Steric factors override thermodynamic driving force in regioselectivity of proline hydroxylation by prolyl-4-hydroxylase enzymes

Journal of Physical Chemistry A

Volumn 114, Issue 50, 2010, Pages 13234-13243

  Karamzadeh, Baharan ^a   Kumar, Devesh ^b   Sastry, G Narahari ^b   De Visser, Sam P ^a  

^a UNIVERSITY OF MANCHESTER   (United Kingdom)

^b INDIAN INSTITUTE OF CHEMICAL TECHNOLOGY   (India)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTIVE SITE; AROMATIC RESIDUES; BIO-SYSTEMS; CELLULAR RESPONSE; COORDINATION SPHERE; DIOXYGENASES; DOMINANT MECHANISM; DRIVING FORCES; EXOTHERMICITY; EXPERIMENTAL DATA; HYDROGEN ATOM ABSTRACTION; NONHEME IRON; PEPTIDE CHAIN; PROLINE RESIDUES; PROLYL-4-HYDROXYLASE; REACTION BARRIERS; REGIO-SELECTIVE; SPECTROSCOPIC PARAMETERS; STERIC FACTOR; STERIC HINDRANCES; THERMODYNAMIC DRIVING FORCES;

AMINO ACIDS; AROMATIC COMPOUNDS; CATALYSTS; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ENZYMES; REGIOSELECTIVITY; SPHERES;

HYDROXYLATION;

PROCOLLAGEN PROLINE 2 OXOGLUTARATE 4 DIOXYGENASE; PROLINE;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME SPECIFICITY; HYDROXYLATION; KINETICS; METABOLISM; QUANTUM THEORY; STEREOISOMERISM; THERMODYNAMICS;

CATALYTIC DOMAIN; HYDROXYLATION; KINETICS; MODELS, MOLECULAR; PROCOLLAGEN-PROLINE DIOXYGENASE; PROLINE; QUANTUM THEORY; STEREOISOMERISM; SUBSTRATE SPECIFICITY; THERMODYNAMICS;

EID: 78650375383     PISSN: 10895639     EISSN: 15205215     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp1089855     Document Type: Article

References (111)

1. Solomon, E. I.; Brunold, T. C.; Davis, M. I.; Kemsley, J. N.; Lee, S.-K.; Lehnert, N.; Neese, F.; Skulan, A. J.; Yang, Y.-S.; Zhou, J. Chem. Rev. 2000, 100, 235-349
2. Bugg, T. D. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 550-555
3. Ryle, M. J.; Hausinger, R. P. Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 193-201
4. Costas, M.; Mehn, M. P.; Jensen, M. P.; Que, L., Jr. Chem. Rev. 2004, 104, 939-986
5. Abu-Omar, M. M.; Loaiza, A.; Hontzeas, N. Chem. Rev. 2005, 105, 2227-2252
6. Bruijnincx, P. C. A.; van Koten, G.; Klein Gebbink, R. J. M. Chem. Soc. Rev. 2008, 37, 2716-2744
7. Bugg, T. D. H.; Ramaswamy, S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 134-140
8. Que, L., Jr. Nat. Struct. Biol. 2000, 7, 182-184
9. Krebs, C.; Fujimori, D. G.; Walsh, C. T.; Bollinger, J. M., Jr. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 484-492
10. Schofield, C. J.; Zhang, Z. Curr. Opin. Chem. Biol. 1999, 9, 722-731
11. Bugg, T. D. H. Tetrahedron 2003, 59, 7075-7101
12. Choroba, O. W.; Williams, D. H.; Spencer, J. B. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5389-5390
13. Higgins, L. J.; Yan, F.; Liu, P.; Liu, H.-W.; Drennan, C. L. Nature 2005, 437, 838-844
14. Mishina, Y.; Duguid, E. M.; He, C. Chem. Rev. 2006, 106, 215-232
15. O'Brien, P. J. Chem. Rev. 2006, 106, 720-752
16. Simmons, J. M.; Müller, T. A.; Hausinger, R. P. Dalton Trans. 2008, 5132-5142
17. Yi, C.; Yang, C. G.; He, C. Acc. Chem. Res. 2009, 42, 519-529
18. Chowdhury, R.; Hardy, A.; Schofield, C. J. Chem. Soc. Rev. 2008, 37, 1308-1319
19. Muthukumaran, R. B.; Grzyska, P. K.; Hausinger, R. P.; McCracken, J. Biochemistry 2007, 46, 5951-5959
20. Price, J. C.; Barr, E. W.; Tirupati, B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Biochemistry 2003, 42, 7497-7508
21. Proshlyakov, D. A.; Henshaw, T. F.; Monterosso, G. R.; Ryle, M. J.; Hausinger, R. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1022-1023
22. Riggs-Gelasco, P. J.; Price, J. C.; Guyer, R. B.; Brehm, J. H.; Barr, E. W.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8108-8109
23. Grzyska, P. K.; Appelman, E. H.; Hausinger, R. P.; Proshlyakov, D. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 3982-3987
24. Bollinger, J. M., Jr.; Price, J. C.; Hoffart, L. M.; Barr, E. W.; Krebs, C. Eur. J. Inorg. Chem. 2005, 4245-4254
25. Clifton, I. J.; McDonough, M. A.; Ehrismann, D.; Kershaw, N. J.; Granatino, N.; Schofield, C. J. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 644-669
26. Borowski, T.; Bassan, A.; Siegbahn, P. E. M. Chem. - Eur. J. 2004, 10, 1031-1041
27. Winter, A. D.; Page, A. P. Mol. Cell. Biol. 2000, 4084-4093
28. Kivirikko, K. I.; Myllyla, R.; Pihlajaniemi, T. FASEB J. 1989, 3, 1609-1617
29. Bruick, R. K.; McKnight, S. L. Science 2001, 294, 1337-1340
30. Berra, E.; Benizri, E.; Ginouvès, A.; Volmat, V.; Roux, D.; Pouysségur, J. EMBO J. 2003, 22, 4082-4090
31. Lee, K. A.; Lynd, J. D.; O'Reilly, S.; Kiupel, M.; McCormick, J. J.; LaPres, J. J. Mol. Cancer Res. 2008, 6, 829-842
32. Seifert, A.; Katschinski, D. M.; Tonack, S.; Fischer, B.; Santos, A. N. Chem. Res. Toxicol. 2008, 21, 341-348
33. West, C. M.; van der Wel, H.; Wang, Z. A. Development 2007, 134, 3349-3358
34. Gorres, K. L.; Edupuganti, R.; Krow, G. R.; Raines, R. T. Biochemistry 2008, 47, 9447-9455
35. Hoffart, L. M.; Barr, E. W.; Guyer, R. B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 14738-14743
36. Fujimoto, D.; Tamiya, N. Biochem. J. 1962, 84, 333-335
37. Wu, M.; Moon, H.-S.; Begley, T. P.; Myllyharju, J.; Kivirikko, K. I. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 587-588
38. Koski, M. K.; Hieta, R.; Böllner, C.; Kivirikko, K. I.; Myllyharju, J.; Wierenga, R. K. J. Biol. Chem. 2007, 282, 37112-37123
39. McDonough, M. A.; McNeill, L. A.; Tilliet, M.; Papamicaël, C. A.; Chen, Q.-Y.; Banerji, B.; Hewitson, K. S.; Schofield, C. J. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 7680-7681
40. Pappalardi, M. B.; Martin, J. D.; Jiang, Y.; Burns, M. C.; Zhao, H.; Ho, T.; Sweitzer, S.; Lor, L.; Schwartz, B.; Duffy, K.; Gontarek, R.; Tummino, P. J.; Copeland, R. A.; Luo, L. Biochemistry 2008, 47, 11165-11167
41. Culpepper, M. A.; Scott, E. E.; Limburg, J. Biochemistry 2010, 49, 124-133
42. Aluri, S.; de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14846-14847
43. de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1087-1097
44. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
45. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789
46. Hay, P. J.; Wadt, W. R. J. Chem. Phys. 1985, 82, 270-283
47. Hehre, W. J.; Ditchfield, R.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1972, 56, 2257-2261
48. Jaguar 7.6; Schrödinger, LLC.: New York, 2007.
49. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, N.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, Revision C.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2004.
50. Kumar, D.; de Visser, S. P.; Shaik, S. Chem. - Eur. J. 2005, 11, 2825-2835
51. de Visser, S. P.; Oh, K.; Han, A.-R.; Nam, W. Inorg. Chem. 2007, 46, 4632-4641
52. de Visser, S. P.; Kumar, D.; Cohen, S.; Shacham, R.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8362-8363
53. Latifi, R.; Bagherzadeh, M.; de Visser, S. P. Chem. - Eur. J. 2009, 15, 6651-6662
54. Shaik, S.; Kumar, D.; de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10128-10140
55. Kumar, D.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13024-13025
56. de Visser, S. P. Chem. - Eur. J. 2006, 12, 8168-8177
57. de Visser, S. P. Chem. - Eur. J. 2008, 14, 4533-4541
58. Porro, C. S.; Kumar, D.; de Visser, S. P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 10219-10226
59. Heyes, D. J.; Sakuma, M.; de Visser, S. P.; Scrutton, N. S. J. Biol. Chem. 2009, 284, 3762-3767
60. Melander, L.; Saunders, W. H., Jr. Reaction Rates of Isotopic Molecules; Robert, E. Krieger Publishing Co.: Malabar, FL, 1987.
61. de Visser, S. P. Coord. Chem. Rev. 2009, 253, 754-768
62. de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9813-9824
63. de Visser, S. P. Chem. Commun. 2007, 171-173
64. Rohde, J.-U.; In, J.-H.; Lim, M. H.; Brennessel, W. W.; Bukowski, M. R.; Stubna, A.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Science 2003, 299, 1037-1039
65. Martinho, M.; Banse, F.; Bartoli, J.-F.; Mattioli, T. A.; Battioni, P.; Horner, O.; Bourcier, S.; Girerd, J.-J. Inorg. Chem. 2005, 44, 9592-9596
66. Sastri, C. V.; Seo, M. S.; Park, M. J.; Kim, K. M.; Nam, W. Chem. Commun. 2005, 1405-1407
67. De Oliveira, F. T.; Chanda, A.; Banerjee, D.; Shan, X.; Mondal, S.; Que, L., Jr.; Bominaar, E. L.; Münck, E.; Collins, T. J. Science 2007, 315, 835-838
68. Jackson, T. A.; Rohde, J.-U.; Seo, M. S.; Sastri, C. V.; DeHont, R.; Stubna, A.; Ohta, T.; Kitagawa, T.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 12394-12407
69. Kumar, D.; Hirao, H.; Que, L., Jr.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8026-8027
70. Hirao, H.; Kumar, D.; Que, L., Jr.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8590-8606
71. Hirao, H.; Que, L., Jr.; Nam, W.; Shaik, S. Chem. - Eur. J. 2008, 14, 1740-1756
72. Godfrey, E.; Porro, C. S.; de Visser, S. P. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 2464-2468
73. Sinnecker, S.; Svensen, N.; Barr, E. W.; Ye, S.; Bollinger, J. M., Jr.; Neese, F.; Krebs, C. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6168-6179
74. Topol, I. A.; Nemukhin, A. V.; Salnikow, K.; Cachau, R. E.; Abashkin, Y. G.; Kasprzak, K. S.; Burt, S. K. J. Phys. Chem. A 2006, 110, 4223-4228
75. Nemukhin, A. V.; Topol, I. A.; Cachau, R. E.; Burt, S. K. Theor. Chem. Acc. 2006, 115, 348-353
76. Lundberg, M.; Siegbahn, P. E. M.; Morokuma, K. Biochemistry 2008, 47, 1031-1042
77. For examples of computational studies on biomimetic nonheme iron(IV)-oxo complexes, see the following
78. Bautz, J.; Comba, P.; Lopez de Laorden, C.; Menzel, M.; Rajaraman, G. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 8067-8070
79. de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15809-15818
80. Decker, A.; Rohde, J.-U.; Klinker, E. J.; Wong, S. D.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15983-15996
81. Bernasconi, L.; Baerends, E. J. Eur. J. Inorg. Chem. 2008, 1672-1681
82. de Visser, S. P.; Nam, W. J. Phys. Chem. A 2008, 112, 12887-12895
83. Comba, P.; Maurer, M.; Vadivelu, P. Inorg. Chem. 2009, 48, 10389-10396
84. Nemukhin, A. V.; Grigorenko, B. L.; Topol, I. A.; Burt, S. K. Int. J. Quantum Chem. 2006, 106, 2184-2190
85. de Visser, S. P.; Latifi, R. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 12-14
86. Ye, S.; Price, J. C.; Barr, E. W.; Green, M. T.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C.; Neese, F. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 4739-4751
87. Borowski, T.; Noack, H.; Radoń, M.; Zych, K.; Siegbahn, P. E. M. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12887-12898
88. Green, M. T. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 7939-7940
89. Ogliaro, F.; de Visser, S. P.; Cohen, S.; Kaneti, J.; Shaik, S. ChemBioChem 2001, 2, 848-851
90. Schöneboom, J. C.; Lin, H.; Reuter, N.; Thiel, W.; Cohen, S.; Ogliaro, F.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8142-8151
91. de Visser, S. P.; Shaik, S.; Sharma, P. K.; Kumar, D.; Thiel, W. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15779-15788
92. Behan, R. K.; Hoffart, L. M.; Stone, K. L.; Krebs, C.; Green, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11471-11474
93. Groves, J. T. Models and Mechanisms of Cytochrome P450 Action. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 3rd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Kluwer Academic/Plenum Publishers: New York, 2005; Chapter 1, pp 1 - 44.
94. Nam, W. Acc. Chem. Res. 2007, 40, 522-531
95. Sono, M.; Roach, M. P.; Coulter, E. D.; Dawson, J. H. Chem. Rev. 1996, 96, 2841-2888
96. Bordwell, F. G.; Cheng, J.-P.; Ji, G.-Z.; Satish, A. V.; Zhang, X. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 9790-9795
97. Mayer, J. M. Acc. Chem. Res. 1998, 31, 441-450
98. Kaizer, J.; Klinker, E. J.; Oh, N. Y.; Rohde, J.-U.; Song, W. J.; Stubna, A.; Kim, J.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 472-473
99. Yoon, J.; Wilson, S. A.; Jang, Y. K.; Seo, M. S.; Nehru, K.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Bill, E.; Solomon, E. I.; Nam, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1257-1260
100. Lansky, D. E.; Goldberg, D. P. Inorg. Chem. 2006, 45, 5119-5125
101. Bell, S. R.; Groves, J. T. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 9640-9641
102. Prokop, K. A.; de Visser, S. P.; Goldberg, D. P. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 5091-5095
103. Zhang, Y.; Morisetti, P.; Kim, J.; Smith, L.; Lin, H. Theor. Chem. Acc. 2008, 121, 313-319
104. Matthews, M. L.; Neumann, C. S.; Miles, L. A.; Grove, T. L.; Booker, S. J.; Krebs, C.; Walsh, C. T.; Bollinger, J. M., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17723-17728
105. de Visser, S. P.; Ogliaro, F.; Shaik, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 2871-2874
106. Kumar, D.; de Visser, S. P.; Sharma, P. K.; Cohen, S.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 125, 1907-1920
107. Kumar, D.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5072-5073
108. Ogliaro, F.; Harris, N.; Cohen, S.; Filatov, M.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8977-8989
109. Kamachi, T.; Yoshizawa, K. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4652-4661
110. de Visser, S. P.; Kumar, D.; Cohen, S.; Shacham, R.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8362-8363
111. Kumar, D.; Tahsini, L.; de Visser, S. P.; Kang, H. Y.; Kim, S. J.; Nam, W. J. Phys. Chem. A 2009, 113, 11713-11722