klaucke, V. A. Sole, H. F. Nolting, H. Dau, Biochemistry 1998, 37, 7340-7350.
142. J. Messinger, J. H. Robblee, U. Bergmann, C. Fernandez, P. Glatzel, H. Visser, R. M. Cinco, K. L. McFarlane, E. Bellacchio, S. A. Pizarro, S. P. Cramer, K. Sauer, M. P. Klein, V. K. Yachandra, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7804-7820.
143. U. Bergmann, M. M. Grush, C. R. Horne, P. DeMarois, J. E. Penner-Hahn, C. F. Yocum, D. W. Wright, C. E. Dube, W. H. Armstrong, G. Christou, H. J. Eppley, S. P. Cramer, J. Phys. Chem. B 1998, 102, 8350-8352.
144. J. M. Peloquin, K. A. Campbell, D. W. Randall, M. A Evanchik, V. L. Pecoraro, W. H. Armstrong R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10 926-10 942.
145. P. J. Riggs, R. Mei, C. F. Yocum, J. E. Penner-Hahn, J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 10 650-10 651.
146. V. K. Yachandra, Structure of the Manganese Complex in Photosystem II: Insights from X-ray Spectroscopy, Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 2002, 357, 1347-1358.
147. L. V. Kulik, W. Lubitz, J. Messinger, Biochemistry 2005, 44, 9368-9374.
148. M. A. Strickler, L. M. Walker, W. Hillier, R. J. Debus, Biochemistry 2005, 44, 8571-8577.
149. J. Yano, J. Kern, K. D. Irrgang, M. J. Latimer, U. Bergmann, P. Glatzel, Y. Pushkar, J. Biesiadka, B. Loll, K. Sauer, J. Messinger, A. Zouni, V. K. Yachandra, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 12 047-12 052.
150. V. K. Yachandra, V. J. DeRose, M. J. Latimer, I. Mukerji, K. Sauer, M. P. Klein, Science 1993, 260, 675-679.
151. R. M. Cinco, J. H. Robblee, J. Messinger, C. Fernandez, K. M. L. Holman, K. Sauer, V. K. Yachandra, Biochemistry 2004, 43, 13 271-13 282.
152. J. H. Robblee, R. M. Cinco, V. K. Yachandra, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 7-23.
153. J. H. Robblee, J. Messinger, R. M. Cinco, K. L. McFarlane, C. Fernandez, S. A. Pizarro, K. Sauer, V. K. Yachandra, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 7459-7471.
154. J. Yano, Y. Pushkar, P. Glatzel, A. Lewis, K. Sauer, J. Messinger, U. Bergmann, V. K. Yachandra, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 14 974-14 975.
155. J. Yano, J. Kern, K. Sauer, M. J. Latimer, Y. Pushkar, J. Biesiadka, B. Loll, W. Saenger, J. Messinger, A. Zouni, V. K. Yachandra, Science 2006, 314, 821-825.
156. G. T. Babcock in Photosynthesis from Light to Biosphere, Vol. 2 (Ed.: P. Mathis), Kluwer, Dordrecht, 1995, p. 209.
157. C. Tommos, X. S. Tang, K. Warncke, C. W. Hoganson, S. Styring, J. McCracken, B. A. Diner, G. T. Babcock, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 10 325-10 335.
158. N. Ioannidis, J. H. A. Nugent, V. Petrouleas, Biochemistry 2002, 41, 9589-9600.
159. K. B. Schowen, H. H. Limbach, G. S. Denisov, R. L. Schowen, Biochim. Biophys. Acta 2000, 1458, 43-62.
160. G. A. Jeffrey, W. Saenger, Hydrogen Bonding in Biological Structures, Springer, Berlin, 1991.
161. G. A. Jeffrey, An Introduction to Hydrogen Bonding, Oxford University Press, New York, 1997.
162. S. Scheiner, Hydrogen Bonding. Theoretical Perspectives, Oxford University Press, New York, 1997.
163. R. F. W. Bader, Atom in Molecules: A Quantum Theory, Oxford University Press, New York, 1990.
164. S. J. Grabowski, J. Phys. Org. Chem. 2004, 17, 18-31.
165. M. Hundelt, A.-M. A. Hayes, R. J. Debus, W. Junge, Biochemistry 1998, 37, 14 450-14 456.
166. H. J. Eckert, G. Renger, FEBS Lett. 1988, 236, 425-431.
167. W. Junge, M. Haumann, R. Ahlbrink, A. Mulkidjanian, J. Clausen, Philos. Trans. R. Soc. London Ser. B 2002, 357, 1407-1418.
168. G. Christen, G. Renger, Biochemistry 1999, 38, 2068-2077.
169. M. J. Schilstra, F. Rappaport, J. H. A. Nugent, C. J. Barnett, D. R. Klug, Biochemistry 1998, 37, 3974-3981.
170. A.-M. A. Hays, I. R. Vassiliev, J. H. Golbec, R. J. Debus, Biochemistry 1999, 38, 11 851-11 865.
171. C. F. , Baes, Jr., R. E. Messmer, The Hydrolysis of Metal Cations, R. E.Kreiger, Malabar, FL, 1986.
172. H. B. Gray, J. R. Inkler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 3533.
173. C. C. Oser, J. M. Keske, K. Warncke, R. S. Farid, P. L. Utton, Nature 1992, 355, 796.
174. P. M. Kiefer, J. T. Hynes, J. Phys. Chem. A 2004, 108, 11 809-11 818.
175. D. P. Mohammed, J. Dreyer, E. Pines, E. T. J. Nibbering, Science 2005, 310, 83-86.
176. S. Iwata, J. Barber, Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 447-453.
177. J. Barber, K. Ferreira, K. Maghlaoui, S. Iwata, Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4737-4742.
178. J. De Las Rivas, J. Barber, Photosynth. Res. 2004, 81, 329-343.
179. H. Ishikita, W. Saenger, B. Loll, J. Biesiadka, E.-W. Knapp, Biochemistry 2006, 45, 2063-2071.
180. H. Ishikita, E.-W. Knapp, Biochemistry 2005, 44, 14 772-14 783.
181. D. W. Pipes, M. Bakir, S. E. Vitols, D. J. Hodgson, T. J. Meyer, J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 5507-5514.
182. S. Saphon, A. R. Crofts, Z. Naturforsch. C 1977, 32, 617-626.
183. C. F. Fowler, Biochim. Biophys. Acta 1977, 462, 414-421.
184. V. Förster, W. Junge, Photochem. Photobiol. 1985, 41, 183-190.
185. J. Lavergne, W. Junge, Photosynth. Res. 1993, 38, 279-296.
186. M. Haumann, W. Junge, Oxygenic Photosynthesis: The Light Reactions (Eds.: D. R. Ort, C. F. Yocum), Kluwer Academic, Dordrecht, 1996, pp. 165-192.
187. F. Rappaport, J. Lavergne, Biochemistry 1991, 30, 10 004-10 012.
188. F. Rappaport, J. Lavergne, Biochim. Biophys. Acta 2001, 1503, 246-259.
189. U. Wacker, E. Haag, G. Renger, Curr. Res. Photosynth 1990, 1, A869-A872.
190. K. Lübbers, W. Junge, Curr. Res. Photosynth 1990, 1, 877-880.
191. M. Haumann, W. Junge, Biochemistry 1994, 33, 864-872.
192. G. Renger, Photosynthetica 1987, 21, 203-224.
193. B. A. Diner, P. J. Nixon, J. W. Farchaus, Curr. Opin. Struct. Biol. 1991, 1, 546-554.
194. K. A. Campbell, D. A. Force, P. J. Nixon, F. Dole, B. A. Diner, R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3754-3761.
195. S. Styring, Y. Feyziyev, F. Mamedov, W. Hillier, G. T. Babcock, Biochemistry 2003, 42, 6185-6192.
196. R. J. Debus, M. A. Strickler, L. M. Walker, W. Hillier, Biochemistry 2005, 44, 1367-1374.
197. A. Boussac, A. L. Etienne, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1982, 109, 1200-1205.
198. D. A. Buckingham, A. M. Sargeson, F. P. J. Dwyer, D. P. Mellor, Chelating agents and metal chelates, New York, Academic Press, 1964, chap. 6.
199. G. A. Heath, K. A. Moock, D. W. A. Sharp, L. J. Yellowlees, J. Chem. Soc. Chem. Commun. 1985, 1503-1505.
200. V. Petrouleas, D. Koulougliotis, N. Ioannidis, Biochemistry 2005, 44, 6723-6728.
201. G. C. Dismukes, Y. Siderer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1981, 78, 274-278.
202. K. A. Åhrling, S. Peterson, S. Styring, Biochemistry 1997, 36, 13 148-13 152
203. J. Messinger, J. H. Robblee, W. O. Yu, K. Sauer, V. K. Yachandra, M. P. Klein, J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 11 349-11 350.
204. W. P. Jencks, Catalysis in Chemistry and Enzymology, McGraw-Hill, New York, 1969, p. 172.
205. + with HA, it is necessary to include the concentration of water in water ...
206. T. Noguchi, M. Sugiura, Biochemistry 2001, 40, 1497-1502.
207. Y. Kimura, T. A. Ono, Biochemistry 2001, 40, 14 061-14 068.
208. H. A. Chu, W. Hillier, R. J. Debus, Biochemistry 2004, 43, 3152-3166.
209. Y. Kimura, N. Mizusawa, T. Yamanari, A. Ishii, T.-A. Ono, J. Biol. Chem. 2004, 280, 2078-2083.
210. O. Saygin, H. T. Witt, FEBS Lett. 1985, 187, 224-226.
211. F. Rappaport, M. Blanchard-Desce, J. Lavergne, Biochim. Biophys. Acta 1994, 1184, 178-192.
212. P. R. Rich, I. D. S. Bendall in Protein Electron Transfer (Ed.: D. T. Richens), BIOS Scientific, Oxford, 1997, pp. 217-248.
213. J. G. Mohanty, A. Chakravorty, Inorg. Chem. 1977, 16, 1561-1563.
214. J. E. Penner-Hahn, C. F. Yocum, Science 2005, 310, 982-983.
215. A. S. Denisenko, A. K. Kukushkin, Biofizika 2005, 50, 833-842.
216. H. Dau, P. Liebisch, M. Haumann, Anal. Bioanal. Chem. 2003, 376, 562-583.
217. M. Haumann, P. Liebisch, C. Muller, M. Barra, M. Grabolle, H. Dau, Science 2005, 310, 1019-1021.
218. W. G. Gregor, R. M. Cinco, H. Yu, V. K. Yachandra, R. D. Britt, Biochemistry 2005, 44, 8817-8825.
219. W. C. Liang, T. A. Roelofs, R. M. Cinco, A. Rompel, M. J. Latimer, W. O. Yu, K. Sauer, M. P. Klein, V. K. Yachandra, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 3399-3412.
220. R. D. Guiles, J.-L. Zimmermann, A. E. McDermott, V. K. Yachandra, J. L. Cole, S. L. Dexheimer, R. D. Britt, K. Wieghardt, U. Bossek, K. Sauer, M. P. Klein, Biochemistry 1990, 29, 471-485.
221. M. Karge, K.-D. Irrgang, G. Renger, Biochemistry 1997, 36, 8904-8913.
222. M. Haumann, C. Muller, P. Liebisch, L. Iuzzolino, J. Dittmer, M. Grabolle, T. Neisius, W. Meyer-Klaucke, H. Dau, Biochemistry 2005, 44, 1894-1908.
223. D. Koulougliotis, J. R. Shen, N. Ioannidis, V. Petrouleas, Biochemistry 2003, 42, 3045-3053.
224. A. Boussac, M. Sugiura, D. Kirilovsky, A. W. Rutherford, Plant Cell Physiol. 2005, 46, 837-842.
225. J. Messinger, J. H. Robblee, U. Bergmann, C. Fernandez, P. Glatzel, H. Visser, R. M. Cinco, K. L. McFarlane, E. Bellacchio, S. A. Pizarro, S. P. Cramer, K. Sauer, M. P. Klein, V. K. Yachandra, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7804-7820.
226. L. E. Andreasson, I. Vass, S. Styring, Biochim. Biophys. Acta 1995, 1230, 155-164.
227. A. Boussac, J. L. Zimmermann, A. W. Rutherford, Biochemistry 1989, 28, 8984-8989.
228. N. Lydakis-Simantiris, P. Dorlet, D. F. Ghanotakis, G. T. Babcock, Biochemistry 1998, 37, 6427-6435.
229. N. Knoepfle, T. M. Bricker, C. Putnam-Evans, Biochemistry 1999, 38, 1582-1588.
230. W. Hillier, J. Messinger, T. Wydrzynski, Biochemistry 1998, 37, 16 908-16 914.
231. W. Hillier, T. Wydrzynski, Biochemistry 2000, 39, 4399-4405.
232. G. Hendry, T. Wydrzynski, Biochemistry 2002, 41, 13 328-13 334.
233. W. Hillier, T. Wydrzynski, Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 4882-4889.
234. K. Hasegawa, Y. Kimura, T. A. Ono, Biochemistry 2002, 41, 13 839-13 850.
235. P. M. Kelley, S. Izawa, Biochim. Biophys. Acta 1978, 502, 198-210.
236. K. Lindberg, L. E. Andreasson, Biochemistry 1996, 35, 14 259-14 267.
237. H. Yu, C. P. Aznar, X. Xu, R. D. Britt, Biochemistry 2005, 44, 12 022-12 029.
238. T. Matsukawa, H. Mino, D. Yoneda, A. Kawamori, Biochemistry 1999, 38, 4072-4077.
239. R. Razeghifard, R. J. Pace, Biochemistry 1999, 38, 1252-1257.
240. J. Clausen, W. Junge, Nature 2004, 430, 480-483.
241. P. E. M. Siegbahn, M. R. A. Blomberg, Annu. Rev. Phys. Chem. 1999, 50, 221-249.
242. P. E. M. Siegbahn, M. R. A. Blomberg, Chem. Rev. 2000, 100, 421-437.