Cancer Associated Fibroblasts: The Architects of Stroma Remodeling

Proteomics

Volumn 18, Issue 5-6, 2018, Pages

  Santi, Alice ^a   Kugeratski, Fernanda G ^a   Zanivan, Sara ^a,b  

^a BEATSON INSTITUTE FOR CANCER RESEARCH   (United Kingdom)

^b UNIVERSITY OF GLASGOW   (United Kingdom)

Author keywords

blood vessel; cancer; cancer associated fibroblasts; endothelial cell; extracellular matrix; immune system; invasion; proteome; secretome; tumor microenvironment

Indexed keywords

PROTEOME;

CANCER ASSOCIATED FIBROBLAST; CELL INVASION; CELL METABOLISM; CELL MIGRATION; EXTRACELLULAR MATRIX; HUMAN; MALIGNANT NEOPLASM; MASS SPECTROMETRY; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; PROTEOMICS; REVIEW; STROMA CELL; TUMOR IMMUNITY; TUMOR MICROENVIRONMENT; ANIMAL; NEOPLASM; PATHOLOGY;

ANIMALS; CANCER-ASSOCIATED FIBROBLASTS; HUMANS; NEOPLASMS; STROMAL CELLS; TUMOR MICROENVIRONMENT;

EID: 85041182595     PISSN: 16159853     EISSN: 16159861     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/pmic.201700167     Document Type: Review

References (179)

1. D. Hanahan, R. A. Weinberg, Cell 2000, 100, 57.
2. D. Hanahan, R. A. Weinberg, Cell 2011, 144, 646.
3. T. Marsh, K. Pietras, S. S. McAllister, Biochim. Biophys. Acta 2013, 1832, 1070.
4. G. Bergers, L. E. Benjamin, Nat. Rev. Cancer 2003, 3, 401.
5. F. Fan, A. Schimming, D. Jaeger, K. Podar, J. Oncol. 2012, 2012, 281261.
6. O. Cleaver, D. A. Melton, Nat. Med. 2003, 9, 661.
7. M. E. Ogle, C. E. Segar, S. Sridhar, E. A. Botchwey, Exp. Biol. Med. 2016, 241, 1084.
8. T. Asahara, H. Masuda, T. Takahashi, C. Kalka, C. Pastore, M. Silver, M. Kearne, M. Magner, J. M. Isner, Circ. Res. 1999, 85, 221.
9. D. H. Ausprunk, J. Folkman, Microvasc. Res. 1977, 14, 53.
10. F. Hillen, A. W. Griffioen, Cancer Metastasis Rev. 2007, 26, 489.
11. J. Holash, P. C. Maisonpierre, D. Compton, P. Boland, C. R. Alexander, D. Zagzag, G. D. Yancopoulos, S. J. Wiegand, Science 1999, 284, 1994.
12. S. Azzi, J. K. Hebda, J. Gavard, Front. Oncol. 2013, 3, 211.
13. R. Kalluri, Nat. Rev. Cancer 2016, 16, 582.
14. M. Papetti, I. M. Herman, Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2002, 282, C947.
15. P. Baluk, H. Hashizume, D. M. McDonald, Curr. Opin. Genet. Dev. 2005, 15, 102.
16. E. di Tomaso, D. Capen, A. Haskell, J. Hart, J. J. Logie, R. K. Jain, D. M. McDonald, R. Jones, L. L. Munn, Cancer Res. 2005, 65, 5740.
17. A. C. Dudley, Cold Spring Harb. Perspect. Med. 2012, 2, a006536.
18. M. A. Konerding, W. Malkusch, B. Klapthor, C. van Ackern, E. Fait, S. A. Hill, C. Parkins, D. J. Chaplin, M. Presta, J. Denekamp, Br. J. Cancer 1999, 80, 724.
19. B. A. Warren, P. Shubik, R. Wilson, H. Garcia, R. Feldman, Cancer Lett. 1978, 4, 109.
20. T. P. Padera, B. R. Stoll, J. B. Tooredman, D. Capen, E. di Tomaso, R. K. Jain, Nature 2004, 427, 695.
21. N. Reymond, B. B. d'Agua, A. J. Ridley, Nat. Rev. Cancer 2013, 13, 858.
22. K. Castermans, A. W. Griffioen, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1776, 160.
23. A. McIntyre, A. L. Harris, EMBO Mol. Med. 2015, 7, 368.
24. T. Hoshida, N. Isaka, J. Hagendoorn, E. di Tomaso, Y. L. Chen, B. Pytowski, D. Fukumura, T. P. Padera, R. K. Jain, Cancer Res. 2006, 66, 8065.
25. T. Karpanen, M. Egeblad, M. J. Karkkainen, H. Kubo, S. Yla-Herttuala, M. Jaattela, K. Alitalo, Cancer Res. 2001, 61, 1786.
26. A. J. Leu, D. A. Berk, A. Lymboussaki, K. Alitalo, R. K. Jain, Cancer Res. 2000, 60, 4324.
27. S. J. Mandriota, L. Jussila, M. Jeltsch, A. Compagni, D. Baetens, R. Prevo, S. Banerji, J. Huarte, R. Montesano, D. G. Jackson, L. Orci, K. Alitalo, G. Christofori, M. S. Pepper, EMBO J. 2001, 20, 672.
28. K. Alitalo, Nat. Med. 2011, 17, 1371.
29. W. Debinski, B. Slagle-Webb, M. G. Achen, S. A. Stacker, E. Tulchinsky, G. Y. Gillespie, D. M. Gibo, Mol. Med. 2001, 7, 598.
30. S. F. Schoppmann, P. Birner, J. Stockl, R. Kalt, R. Ullrich, C. Caucig, E. Kriehuber, K. Nagy, K. Alitalo, D. Kerjaschki, Am. J. Pathol. 2002, 161, 947.
31. G. Dranoff, Nat. Rev. Cancer 2004, 4, 11–22.
32. Y. Lavin, D. Winter, R. Blecher-Gonen, E. David, H. Keren-Shaul, M. Merad, S. Jung, I. Amit, Cell 2014, 159, 1312.
33. Y. Lavin, S. Kobayashi, A. Leader, E. D. Amir, N. Elefant, C. Bigenwald, R. Remark, R. Sweeney, C. D. Becker, J. H. Levine, K. Meinhof, A. Chow, S. Kim-Shulze, A. Wolf, C. Medaglia, H. Li, J. A. Rytlewski, R. O. Emerson, A. Solovyov, B. D. Greenbaum, C. Sanders, M. Vignali, M. B. Beasley, R. Flores, S. Gnjatic, D. Pe'er, A. Rahman, I. Amit, M. Merad, Cell 2017, 169, 750 e717.
34. D. E. Speiser, P. C. Ho, G. Verdeil, Nat. Rev. Immunol. 2016, 16, 599.
35. P. Sharma, J. P. Allison, Cell 2015, 161, 205.
36. D. Nummer, E. Suri-Payer, H. Schmitz-Winnenthal, A. Bonertz, L. Galindo, D. Antolovich, M. Koch, M. Buchler, J. Weitz, V. Schirrmacher, P. Beckhove, J. Natl. Cancer Inst. 2007, 99, 1188.
37. S. Shetty, C. J. Weston, Y. H. Oo, N. Westerlund, Z. Stamataki, J. Youster, S. G. Hubscher, M. Salmi, S. Jalkanen, P. F. Lalor, D. H. Adams, J. Immunol. 2011, 186, 4147.
38. M. Egeblad, M. G. Rasch, V. M. Weaver, Curr. Opin. Cell Biol. 2010, 22, 697.
39. S. Ozbek, P. G. Balasubramanian, R. Chiquet-Ehrismann, R. P. Tucker, J. C. Adams, Mol. Biol. Cell 2010, 21, 4300.
40. T. Rozario, D. W. DeSimone, Dev. Biol. 2010, 341, 126.
41. S. A. Wickstrom, K. Radovanac, R. Fassler, Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2011, 3.
42. A. Naba, K. R. Clauser, J. M. Lamar, S. A. Carr, R. O. Hynes, Elife 2014, 3, e01308.
43. L. Perryman, J. T. Erler, Future Oncol. 2014, 10, 1709.
44. Z. Wang, M. Griffin, Amino Acids 2012, 42, 939.
45. D. R. Edwards, M. M. Handsley, C. J. Pennington, Mol. Aspects Med. 2008, 29, 258.
46. G. Murphy, H. Nagase, Mol. Aspects Med. 2008, 29, 290.
47. S. Porter, I. M. Clark, L. Kevorkian, D. R. Edwards, Biochem. J. 2005, 386, 15.
48. K. Brew, H. Nagase, Biochim. Biophys. Acta 2010, 1803, 55.
49. P. Lu, V. M. Weaver, Z. Werb, J. Cell Biol. 2012, 196, 395.
50. M. W. Pickup, J. K. Mouw, V. M. Weaver, EMBO Rep. 2014, 15, 1243.
51. I. Acerbi, L. Cassereau, I. Dean, Q. Shi, A. Au, C. Park, Y. Y. Chen, J. Liphardt, E. S. Hwang, V. M. Weaver, Integr. Biol. 2015, 7, 1120.
52. F. Calvo, N. Ege, A. Grande-Garcia, S. Hooper, R. P. Jenkins, S. I. Chaudhry, K. Harrington, P. Williamson, E. Moeendarbary, G. Charras, E. Sahai, Nat. Cell Biol. 2013, 15, 637.
53. S. E. Reid, E. J. Kay, L. J. Neilson, A. T. Henze, J. Serneels, E. J. McGhee, S. Dhayade, C. Nixon, J. B. Mackey, A. Santi, K. Swaminathan, D. Athineos, V. Papalazarou, F. Patella, A. Roman-Fernandez, Y. ElMaghloob, J. R. Hernandez-Fernaud, R. H. Adams, S. Ismail, D. M. Bryant, M. Salmeron-Sanchez, L. M. Machesky, L. M. Carlin, K. Blyth, M. Mazzone, S. Zanivan, EMBO J., 2017, 36, 2373.
54. M. H. Zaman, L. M. Trapani, A. L. Sieminski, D. Mackellar, H. Gong, R. D. Kamm, A. Wells, D. A. Lauffenburger, P. Matsudaira, PNAS 2006, 103, 10889.
55. M. Jacob, L. Chang, E. Pure, Curr. Mol. Med. 2012, 12, 1220.
56. R. Kalluri, Nat. Rev. Cancer 2003, 3, 422.
57. G. Gabbiani, G. B. Ryan, G. Majne, Experientia 1971, 27, 549.
58. G. Serini, M. L. Bochaton-Piallat, P. Ropraz, A. Geinoz, L. Borsi, L. Zardi, G. Gabbiani, J. Cell Biol. 1998, 142, 873.
59. G. Gabbiani, J. Pathol. 2003, 200, 500.
60. G. Tremblay, Exp. Mol. Pathol. 1979, 31, 248.
61. L. Ronnov-Jessen, O. W. Petersen, Lab. Invest. 1993, 68, 696.
62. N. C. Direkze, M. R. Alison, Hematol. Oncol. 2006, 24, 189.
63. P. Cirri, P. Chiarugi, Am. J. Cancer Res. 2011, 1, 482.
64. D. C. Radisky, P. A. Kenny, M. J. Bissell, J. Cell. Biochem. 2007, 101, 830.
65. E. M. Zeisberg, S. Potenta, L. Xie, M. Zeisberg, R. Kalluri, Cancer Res. 2007, 67, 10123.
66. E. L. Spaeth, J. L. Dembinski, A. K. Sasser, K. Watson, A. Klopp, B. Hall, M. Andreeff, F. Marini, PLoS One 2009, 4, e4992.
67. L. Bochet, C. Lehuede, S. Dauvillier, Y. Y. Wang, B. Dirat, V. Laurent, C. Dray, R. Guiet, I. Maridonneau-Parini, S. Le Gonidec, B. Couderc, G. Escourrou, P. Valet, C. Muller, Cancer Res. 2013, 73, 5657.
68. P. J. Barth, S. Ebrahimsade, A. Ramaswamy, R. Moll, Virchows Arch. 2002, 440, 298.
69. R. Kalluri, M. Zeisberg, Nat. Rev. Cancer 2006, 6, 392.
70. O. W. Petersen, H. L. Nielsen, T. Gudjonsson, R. Villadsen, F. Rank, E. Niebuhr, M. J. Bissell, L. Ronnov-Jessen, Am. J. Pathol. 2003, 162, 391.
71. O. De Wever, P. Demetter, M. Mareel, M. Bracke, Int. J. Cancer 2008, 123, 2229.
72. D. A. Bronzert, P. Pantazis, H. N. Antoniades, A. Kasid, N. Davidson, R. B. Dickson, M. E. Lippman, PNAS 1987, 84, 5763.
73. E. Giannoni, F. Bianchini, L. Masieri, S. Serni, E. Torre, L. Calorini, P. Chiarugi, Cancer Res. 2010, 70, 6945.
74. M. Lohr, C. Schmidt, J. Ringel, M. Kluth, P. Muller, H. Nizze, R. Jesnowski, Cancer Res. 2001, 61, 550.
75. Z. M. Shao, M. Nguyen, S. H. Barsky, Oncogene 2000, 19, 4337.
76. F. Strutz, M. Zeisberg, B. Hemmerlein, B. Sattler, K. Hummel, V. Becker, G. A. Muller, Kidney Int. 2000, 57, 1521.
77. U. E. Martinez-Outschoorn, S. Pavlides, D. Whitaker-Menezes, K. M. Daumer, J. N. Milliman, B. Chiavarina, G. Migneco, A. K. Witkiewicz, M. P. Martinez-Cantarin, N. Flomenberg, A. Howell, R. G. Pestell, M. P. Lisanti, F. Sotgia, Cell Cycle 2010, 9, 2423.
78. A. Toullec, D. Gerald, G. Despouy, B. Bourachot, M. Cardon, S. Lefort, M. Richardson, G. Rigaill, M. C. Parrini, C. Lucchesi, D. Bellanger, M. H. Stern, T. Dubois, X. Sastre-Garau, O. Delattre, A. Vincent-Salomon, F. Mechta-Grigoriou, EMBO Mol. Med. 2010, 2, 211.
79. P. Gascard, T. D. Tlsty, Genes Dev. 2016, 30, 1002.
80. H. Sugimoto, T. M. Mundel, M. W. Kieran, R. Kalluri, Cancer Biol. Ther. 2006, 5, 1640.
81. D. Ohlund, A. Handly-Santana, G. Biffi, E. Elyada, A. S. Almeida, M. Ponz-Sarvise, V. Corbo, T. E. Oni, S. A. Hearn, E. J. Lee, I. I. Chio, C. I. Hwang, H. Tiriac, L. A. Baker, D. D. Engle, C. Feig, A. Kultti, M. Egeblad, D. T. Fearon, J. M. Crawford, H. Clevers, Y. Park, D. A. Tuveson, J. Exp. Med. 2017, 214, 579.
82. C. J. Hanley, F. Noble, M. Ward, M. Bullock, C. Drifka, M. Mellone, A. Manousopoulou, H. E. Johnston, A. Hayden, S. Thirdborough, Y. Liu, D. M. Smith, T. Mellows, W. J. Kao, S. D. Garbis, A. Mirnezami, T. J. Underwood, K. W. Eliceiri, G. J. Thomas, Oncotarget 2016, 7, 6159
83. E. Hirata, M. R. Girotti, A. Viros, S. Hooper, B. Spencer-Dene, M. Matsuda, J. Larkin, R. Marais, E. Sahai, Cancer Cell 2015, 27, 574
84. R. Straussman, T. Morikawa, K. Shee, M. Barzily-Rokni, Z. R. Qian, J. Du, A. Davis, M. M. Mongare, J. Gould, D. T. Frederick, Z. A. Cooper, P. B. Chapman, D. B. Solit, A. Ribas, R. S. Lo, K. T. Flaherty, S. Ogino, J. A. Wargo, T. R. Golub, Nature 2012, 487, 500
85. C. Gaggioli, S. Hooper, C. Hidalgo-Carcedo, R. Grosse, J. F. Marshall, K. Harrington, E. Sahai, Nat. Cell Biol. 2007, 9, 1392
86. V. Sanz-Moreno, C. Gaggioli, M. Yeo, J. Albrengues, F. Wallberg, A. Viros, S. Hooper, R. Mitter, C. C. Feral, M. Cook, J. Larkin, R. Marais, G. Meneguzzi, E. Sahai, C. J. Marshall, Cancer Cell 2011, 20, 229
87. C. Vennin, N. Rath, M. Pajic, M. F. Olson, P. Timpson, Small GTPases, 2017, 3, 1, https://doi.org/10.1080/21541248.2017.
88. C. J. Whatcott, S. Ng, M. T. Barrett, G. Hostetter, D. D. Von Hoff, H. Han, PLoS One 2017, 12, e0183871
89. X. Tang, Y. Hou, G. Yang, X. Wang, S. Tang, Y. E. Du, L. Yang, T. Yu, H. Zhang, M. Zhou, S. Wen, L. Xu, M. Liu, Cell Death Differ. 2016, 23, 132
90. D. M. Gilkes, G. L. Semenza, D. Wirtz, Nat. Rev. Cancer 2014, 14, 430
91. D. M. Gilkes, S. Bajpai, P. Chaturvedi, D. Wirtz, G. L. Semenza, J. Biol. Chem. 2013, 288, 10819
92. B. Chiavarina, D. Whitaker-Menezes, G. Migneco, U. E. Martinez-Outschoorn, S. Pavlides, A. Howell, H. B. Tanowitz, M. C. Casimiro, C. Wang, R. G. Pestell, P. Grieshaber, J. Caro, F. Sotgia, M. P. Lisanti, Cell Cycle 2010, 9, 3534
93. C. D. Madsen, J. T. Pedersen, F. A. Venning, L. B. Singh, E. Moeendarbary, G. Charras, T. R. Cox, E. Sahai, J. T. Erler, EMBO Rep. 2015, 16, 1394
94. J. W. Kim, C. Evans, A. Weidemann, N. Takeda, Y. S. Lee, C. Stockmann, C. Branco-Price, F. Brandberg, G. Leone, M. C. Ostrowski, R. S. Johnson, Cancer Res. 2012, 72, 3187
95. A. Kuchnio, S. Moens, U. Bruning, K. Kuchnio, B. Cruys, B. Thienpont, M. Broux, A. A. Ungureanu, R. Leite de Oliveira, F. Bruyere, H. Cuervo, A. Manderveld, A. Carton, J. R. Hernandez-Fernaud, S. Zanivan, C. Bartic, J. M. Foidart, A. Noel, S. Vinckier, D. Lambrechts, M. Dewerchin, M. Mazzone, P. Carmeliet, Cell Rep 2015, 12, 992
96. P. S. Soon, E. Kim, C. K. Pon, A. J. Gill, K. Moore, A. J. Spillane, D. E. Benn, R. C. Baxter, Endocr. Relat. Cancer 2013, 20, 1
97. Y. Yu, C. H. Xiao, L. D. Tan, Q. S. Wang, X. Q. Li, Y. M. Feng, Br. J. Cancer 2014, 110, 724
98. Y. Shintani, A. Fujiwara, T. Kimura, T. Kawamura, S. Funaki, M. Minami, M. Okumura, J. Thor, Oncol. 2016, 11, 1482
99. Y. Chong, D. Tang, Q. Xiong, X. Jiang, C. Xu, Y. Huang, J. Wang, H. Zhou, Y. Shi, X. Wu, D. Wang, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2016, 35, 175
100. A. Labernadie, T. Kato, A. Brugues, X. Serra-Picamal, S. Derzsi, E. Arwert, A. Weston, V. Gonzalez-Tarrago, A. Elosegui-Artola, L. Albertazzi, J. Alcaraz, P. Roca-Cusachs, E. Sahai, X. Trepat, Nat. Cell Biol. 2017, 19, 224
101. D. G. Duda, A. M. Duyverman, M. Kohno, M. Snuderl, E. J. Steller, D. Fukumura, R. K. Jain, PNAS 2010, 107, 21677
102. B. C. Ozdemir, T. Pentcheva-Hoang, J. L. Carstens, X. Zheng, C. C. Wu, T. R. Simpson, H. Laklai, H. Sugimoto, C. Kahlert, S. V. Novitskiy, A. De Jesus-Acosta, P. Sharma, P. Heidari, U. Mahmood, L. Chin, H. L. Moses, V. M. Weaver, A. Maitra, J. P. Allison, V. S. LeBleu, R. Kalluri, Cancer Cell 2014, 25, 719
103. A. D. Rhim, P. E. Oberstein, D. H. Thomas, E. T. Mirek, C. F. Palermo, S. A. Sastra, E. N. Dekleva, T. Saunders, C. P. Becerra, I. W. Tattersall, C. B. Westphalen, J. Kitajewski, M. G. Fernandez-Barrena, M. E. Fernandez-Zapico, C. Iacobuzio-Donahue, K. P. Olive, B. Z. Stanger, Cancer Cell 2014, 25, 735
104. P. H. Chang, W. W. Hwang-Verslues, Y. C. Chang, C. C. Chen, M. Hsiao, Y. M. Jeng, K. J. Chang, E. Y. Lee, J. Y. Shew, W. H. Lee, Cancer Res. 2012, 72, 4652
105. P. Maris, A. Blomme, A. P. Palacios, B. Costanza, A. Bellahcene, E. Bianchi, S. Gofflot, P. Drion, G. E. Trombino, E. Di Valentin, P. G. Cusumano, S. Maweja, G. Jerusalem, P. Delvenne, E. Lifrange, V. Castronovo, A. Turtoi, PLoS Med 2015, 12, e1001871
106. D. Fukumura, R. Xavier, T. Sugiura, Y. Chen, E. C. Park, N. Lu, M. Selig, G. Nielsen, T. Taksir, R. K. Jain, B. Seed, Cell 1998, 94, 715
107. K. Pietras, J. Pahler, G. Bergers, D. Hanahan, PLoS Med 2008, 5, e19
108. A. Orimo, P. B. Gupta, D. C. Sgroi, F. Arenzana-Seisdedos, T. Delaunay, R. Naeem, V. J. Carey, A. L. Richardson, R. A. Weinberg, Cell 2005, 121, 335
109. A. J. Trimboli, C. Z. Cantemir-Stone, F. Li, J. A. Wallace, A. Merchant, N. Creasap, J. C. Thompson, E. Caserta, H. Wang, J. L. Chong, S. Naidu, G. Wei, S. M. Sharma, J. A. Stephens, S. A. Fernandez, M. N. Gurcan, M. B. Weinstein, S. H. Barsky, L. Yee, T. J. Rosol, P. C. Stromberg, M. L. Robinson, F. Pepin, M. Hallett, M. Park, M. C. Ostrowski, G. Leone, Nature 2009, 461, 1084
110. N. Erez, M. Truitt, P. Olson, S. T. Arron, D. Hanahan, Cancer Cell 2010, 17, 135
111. P. Chomarat, J. Banchereau, J. Davoust, A. K. Palucka, Nat. Immunol. 2000, 1, 510
112. D. Liao, Y. Luo, D. Markowitz, R. Xiang, R. A. Reisfeld, PLoS One 2009, 4, e7965
113. C. Feig, J. O. Jones, M. Kraman, R. J. Wells, A. Deonarine, D. S. Chan, C. M. Connell, E. W. Roberts, Q. Zhao, O. L. Caballero, S. A. Teichmann, T. Janowitz, D. I. Jodrell, D. A. Tuveson, D. T. Fearon, PNAS 2013, 110, 20212
114. M. C. Boelens, T. J. Wu, B. Y. Nabet, B. Xu, Y. Qiu, T. Yoon, D. J. Azzam, C. Twyman-Saint\sVictor, B. Z. Wiemann, H. Ishwaran, P. J. Ter Brugge, J. Jonkers, J. Slingerland, A. J. Minn, Cell 2014, 159, 499
115. B. Y. Nabet, Y. Qiu, J. E. Shabason, T. J. Wu, T. Yoon, B. C. Kim, J. L. Benci, A. M. DeMichele, J. Tchou, J. Marcotrigiano, A. J. Minn, Cell 2017, 170, 352–366 e313
116. S. Torres, R. A. Bartolome, M. Mendes, R. Barderas, M. J. Fernandez-Acenero, A. Pelaez-Garcia, C. Pena, M. Lopez-Lucendo, R. Villar-Vazquez, A. G. de Herreros, F. Bonilla, J. I. Casal, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 6006
117. C. Holmberg, M. Quante, I. Steele, J. D. Kumar, S. Balabanova, C. Duval, M. Czepan, Z. Rakonczay, Jr., L. Tiszlavicz, I. Nemeth, G. Lazar, Z. Simonka, R. Jenkins, P. Hegyi, T. C. Wang, G. J. Dockray, A. Varro, Carcinogenesis 2012, 33, 1553
118. N. M. Hawsawi, H. Ghebeh, S. F. Hendrayani, A. Tulbah, M. Al-Eid, T. Al-Tweigeri, D. Ajarim, A. Alaiya, S. Dermime, A. Aboussekhra, Cancer Res. 2008, 68, 2717
119. Y. Kojima, A. Acar, E. N. Eaton, K. T. Mellody, C. Scheel, I. Ben-Porath, T. T. Onder, Z. C. Wang, A. L. Richardson, R. A. Weinberg, A. Orimo, PNAS 2010, 107, 20009
120. J. R. Hernandez-Fernaud, E. Ruengeler, A. Casazza, L. J. Neilson, E. Pulleine, A. Santi, S. Ismail, S. Lilla, S. Dhayade, I. R. MacPherson, I. McNeish, D. Ennis, H. Ali, F. G. Kugeratski, H. Al Khamici, M. van den Biggelaar, P. V. van den Berghe, C. Cloix, L. McDonald, D. Millan, A. Hoyle, A. Kuchnio, P. Carmeliet, S. M. Valenzuela, K. Blyth, H. Yin, M. Mazzone, J. C. Norman, S. Zanivan, Nat. Commun. 2017, 8, 14206
121. M. Groessl, A. Slany, A. Bileck, K. Gloessmann, D. Kreutz, W. Jaeger, G. Pfeiler, C. Gerner, J. Proteome Res. 2014, 13, 4773
122. A. Slany, V. Haudek-Prinz, H. Zwickl, S. Stattner, B. Grasl-Kraupp, C. Gerner, Electrophoresis 2013, 34, 3315
123. C. Guido, D. Whitaker-Menezes, Z. Lin, R. G. Pestell, A. Howell, T. A. Zimmers, M. C. Casimiro, S. Aquila, S. Ando, U. E. Martinez-Outschoorn, F. Sotgia, M. P. Lisanti, Oncotarget 2012, 3, 798
124. I. Mercier, M. C. Casimiro, C. Wang, A. L. Rosenberg, J. Quong, A. Minkeu, K. G. Allen, C. Danilo, F. Sotgia, G. Bonuccelli, J. F. Jasmin, H. Xu, E. Bosco, B. Aronow, A. Witkiewicz, R. G. Pestell, E. S. Knudsen, M. P. Lisanti, Cancer Biol. Ther. 2008, 7, 1212
125. J. Pouyssegur, F. Mechta-Grigoriou, Biol. Chem. 2006, 387, 1337
126. U. E. Martinez-Outschoorn, C. Trimmer, Z. Lin, D. Whitaker-Menezes, B. Chiavarina, J. Zhou, C. Wang, S. Pavlides, M. P. Martinez-Cantarin, F. Capozza, A. K. Witkiewicz, N. Flomenberg, A. Howell, R. G. Pestell, J. Caro, M. P. Lisanti, F. Sotgia, Cell Cycle 2010, 9, 3515
127. G. Bonuccelli, D. Whitaker-Menezes, R. Castello-Cros, S. Pavlides, R. G. Pestell, A. Fatatis, A. K. Witkiewicz, M. G. Vander Heiden, G. Migneco, B. Chiavarina, P. G. Frank, F. Capozza, N. Flomenberg, U. E. Martinez-Outschoorn, F. Sotgia, M. P. Lisanti, Cell Cycle 2010, 9, 1960
128. S. Pavlides, D. Whitaker-Menezes, R. Castello-Cros, N. Flomenberg, A. K. Witkiewicz, P. G. Frank, M. C. Casimiro, C. Wang, P. Fortina, S. Addya, R. G. Pestell, U. E. Martinez-Outschoorn, F. Sotgia, M. P. Lisanti, Cell Cycle 2009, 8, 3984
129. R. S. BelAiba, T. Djordjevic, S. Bonello, D. Flugel, J. Hess, T. Kietzmann, A. Gorlach, Biol. Chem. 2004, 385, 249
130. E. Kotake-Nara, K. Saida, Neurosci. Lett. 2007, 422, 223
131. C. Trimmer, F. Sotgia, D. Whitaker-Menezes, R. M. Balliet, G. Eaton, U. E. Martinez-Outschoorn, S. Pavlides, A. Howell, R. V. Iozzo, R. G. Pestell, P. E. Scherer, F. Capozza, M. P. Lisanti, Cancer Biol. Ther. 2011, 11, 383
132. T. Fiaschi, A. Marini, E. Giannoni, M. L. Taddei, P. Gandellini, A. De Donatis, M. Lanciotti, S. Serni, P. Cirri, P. Chiarugi, Cancer Res. 2012, 72, 5130
133. M. S. Ullah, A. J. Davies, A. P. Halestrap, J. Biol. Chem. 2006, 281, 9030
134. D. Whitaker-Menezes, U. E. Martinez-Outschoorn, Z. Lin, A. Ertel, N. Flomenberg, A. K. Witkiewicz, R. C. Birbe, A. Howell, S. Pavlides, R. Gandara, R. G. Pestell, F. Sotgia, N. J. Philp, M. P. Lisanti, Cell Cycle 2011, 10, 1772
135. C. M. Sousa, D. E. Biancur, X. Wang, C. J. Halbrook, M. H. Sherman, L. Zhang, D. Kremer, R. F. Hwang, A. K. Witkiewicz, H. Ying, J. M. Asara, R. M. Evans, L. C. Cantley, C. A. Lyssiotis, A. C. Kimmelman, Nature 2016, 536, 479
136. L. Yang, A. Achreja, T. L. Yeung, L. S. Mangala, D. Jiang, C. Han, J. Baddour, J. C. Marini, J. Ni, R. Nakahara, S. Wahlig, L. Chiba, S. H. Kim, J. Morse, S. Pradeep, A. S. Nagaraja, M. Haemmerle, N. Kyunghee, M. Derichsweiler, T. Plackemeier, I. Mercado-Uribe, G. Lopez-Berestein, T. Moss, P. T. Ram, J. Liu, X. Lu, S. C. Mok, A. K. Sood, D. Nagrath, Cell metabolism 2016, 24, 685
137. H. Zhao, L. Yang, J. Baddour, A. Achreja, V. Bernard, T. Moss, J. C. Marini, T. Tudawe, E. G. Seviour, F. A. San Lucas, H. Alvarez, S. Gupta, S. N. Maiti, L. Cooper, D. Peehl, P. T. Ram, A. Maitra, D. Nagrath, Elife 2016, 5, e10250
138. S. X. Chen, X. E. Xu, X. Q. Wang, S. J. Cui, L. L. Xu, Y. H. Jiang, Y. Zhang, H. B. Yan, Q. Zhang, J. Qiao, P. Y. Yang, F. Liu, J. Proteomics 2014, 110, 155
139. A. Bronisz, J. Godlewski, J. A. Wallace, A. S. Merchant, M. O. Nowicki, H. Mathsyaraja, R. Srinivasan, A. J. Trimboli, C. K. Martin, F. Li, L. Yu, S. A. Fernandez, T. Pecot, T. J. Rosol, S. Cory, M. Hallett, M. Park, M. G. Piper, C. B. Marsh, L. D. Yee, R. E. Jimenez, G. Nuovo, S. E. Lawler, E. A. Chiocca, G. Leone, M. C. Ostrowski, Nat. Cell Biol. 2011, 14, 159
140. A. De Boeck, A. Hendrix, D. Maynard, M. Van Bockstal, A. Daniels, P. Pauwels, C. Gespach, M. Bracke, O. De Wever, Proteomics 2013, 13, 379
141. E. Bagordakis, I. Sawazaki-Calone, C. C. Macedo, C. M. Carnielli, C. E. de Oliveira, P. C. Rodrigues, A. L. Rangel, J. N. Dos Santos, J. Risteli, E. Graner, T. Salo, A. F. Paes Leme, R. D. Coletta, Tumour Biol. 2016, 37, 9045
142. M. M. Koczorowska, S. Tholen, F. Bucher, L. Lutz, J. N. Kizhakkedathu, O. De Wever, U. F. Wellner, M. L. Biniossek, A. Stahl, S. Lassmann, O. Schilling, Mol. Oncol. 2016, 10, 40
143. A. M. Santos, J. Jung, N. Aziz, J. L. Kissil, E. Pure, J. Clin. Invest. 2009, 119, 3613
144. C. Holmberg, B. Ghesquiere, F. Impens, K. Gevaert, J. D. Kumar, N. Cash, S. Kandola, P. Hegyi, T. C. Wang, G. J. Dockray, A. Varro, J. Proteome Res. 2013, 12, 3413
145. M. Shimoda, S. Principe, H. W. Jackson, V. Luga, H. Fang, S. D. Molyneux, Y. W. Shao, A. Aiken, P. D. Waterhouse, C. Karamboulas, F. M. Hess, T. Ohtsuka, Y. Okada, L. Ailles, A. Ludwig, J. L. Wrana, T. Kislinger, R. Khokha, Nat. Cell Biol. 2014, 16, 889.
146. A. Byron, J. D. Humphries, M. J. Humphries, Int. J. Exp. Pathol. 2013, 94, 75
147. S. T. Rashid, J. D. Humphries, A. Byron, A. Dhar, J. A. Askari, J. N. Selley, D. Knight, R. D. Goldin, M. Thursz, M. J. Humphries, J. Proteome Res. 2012, 11, 4052
148. A. Naba, K. R. Clauser, D. R. Mani, S. A. Carr, R. O. Hynes, Sci. Rep. 2017, 7, 40495
149. A. Naba, O. M. T. Pearce, A. Del Rosario, D. Ma, H. Ding, V. Rajeeve, P. R. Cutillas, F. R. Balkwill, R. O. Hynes, J. Proteome Res. 2017, 16, 3083
150. A. E. Mayorca-Guiliani, C. D. Madsen, T. R. Cox, E. R. Horton, F. A. Venning, J. T. Erler, Nat. Med. 2017, 23, 890
151. A. Naba, K. R. Clauser, S. Hoersch, H. Liu, S. A. Carr, R. O. Hynes, Mol. Cell. Proteomics 2012, 11, M111 014647
152. D. Szklarczyk, A. Franceschini, S. Wyder, K. Forslund, D. Heller, J. Huerta-Cepas, M. Simonovic, A. Roth, A. Santos, K. P. Tsafou, M. Kuhn, P. Bork, L. J. Jensen, C. von Mering, Nucleic Acids Res. 2015, 43, D447
153. U. Consortium, Nucleic Acids Res. 2010, 38, D142
154. A. Naba, K. R. Clauser, H. Ding, C. A. Whittaker, S. A. Carr, R. O. Hynes, Matrix Biol. 2016, 49, 10
155. M. S. Cline, M. Smoot, E. Cerami, A. Kuchinsky, N. Landys, C. Workman, R. Christmas, I. Avila-Campilo, M. Creech, B. Gross, K. Hanspers, R. Isserlin, R. Kelley, S. Killcoyne, S. Lotia, S. Maere, J. Morris, K. Ono, V. Pavlovic, A. R. Pico, A. Vailaya, P. L. Wang, A. Adler, B. R. Conklin, L. Hood, M. Kuiper, C. Sander, I. Schmulevich, B. Schwikowski, G. J. Warner, T. Ideker, G. D. Bader, Nat. Protoc. 2007, 2, 2366
156. R. Aebersold, M. Mann, Nature 2016, 537, 347
157. A. I. Lamond, M. Uhlen, S. Horning, A. Makarov, C. V. Robinson, L. Serrano, F. U. Hartl, W. Baumeister, A. K. Werenskiold, J. S. Andersen, O. Vorm, M. Linial, R. Aebersold, M. Mann, Mol. Cell. Proteomics 2012, 11, O112 017731
158. R. A. Scheltema, J. P. Hauschild, O. Lange, D. Hornburg, E. Denisov, E. Damoc, A. Kuehn, A. Makarov, M. Mann, Mol. Cell. Proteomics 2014, 13, 3698
159. F. Yang, Y. Shen, D. G. Camp, 2nd, R. D. Smith, Expert Rev. Proteomics 2012, 9, 129
160. N. A. Kulak, P. E. Geyer, M. Mann, Mol. Cell. Proteomics 2017, 16, 694
161. D. B. Bekker-Jensen, C. D. Kelstrup, T. S. Batth, S. C. Larsen, C. Haldrup, J. B. Bramsen, K. D. Sorensen, S. Hoyer, T. F. Orntoft, C. L. Andersen, M. L. Nielsen, J. V. Olsen, Cell Syst. 2017, 4, 587–599 e584
162. J. Cox, M. Mann, Nat. Biotechnol. 2008, 26, 1367
163. H. L. Rost, Y. Liu, G. D'Agostino, M. Zanella, P. Navarro, G. Rosenberger, B. C. Collins, L. Gillet, G. Testa, L. Malmstrom, R. Aebersold, Nat. Methods 2016, 13, 777
164. S. E. Ong, B. Blagoev, I. Kratchmarova, D. B. Kristensen, H. Steen, A. Pandey, M. Mann, Mol. Cell. Proteomics 2002, 1, 376
165. P. L. Ross, Y. N. Huang, J. N. Marchese, B. Williamson, K. Parker, S. Hattan, N. Khainovski, S. Pillai, S. Dey, S. Daniels, S. Purkayastha, P. Juhasz, S. Martin, M. Bartlet-Jones, F. He, A. Jacobson, D. J. Pappin, Mol. Cell. Proteomics 2004, 3, 1154
166. N. P. Gauthier, B. Soufi, W. E. Walkowicz, V. A. Pedicord, K. J. Mavrakis, B. Macek, D. Y. Gin, C. Sander, M. L. Miller, Nat. Methods 2013, 10, 768
167. C. J. Tape, I. C. Norrie, J. D. Worboys, L. Lim, D. A. Lauffenburger, C. Jorgensen, Mol. Cell. Proteomics 2014, 13, 1866
168. C. J. Tape, S. Ling, M. Dimitriadi, K. M. McMahon, J. D. Worboys, H. S. Leong, I. C. Norrie, C. J. Miller, G. Poulogiannis, D. A. Lauffenburger, C. Jorgensen, Cell 2016, 165, 1818
169. A. Santi, A. Caselli, F. Ranaldi, P. Paoli, C. Mugnaioni, E. Michelucci, P. Cirri, Biochim. Biophys. Acta 2015, 1853, 3211
170. O. Rechavi, M. Kalman, Y. Fang, H. Vernitsky, J. Jacob-Hirsch, L. J. Foster, Y. Kloog, I. Goldstein, Nat. Methods 2010, 7, 923
171. J. Albrengues, T. Bertero, E. Grasset, S. Bonan, M. Maiel, I. Bourget, C. Philippe, C. Herraiz Serrano, S. Benamar, O. Croce, V. Sanz-Moreno, G. Meneguzzi, C. C. Feral, G. Cristofari, C. Gaggioli, Nat. Commun. 2015, 6, 10204.
172. D. Zhang, Y. Wang, Z. Shi, J. Liu, P. Sun, X. Hou, J. Zhang, S. Zhao, B. P. Zhou, J. Mi, Cell Rep. 2015, 10, 1335
173. E. McDonnell, S. B. Crown, D. B. Fox, B. Kitir, O. R. Ilkayeva, C. A. Olsen, P. A. Grimsrud, M. D. Hirschey, Cell Rep. 2016, 17, 1463
174. D. R. Bandura, V. I. Baranov, O. I. Ornatsky, A. Antonov, R. Kinach, X. Lou, S. Pavlov, S. Vorobiev, J. E. Dick, S. D. Tanner, Anal. Chem. 2009, 81, 6813
175. S. C. Bendall, E. F. Simonds, P. Qiu, A. D. Amir el, P. O. Krutzik, R. Finck, R. V. Bruggner, R. Melamed, A. Trejo, O. I. Ornatsky, R. S. Balderas, S. K. Plevritis, K. Sachs, D. Pe'er, S. D. Tanner, G. P. Nolan, Science 2011, 332, 687
176. S. Chevrier, J. H. Levine, V. R. T. Zanotelli, K. Silina, D. Schulz, M. Bacac, C. H. Ries, L. Ailles, M. A. S. Jewett, H. Moch, M. van den Broek, C. Beisel, M. B. Stadler, C. Gedye, B. Reis, D. Pe'er, B. Bodenmiller, Cell 2017, 169, 736-749 e718
177. P. Chaurand, S. A. Schwartz, R. M. Caprioli, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 676
178. P. J. Roach, J. Laskin, A. Laskin, Analyst 2010, 135, 2233
179. C. C. Hsu, P. T. Chou, R. N. Zare, Anal. Chem. 2015, 87, 11171