Nucleic acid catalysis: Metals, nucleobases, and other cofactors

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 8, 2014, Pages 4318-4342

  Ward, W Luke ^a,b   Plakos, Kory ^a   Derose, Victoria J ^a  

^a UNIVERSITY OF OREGON   (United States)

^b UNIVERSITY OF TEXAS AT AUSTIN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CATALYSIS; CATALYST ACTIVITY; DNA SEQUENCES; METAL IONS; METALS; RNA;

ACID CATALYSIS; ACTIVE SITE; COUNTER-ION ATMOSPHERE; NATURALLY OCCURRING; NUCLEOBASES; PKA VALUES; RNA CATALYSIS; STRUCTURAL DIVERSITY;

SCAFFOLDS;

DNA; METAL; RNA;

ANIMAL; CATALYSIS; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM;

ANIMALS; CATALYSIS; DNA; HUMANS; METALS; RNA;

EID: 84899550322     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr400476k     Document Type: Review

References (185)

1. The RNA World, 3 rd ed.; Gesteland, R.F., Cech, T.R., Atkins, J.F., Eds.; Cold Spring Harbor Laboratory (CSHL) Press: Cold Spring Harbor, NY, 2013.
2. DeRose, V. J. Chem. Biol. 2002, 9, 961-969
3. Ferre-D'Amare, A.; Winkler, W. C. Met. Ions Life Sci. 2011, 9, 141
4. Hsiao, C.; Chou, I.-C.; Okafor, C. D.; Bowman, J. C.; O'Neill, E. B.; Athavale, S. S.; Petrov, A. S.; Hud, N. V.; Wartell, R. M.; Harvey, S. C.; Williams, L. D. Nat. Chem. 2013, 5, 525
5. Pyle, A. M. Science 1993, 261, 709
6. Steitz, T. A.; Steitz, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1993, 90, 6498
7. Wilcox, J. L.; Ahluwalia, A. K.; Bevilacqua, P. C. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 1270
8. Golden, B. L. Biochemistry 2011, 50, 9424
9. Sigel, R. K. O.; Pyle, A. M. Chem. Rev. 2007, 107, 97
10. Ma, J.; Haldar, S.; Khan, M. A.; Sharma, S. D.; Merrick, W. C.; Theil, E. C.; Gross, D. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 8417
11. Rodnina, M. V.; Beringer, M.; Wintermeyer, W. Trends Biochem. Sci. 2007, 32, 20
12. Leung, E. K.; Suslov, N.; Tuttle, N.; Sengupta, R.; Piccirilli, J. A. Annu. Rev. Biochem. 2011, 80, 527
13. Fedor, M. J. Annu. Rev. Biophys. 2009, 38, 271
14. Schnabl, J.; Sigel, R. K. O. Curr. Opin. Chem. Biol. 2010, 14, 269
15. Ribozymes and RNA Catalysis; Lilley, D. M. J.; Eckstein, F., Eds.; Royal Society of Chemistry: Cambridge, U.K., 2008.
16. Draper, D. E.; D. Grilley, D.; Soto, A. M. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2005, 34, 221
17. Frederiksen, J. K.; Piccirilli, J. A. Methods 2009, 49, 148
18. DeRose, V. J. Characterization of nucleic acid metal ion binding by spectroscopic techniques. In Metal Ion Interactions with Nucleic Acids; Hud, N., Ed.; RSC Publishing: Cambridge, U.K., 2008; pp 154-175.
19. Hunsicker-Wang, L. M.; Vogt, M.; DeRose, V. J. EPR Methods to Study Specific Metal-Ion Binding Sites in RNA In Methods in Enzymology; Herschlag, D., Ed.; Academic Press: New York, 2009; Vol. 468, pp 335-368.
20. Chu, V. G.; Bai, Y.; Lipfert, J.; Herschlag, D.; Doniach, S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 619
21. DeRose, V. J.; Burns, S.; Vogt, M.; Kim, N.-K. RNA and DNA as Ligands. In Comprehensive Coordination Chemistry II; McCleverty, J. A.; Meyers, T. J., Eds.; Elsevier: Oxford, U.K., 2003; pp 787-813.
22. Freisinger, E.; Sigel, R. K. O. Coord. Chem. Rev. 2007, 251, 1834
23. Narlikar, G. J.; Herschlag, D. Annu. Rev. Biochem. 1997, 66, 19
24. Butcher, S. E.; Pyle, A. M. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 1302
25. Uhlenbeck, O. C. Biopolymers 2009, 91, 811
26. Lilley, D. M. J. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 672
27. Ora, M.; Lönnberg, T.; Lönnberg, H. Thio Effects as a Tool for Mechanistic Studies of the Cleavage of RNA Phosphodiester Bonds: The Chemical Basis. In From Nucleic Acids Sequences to Molecular Medicine; Erdmann, V. A.; Barciszewski, J., Eds.; RNA Technologies Series; Springer Verlag: Berlin, 2012; pp 47-66.
28. Li, N.-S.; Frederiksen, J. K.; Piccirilli, J. A. Acc. Chem. Res. 2011, 44, 1257
29. McDowell, S. E.; Spackova, N.; Sponer, J.; Walter, N. G. Biopolymers 2007, 85, 169
30. Wong, K.-Y.; Gu, H.; Zhang, S.; Piccirilli, J. A.; Harris, M. E.; York, D. M. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 647
31. Bida, J. P.; Das, R. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 457-466
32. Veeraraghavan, N.; Ganguly, A.; Golden, B. L.; Bevilacqua, P. C.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 8346
33. Kruger, K.; Grabowski, P. J.; Zaug, A. J.; Sands, J.; Gottschling, D. E.; Cech, T. R. Cell 1982, 31, 147
34. Haugen, P.; Simon, D. M.; Bhattacharya, D. Trends Genet. 2005, 21, 111
35. Stahley, M.; Strobel, S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2006, 16, 319
36. Woodson, S. A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 324
37. Stahley, M.; Adams, P.; Wang, J.; Strobel, S. J. Mol. Biol. 2007, 372, 89
38. Sengupta, R. N.; Herschlag, D.; Piccirilli, J. A. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 294
39. Adams, P. L.; Stahley, M. R.; Gill, M. L.; Kosek, A. B.; Wang, J.; Strobel, S. A. RNA 2004, 10, 1867
40. Golden, B. L.; Kim, H.; Chase, E. Nat. Struct. Mol. Biol. 2005, 12, 82
41. Guo, F.; Gooding, A. R.; Cech, T. R. Mol. Cell 2004, 16, 351
42. Stahley, M. R.; Strobel, S. A. Science 2005, 309, 1587
43. Eskes, R.; Liu, L.; Ma, H. W.; Chao, M. Y.; Dickson, L.; Lambowitz, A. M.; Perlman, P. S. Mol. Cell. Biol. 2000, 8432
44. Guo, H. T.; Karberg, M.; Long, M.; Jones, J. P.; Sullenger, B.; Lambowitz, A. M. Science 2000, 452
45. Matsuura, M.; Saldanha, R.; Ma, H. W.; Wank, H.; Yang, J.; Mohr, G.; Cavanagh, S.; Dunny, G. M.; Belfort, M.; Lambowitz, A. M. Genes Dev. 1997, 2910
46. Marcia, M.; Pyle, A. M. Cell 2012, 151, 497
47. Sigel, R. Eur. J. Inorg. Chem. 2005, 2281
48. Erat, M. C.; Zerbe, O.; Fox, T.; Sigel, R. ChemBioChem 2007, 306
49. Podar, M.; Perlman, P. S.; Padgett, R. A. Mol. Cell. Biol. 1995, 15, 4466
50. Padgett, R. A.; Podar, M.; Boulanger, S. C.; Perlman, P. S. Science 1994, 266, 1685
51. Gordon, P. M.; Sontheimer, E. J.; Piccirilli, J. A. Biochemistry 2000, 12939
52. Gordon, P. M.; Sontheimer, E. J.; Piccirilli, J. A. RNA 2000, 199
53. Gordon, P. M.; Fong, R.; Piccirilli, J. A. Chem. Biol. 2007, 607
54. Toor, N.; Keating, K.; Taylor, S.; Pyle, A. Science 2008, 320, 77
55. Gregan, J.; Kolisek, M.; Schweyen, R. J. Genes Dev. 2001, 15, 2229
56. Chalamcharla, V. R.; Curcio, M. J.; Belfort, M. Genes Dev. 2010, 24, 827
57. Truong, D. M.; Sidote, D. J.; Russell, R.; Lambowitz, A. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, E3800
58. Mondragon, A. Annu. Rev. Biophys. 2013, 42, 537
59. Guerriertakada, C.; Gardiner, K.; Marsh, T.; Pace, N.; Altman, S. Cell 1983, 35, 849
60. Holzmann, J.; Frank, P.; Loffler, E.; Bennett, K. L.; Gerner, C.; Rossmanith, W. Cell 2008, 135, 462
61. Howard, M. J.; Lim, W. H.; Fierke, C. A.; Koutmos, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 16149
62. Thomas, B. C.; Li, X.; Gegenheimer, P. RNA 2000, 6, 545
63. Torres-Larios, A.; Swinger, K. K.; Krasilnikov, A. S.; Pan, T.; Mondragon, A. Nature 2005, 584
64. Kazantsev, A. V.; Krivenko, A. A.; Harrington, D. J.; Holbrook, S. R.; Adams, P. D.; Pace, N. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13392
65. Altman, S. Mol. BioSyst. 2007, 3, 604
66. Kirsebom, L. Biochimie 2007, 89, 1183
67. Smith, J. K.; Hsieh, J.; Fierke, C. A. Biopolymers 2007, 87, 329
68. Beebe, J. A.; Kurz, J. C.; Fierke, C. A. Biochemistry 1996, 10493
69. Pan, T. Biochemistry 1995, 34, 902
70. Brannvall, M.; Mikkelsen, N. E.; Kirsebom, L. A. Nucleic Acids Res. 2011, 1426
71. Brannvall, M.; Kirsebom, L. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 12943
72. Kikovska, E.; Mikkelsen, N. E.; Kirsebom, L. A. Nucleic Acids Res. 2005, 33, 6920
73. Smith, D.; Pace, N. R. Biochemistry 1993, 32, 3273
74. Chen, Y.; Li, X. Q.; Gegenheimer, P. Biochemistry 1997, 36, 2425
75. Pfeiffer, T.; Tekos, A.; Warnecke, J. M.; Drainas, D.; Engelke, D. R.; Seraphin, B.; Hartmann, R. K. J. Mol. Biol. 2000, 298, 559
76. Thomas, B. C.; Chamberlain, J.; Engelke, D. R.; Gegenheimer, P. RNA 2000, 6, 554
77. Warnecke, J. M.; Held, R.; Busch, S.; Hartmann, R. K. J. Mol. Biol. 1999, 290, 433
78. Warnecke, J. M.; Sontheimer, E. J.; Piccirilli, J. A.; Hartmann, R. K. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 720
79. Brannvall, M.; Kikovska, E.; Kirsebom, L. A. Nucleic Acids Res. 2004, 32, 5418
80. Sun, L.; Harris, M. E. RNA 2007, 13, 1505
81. Cassano, A. G.; Anderson, V. E.; Harris, M. E. Biochemistry 2004, 43, 10547
82. Reiter, N. J.; Osterman, A.; Torres-Larios, A.; Swinger, K. K.; Pan, T.; Mondragon, A. Nature 2010, 468, 784
83. Kazantsev, A. V.; Krivenko, A. A.; Harrington, D. J.; Holbrook, S. J.; Adams, P. D.; Pace, N. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 13392
84. Lai, M. M. Annu. Rev. Biochem. 1995, 64, 259
85. Salehi-Ashtiani, K.; Lupták, A.; Litovchick, A.; Szostak, J. W. Science 2006, 313, 1788
86. Webb, C.-H. T.; Luptak, A. RNA Biol. 2011, 8, 719
87. Ferre-D'Amare, A. R.; Zhou, K. H.; Doudna, J. A. Nature 1998, 395, 567
88. Luptak, A.; Ferre-D'Amare, A. R.; Zhou, K. H.; Zilm, K. W.; Doudna, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8447
89. Gong, B.; Chen, J.-H.; Chase, E.; Chadalavada, D. M.; Yajima, R.; Golden, B. L.; Bevilacqua, P. C.; Carey, P. R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13335
90. Ke, A.; Zhou, K.; Ding, F.; Cate, J. H. D.; Doudna, J. A. Nature 2004, 429, 201
91. Perrotta, A. T.; Shih, I.; Been, M. D. Science 1999, 286, 123
92. Das, S. R.; Piccirilli, J. A. Nat. Chem. Biol. 2008, 1, 45
93. Golden, B. L.; Hammes-Schiffer, S.; Carey, P. R.; Bevilacqua, P. C. An integrated picture of HDV ribozyme catalysis. In Biophysics of RNA Folding. Springer: New York, 2013; 135-168.
94. Nakano, S.; Chadalavada, D. M.; Bevilacqua, P. C. Science 2000, 287, 1493
95. Nakano, S.; Proctor, D. J.; Bevilacqua, P. C. Biochemistry 2001, 40, 12022
96. Chen, J.-H.; Yajima, R.; Chadalavada, D. M.; Chase, E.; Bevilacqua, P. C.; Golden, B. L. Biochemistry 2010, 49, 6508
97. Veeraraghavan, N.; Ganguly, A.; Chen, J.; Bevilacqua, P. C.; Hammes-Schiffer, S.; Golden, B. L. Biochemistry 2011, 50, 2672
98. Fauzi, H.; Kawakami, J.; Nishikawa, F.; Nishikawa, S. Nucleic Acids Res. 1997, 25, 3124
99. Ganguly, A.; Bevilacqua, P. C.; Hammes-Schiffer, S. J. Phys. Chem. Let. 2011, 2, 2906
100. Chen, J.; Ganguly, A.; Miswan, Z.; Hammes-Schiffer, S.; Bevilacqua, P. C.; Golden, B. L. Biochemistry 2013, 52, 557
101. Hutchins, C. J.; Rathjen, P. D.; Forster, A. C.; Symons, R. H. Nucleic Acids Res. 1986, 3627
102. Hammann, C.; Luptak, A.; Perrealt, J.; de la Pena, M. RNA 2012, 18, 871
103. Martick, M.; Horan, L.; Noller, H.; Scott, W. Nature 2008, 5
104. Blount, K. E.; Uhlenbeck, O. C. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2005, 415
105. Khvorova, A.; Lescoute, A.; Westhof, E.; Jayasena, S. D. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 872
106. Osborne, E.; Schaak, J.; DeRose, V. J. RNA 2005, 11, 187
107. O'Rear, J. L.; Wang, S.; Feig, A. L.; Beigelman, L.; Uhlenbeck, O. C.; Herschlag, D. RNA 2001, 7, 537
108. Boots, J. L.; Canny, M. D.; Azimi, E.; Pardi, A. RNA 2008, 14, 2212
109. Hunsicker, L. M.; DeRose, V. J. J. Inorg. Biochem. 2000, 80, 271
110. Wang, S. L.; Karbstein, K.; Peracchi, A.; Beigelman, L.; Herschlag, D. Biochemistry 1999, 14363
111. Ward, W. L.; DeRose, V. J. RNA 2012, 18, 16
112. Martick, M.; Scott, W. Cell 2006, 126, 309
113. Martick, M.; Lee, T.-S.; York, D. M.; Scott, W. G. Chem. Biol. 2008, 15, 332
114. Thomas, J. M.; Perrin, D. M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 15467
115. Roychowdhury-Saha, M.; Burke, D. RNA 2006, 12, 1846
116. Osborne, E. M.; Ward, W. L.; Ruehle, M.; DeRose, V. J. Biochemistry 2009, 48, 10654
117. Lee, T.; Lopez, C. S.; Giambasu, G. M.; Martick, M.; Scott, W. G.; York, D. M. J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 3053
118. Ferre-D'Amare, A. R. Biopolymers 2004, 73, 71
119. Fedor, M. J. J. Mol. Biol. 2000, 297, 269
120. Kuzmin, Y. I.; Da Costa, C. P.; Cottrell, J. W.; Fedor, M. J. J. Mol. Biol. 2005, 349, 989
121. Cottrell, J. W.; Scott, L. G.; Fedor, M. J. J. Biol. Chem. 2011, 286, 17658
122. Liberman, J. A.; Guo, M.; Jenkins, J. L.; Krucinska, J.; Chen, Y. Y.; Carey, P. R.; Wedekind, J. E. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16933
123. Guo, H. C.; Collins, R. EMBO J. 1995, 14, 368
124. Kennell, J. C.; Saville, B. J.; Mohr, S.; Kuiper, M. T.; Sabourin, J. R.; Collins, R. A.; Lambowitz, A. M. Gene. Dev. 1995, 9, 294
125. Lilley, D. M. J. RNA 2004, 10, 151
126. Beattie, T.; Olive, J.; Collins, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 4686
127. Lafontaine, D. A.; Norman, D. G.; Lilley, D. M. J. EMBO J. 2002, 21, 2461
128. Lafontaine, D. A.; Wilson, T. J.; Zhao, Z.-Y.; Lilley, D. M. J. J. Mol. Biol. 2002, 323, 23
129. Rastogi, T.; Beattie, T. L.; Olive, J. E.; Collins, R. EMBO J. 1996, 15, 2820
130. Desjardins, G.; Bonneau, E.; Girard, N.; Boisbouvier, J.; Legault, P. Nucleic Acids Res. 2011, 39, 4427
131. Sood, V. D.; Beattie, T. L.; Collins, R. A. J. Mol. Biol. 1998, 282, 741
132. Wilson, T. J.; Lilley, D. M. J. RNA 2011, 17, 213
133. Hiley, S.; Sood, V.; Fan, J.; Collins, R. EMBO J. 2002, 21, 4691
134. Wilson, T. J.; McLeod, A. C.; Lilley, D. M. J. EMBO J. 2007, 26, 2489
135. Wilson, T. J.; Li, N.-S.; Lu, J.; Frederiksen, J. K.; Piccirilli, J. A.; Lilley, D. M. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 11751
136. Smith, M. D.; Collins, R. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 5818
137. Smith, M. D.; Mehdizadeh, R.; Olive, J. E.; Collins, R. A. RNA 2008, 14, 1942
138. Mironov, A. S.; Gusarov, I.; Rafikov, R.; Lopez, L. E.; Shatalin, K.; Kreneva, R. A.; Perumov, D. A.; Nudler, E. Cell 2002, 111, 747
139. Winkler, W. C.; Cohen-Chalamish, S.; Breaker, R. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 15908
140. Winkler, W. C.; Breaker, R. R. ChemBioChem 2003, 4, 1024
141. Winkler, W.; Nahvi, A.; Roth, A.; Collins, J.; Breaker, R. Nature 2004, 428, 281
142. McCarthy, T. J.; Plog, M. A.; Floy, S. A.; Jansen, J. A.; Soukup, J K.; Soukup, G. A. Chem. Biol. 2005, 12, 1221
143. Viladoms, J.; Scott, L. G.; Fedor, M. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 18388
144. Hampel, K. J.; Tinsley, M. M. Biochemistry 2006, 45, 7861
145. Roth, A.; Nahvi, A.; Lee, M.; Jona, I.; Breaker, R. R. RNA 2006, 12, 607
146. Klein, D. J.; Ferre-D'Amare, A. R. Science 2006, 313, 1752
147. Cochrane, J. C.; Lipchock, S. V.; Strobel, S. A. Chem. Biol. 2007, 14, 95
148. Gong, B.; Klein, D. J.; Ferré-D'Amaré, A. R; Carey, P. R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14188
149. Davis, J. H.; Dunican, B. F.; Strobel, S. A. Biochemistry 2011, 50, 7236
150. Klein, D. J.; Been, M. D.; Ferre-D'amare, A. R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 14858
151. Jaschke, A. Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 321
152. Yarus, M. Science 2011, 332, 181
153. Shechner, D. M.; Grant, R. A.; Bagby, S. C.; Koldobskaya, Y.; Piccirilli, J. A.; Bartel, D. P. Science 2009, 326, 1271
154. Wochner, A.; Attwater, J.; Coulson, A.; Holliger, P. Science 2011, 332, 209
155. Biondi, E.; Poudyal, R. R.; Forgy, J. C.; Sawyer, A. W.; Maxwell, A. W. R.; Burke, D. H. Nucleic Acids Res. 2013, 41, 3327
156. Müller, U. Cell. Mol. Life Sci. 2006, 63, 961
157. Neveu, M.; Kim, H.-J.; Benner, S. A. Astrobiology 2013, 13, 391
158. Seelig, B.; Jäschke, A. Chem. Biol. 1999, 6, 167
159. Serganov, A.; Keiper, S.; Malinina, L.; Tereshko, V.; Skripkin, E.; Höbartner, C.; Polonskaia, A.; Phan, A. T.; Wombacher, R.; Micura, R.; Dauter, Z.; Jäschke, A.; Patel, D. J. Nat. Struct. Mol. Biol. 2005, 12, 218
160. Wedekind, J. E. Met. Ions Life Sci. 2011, 9, 299
161. Bereźniak, T.; Zahran, M.; Imhof, P.; Jäschke, A.; Smith, J. C. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12587
162. Keiper, S.; Bebenroth, D.; Seelig, B.; Westhof, E.; Jäschke, A. Chem. Biol. 2004, 11, 1217
163. Kobitski, A. Y.; Nierth, A.; Helm, M.; Jäschke, A.; Nienhaus, G. U. Nucleic Acids Res. 2007, 35, 2047
164. Kraut, S.; Bebenroth, D.; Nierth, A.; Kobitski, A. Y.; Nienhaus, G. U.; Jäschke, A. Nucleic Acids Res. 2012, 40, 1318
165. Woodward, R.; Hoffmann, R. Angew. Chem., Int. Ed. 1969, 8, 781
166. Breaker, R. R.; Joyce, G. F. Chem. Biol. 1994, 1, 223
167. Lan, T.; Lu, Y. Metal Ion-Dependent DNAzymes and Their Applications as Biosensors. In Metal Ions in Life Sciences; Springer: New York, 2012; Vol. 10, Chapter 8, pp 217-248.
168. Silverman, S. K. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 7180
169. Schlosser, K.; Li, Y. Chem. Biol. 2009, 16, 311
170. Pan, T.; Uhlenbeck, O. C. Nature 1992, 358, 560
171. Santoro, S. W.; Joyce, G. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 4262
172. Brown, A. K.; Li, J.; Pavot, C. M-B.; Lu, Y. Biochemistry 2003, 42, 7152
173. Schroeder, G. K.; Lad, C.; Wyman, P.; Williams, N. H.; Wolfenden, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 4052
174. Carmi, N.; Shultz, L. A.; Breaker, R. R. Chem. Biol. 1996, 3, 1039
175. Sheppard, T. L.; Ordoukhanian, P.; Joyce, G. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 7802
176. Chandra, M.; Sachdeva, A.; Silverman, S. K. Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 718
177. Xiao, Y.; Allen, E. R.; Silverman, S. K. Chem. Commun. 2011, 47, 1749
178. Dokukin, V.; Silverman, S. K. Chem. Sci. 2012, 3, 1707
179. Gu, H.; Furukawa, K.; Weinberg, Z.; Berenson, D. F.; Breaker, R. R. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 9121
180. Li, J.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10466
181. Liu, J.; Brown, A. K.; Meng, X.; Cropek, D. M.; Istok, J. D.; Watson, D. B.; Lu, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 2056
182. Travascio, P.; Witting, P. K.; Mauk, A. G.; Sen, D. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1337
183. Travascio, P.; Li, Y.; Sen, D. Chem. Biol. 1998, 5, 505
184. Willner, I.; Shlyahovsky, B.; Zayats, M.; Willner, B. Chem. Soc. Rev. 2008, 37, 1153
185. Lund, K.; Manzo, A. J.; Dabby, N.; Michelotti, N.; Johnson-Buck, A.; Nangreave, J.; Taylor, S.; Pei, R.; Stojanovic, M. N.; Walter, N. G.; Winfree, E.; Yan, H. Nature 2010, 465, 206