Modeling the cis-Oxo-Labile binding site motif of non-heme iron oxygenases: Water exchange and oxidation reactivity of a non-heme iron(IV)-Oxo compound bearing a tripodal tetradentate ligand

Chemistry - A European Journal

Volumn 17, Issue 5, 2011, Pages 1622-1634

  Company, Anna ^a,d   Prat, Irene ^a   Frisch, Jonathan R ^b   Mas Ballesté, Dr Ruben ^b   Güell, Mireia ^a   Juhász, Gergely ^c   Ribas, Xavi ^a   Münck, Dr Eckard ^c   Luis, Josep M ^a   Que Jr , Lawrence ^b   Costas, Miquel ^a  

^a UNIVERSITY OF GIRONA   (Spain)

^b UNIVERSITY OF MINNESOTA   (United States)

^c CARNEGIE MELLON UNIVERSITY   (United States)

^d TECHNISCHE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

Author keywords

bioinorganic chemistry; iron; oxygenases; reaction mechanisms; tetradentate ligands

Indexed keywords

ABSTRACTING; ATOMS; BINDING ENERGY; BINDING SITES; BIOCHEMISTRY; HYDROGEN BONDS; LIGANDS; OXIDANTS; OXYGEN; PORPHYRINS; REACTION KINETICS; THERMODYNAMIC STABILITY;

ABSTRACTION REACTIONS; ATOM ABSTRACTION; ATOM TRANSFER; BIOINORGANIC CHEMISTRY; BOND DISSOCIATION ENERGIES; C-H BOND; CHEMICAL CHARACTERIZATION; DFT CALCULATION; HEME IRON; KINETIC STUDY; OXIDATION REACTIVITY; OXO COMPOUNDS; OXO LIGANDS; OXO SPECIES; OXYGEN ATOM; OXYGENASES; PERACETIC ACIDS; REACTION MECHANISMS; ROOM TEMPERATURE; TETRADENTATE; TETRADENTATE LIGANDS; THERMAL STABILITY; TRIAZACYCLONONANE; WATER EXCHANGE;

IRON COMPOUNDS;

EID: 84962433206     PISSN: 09476539     EISSN: 15213765     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/chem.201002297     Document Type: Article

References (120)

1. M. M. Abu-Omar, A. Loaiza, N. Hontzeas, Chem. Rev. 2005, 105, 2227.
2. M. Costas, M. P. Mehn, M. P. Jensen, L. Que Jr., Chem. Rev. 2004, 104, 939.
3. E. I. Solomon, T. C. Brunold, M. I. Davis, J. N. Kemsley, S.-K. Lee, N. Lehnert, F. Neese, A. J. Skulan, Y.-S. Yang, J. Zhou, Chem. Rev. 2000, 100, 235.
4. J. M. Bollinger Jr., J. C. Price, L. M. Hoffart, E. W. Barr, C. Krebs, Eur. J. Inorg. Chem. 2005, 4245.
5. J. C. Price, E. W. Barr, B. Tirupati, J. M. Bollinger Jr., C. Krebs, Biochemistry 2003, 42, 7497.
6. D. P. Galonic', E. W. Barr, C. T. Walsh, J. M. Bollinger, C. Krebs, Nat. Chem. Biol. 2007, 3, 113.
7. L. M. Hoffart, E. W. Barr, R. B. Guyer, J. J. M. Bollinger, C. Krebs, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 14738.
8. B. E. Eser, E. W. Barr, P. A. Frantom, L. Saleh, J. M. Bollinger Jr., C. Krebs, P. F. Fitzpatrick, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11334.
9. M. L. Matthews, C. M. Krest, E. W. Barr, F. H. Vaillancourt, C. T. Walsh, M. T. Green, C. Krebs, J. M. Bollinger Jr., Biochemistry 2009, 48, 4331.
10. O. Pestovsky, S. Stoian, E. L. Bominaar, X. Shan, E. Münck, L. Que Jr., A. Bakac, Angew. Chem. 2005, 117, 7031-7034
11. Angew. Chem. Int. Ed. 2005, 44, 6871-6874.
12. J.-U. Rohde, J.-H. In, M.-H. Lim, W. W. Brennessel, M. R. Bukowski, A. Stubna, E. Münck, W. Nam, L. Que Jr., Science 2003, 299, 1037.
13. K. Ray, J. England, A. T. Fiedler, M. Martinho, E. Münck, L. Que Jr., Angew. Chem. 2008, 120, 8188
14. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 8068.
15. M. H. Lim, J.-H. Rohde, A. Stubna, M. R. Bukowski, M. Costas, R. Y. N. Ho, E. Münck, W. Nam, L. Que Jr., Proc. Acad. Sci. USA 2003, 100, 3665.
16. V. Vrajmasu, E. Münck, E. L. Bominaar, Inorg. Chem. 2003, 42, 5974
17. M. P. Jensen, M. Costas, R. Y. N. Ho, J. Kaizer, A. Mairata i Payeras, E. Münck, L. Que Jr., J.-U. Rohde, A. Stubna, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 10512
18. M. Martinho, G. Q. Xue, A. T. Fiedler, L. Que Jr., E. L. Bominaar, E. Münck, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5823.
19. M. Martinho, F. Banse, J.-F. Bartoli, T. A. Mattioli, P. Battioni, O. Horner, S. Bourcier, J.-J. Girerd, Inorg. Chem. 2005, 44, 9592.
20. T. K. Paine, M. Costas, J. Kaizer, L. Que Jr., J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 272.
21. J. Yoon, S. A. Wilson, Y. K. Jang, M. S. Seo, K. Nehru, B. Hedman, K. O. Hodgson, E. Bill, E. I. Solomon, W. Nam, Angew. Chem. 2009, 121, 1283
22. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 1257.
23. J. Kaizer, E. J. Klinker, N. Y. Oh, J.-U. Rohde, W. J. Song, A. Stubna, J. Kim, E. Münck, W. Nam, L. Que Jr., J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 472.
24. V. Balland, M. F. Charlot, F. Banse, J. J. Girerd, T. A. Mattioli, E. Bill, J. F. Bartoli, P. Battioni, D. Mansuy, Eur. J. Inorg. Chem. 2004, 301.
25. J. Bautz, M. R. Bukowski, M. Kerscher, A. Stubna, P. Comba, A. Lienke, E. Münck, L. Que Jr., Angew. Chem. 2006, 118, 5810
26. Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 5681.
27. M. R. Bukowski, P. Comba, A. Lienke, C. Limberg, C. L. dea Laorden, R. Mas-Ballesté, M. Merz, L. Que Jr., Angew. Chem. 2006, 118, 3524
28. Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 3446.
29. A. Thibon, J. England, M. Martinho, V. G. Young Jr., J. R. Frisch, R. Guillot, J.-J. Girerd, E. Münck, L. Que Jr., F. Banse, Angew. Chem. 2008, 120, 7172
30. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 7064.
31. M. R. Bukowski, K. D. Koehntop, A. Stubna, E. L. Bominaar, J. A. Halfen, E. Münck, W. Nam, L. Que Jr., Science 2005, 310, 1000.
32. J. England, M. Martinho, E. R. Farquhar, J. R. Frisch, E. L. Bominaar, E. Münck, L. Que Jr., Angew. Chem. 2009, 121, 3676
33. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 3622.
34. J. England, Y. Guo, E. R. Farquhar, V. G. Young Jr., E. Münck, L. Que Jr., J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8635.
35. D. C. Lacy, R. Gupta, K. L. Stone, J. Greaves, J. W. Ziller, M. P. Hendrich, A. S. Borovik, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12188.
36. E. J. Klinker, J. Kaizer, W. W. Brennessel, N. L. Woodrum, C. J. Cramer, L. Que Jr., Angew. Chem. 2005, 117, 3756
37. Angew. Chem. Int. Ed. 2005, 44, 3690.
38. L. Que Jr, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 493.
39. W. Nam, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 522.
40. C. V. Sastri, M. S. Seo, M. J. Park, K. M. Kim, W. Nam, Chem. Commun. 2005, 1405.
41. M. J. Park, J. Lee, Y. Suh, J. Kim, W. Nam, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2630.
42. J. Bautz, P. Comba, C. L. de Laorden, M. Menzel, G. Rajaraman, Angew. Chem. 2007, 119, 8213
43. Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 8067.
44. N. Y. Oh, Y. Suh, M. J. Park, M. S. Seo, J. Kim, W. Nam, Angew. Chem. 2005, 117, 4307
45. Angew. Chem. Int. Ed. 2005, 44, 4235.
46. C. V. Sastri, J. Lee, K. Oh, Y. J. Lee, J. Lee, T. A. Jackson, K. Ray, H. Hirao, W. Shin, J. A. Halfen, J. Kim, L. Que Jr., S. Shaik, W. Nam, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 19181.
47. P. Comba, S. Fukuzumi, H. Kotani, S. Wunderlich, Angew. Chem. 2010, 122, 2679
48. Angew. Chem. Int. Ed. 2010, 49, 2622.
49. W. Nam, Acc. Chem. Res. 2007, 40, 465.
50. S. P. dea Visser, K. Oh, A.-R. Han, W. Nam, Inorg. Chem. 2007, 46, 4632.
51. C. V. Sastri, K. Oh, Y. J. Lee, M. S. Seo, W. Shin, W. Nam, Angew. Chem. 2006, 118, 4096
52. Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 3992.
53. A. R. Ekkati, J. J. Kodanko, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12390.
54. A. A. Campanali, T. D. Kwiecien, L. Hryhorczuk, J. J. Kodanko, Inorg. Chem. 2010, 49, 4759.
55. J. Bernadou, B. Meunier, Chem. Commun. 1998, 2167.
56. M. D. Wolfe, J. D. Lipscomb, J. Biol. Chem. 2003, 278, 829.
57. K. Chen, L. Que Jr., Chem. Commun. 1999, 1375.
58. M. S. Seo, J.-H. In, S. O. Kim, N. Y. Oh, J. Hong, J. Kim, L. Que Jr., W. Nam, Angew. Chem. 2004, 116, 2471
59. Angew. Chem. Int. Ed. 2004, 43, 2417.
60. A. Company, L. Gõmez, M. Güell, X. Ribas, J. M. Luis, L. Que Jr., M. Costas, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 15766.
61. C. V. Sastri, M. J. Park, T. Ohta, T. A. Jackson, A. Stubna, M. S. Seo, J. Lee, J. Kim, T. Kitagawa, E. Münck, L. Que Jr., W. Nam, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12494.
62. D. A. Proshlyakov, T. F. Henshaw, G. R. Monterosso, M. J. Ryle, R. P. Hausinger, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1022.
63. [50] The energies were further refined by single-point calculations with the cc-pVTZ basis set for Fe, and the atoms bonded to Fe, and the cc-pVDZ basis set for the other atoms (B3LYP/cc-pVTZ&cc-pVDZ//B3LYP/SDD&6- 311G(d,p)). Final free energies include energies computed at the B3LYP/cc-pVTZ&cc-pVDZ//B3LYP/SDD&6-311G(d,p) level of theory together with enthalpic and free energy corrections at the B3LYP/LANL2DZ&D95V level (i.e., B3LYP level in conjunction with the LANL2DZ basis set and associated ECP for Fe, and D95V basis set for the other atoms).
64. Gaussiana 09, Revision A.02, M.a J. Frisch, G.a W. Trucks, H.a B. Schlegel, G.a E. Scuseria, M.a A. Robb, J.a R. Cheeseman, G. Scalmani, V. Barone, B. Mennucci, G.a A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Caricato, X. Li, H.a P. Hratchian, A.a F. Izmaylov, J. Bloino, G. Zheng, J.a L. Sonnenberg, M. Hada, M. Ehara, K. Toyota, R. Fukuda, J. Hasegawa, M. Ishida, T. Nakajima, Y. Honda, O. Kitao, H. Nakai, T. Vreven, J.a A. Montgomery Jr., J.a E. Peralta, F. Ogliaro, M. Bearpark, J.a J. Heyd, E. Brothers, K.a N. Kudin, V.a N. Staroverov, R. Kobayashi, J. Normand, K. Raghavachari, A. Rendell, J.a C. Burant, S.a S. Iyengar, J. Tomasi, M. Cossi, N. Rega, J.a M. Millam, M. Klene, J.a E. Knox, J.a B. Cross, V. Bakken, C. Adamo, J. Jaramillo, R. Gomperts, R.a E. Stratmann, O. Yazyev, A.a J. Austin, R. Cammi, C. Pomelli, J.a W. Ochterski, R.a L. Martin, K. Morokuma, V.a G. Zakrzewski, G.a A. Voth, P. Salvador, J.a J. Dannenberg, S. Dapprich, A.a D. Daniels, O. Farkas, J.a B. Foresman, J.a V. Ortiz, J. Cioslowski, and D.a J. Fox, Gaussian, Inc., Wallingford CT, 2009.
65. A. Company, L. Gõmez, X. Fontrodona, X. Ribas, M. Costas, Chem. Eur. J. 2008, 14, 5727.
66. As above the final free energies include energies computed at the B3LYP/cc-pVTZ&cc-pVDZ//B3LYP/SDD&6-311G(d,p) level of theory together with enthalpic and free energy corrections at the B3LYP/LANL2DZ&D95V level. The cc-pVTZ basis set is also used for the Ha atoms bound to oxygen.
67. J.-U. Rohde, S. Torelli, X. Shan, M. H. Lim, E. J. Klinker, J. Kaizer, K. Chen, W. Nam, L. Que Jr., J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 16750.
68. P. J. Riggs-Gelasco, J. C. Price, R. B. Guyer, J. H. Brehm, E. W. Barr, J. M. Bollinger Jr., C. Krebs, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8108.
69. D. Galonica Fujimori, E. W. Barr, M. L. Matthews, G. M. Koch, J. R. Yonce, C. T. Walsh, J. Martin Bollinger Jr., C. Krebs, P. J. Riggs-Gelasco, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13408.
70. CCDC-782986 contains the supplementary crystallographic data for this paper. These data can be obtained free of charge from the Cambridge Crystallographic Data Centre via.
71. K. Chen, L. Que Jr., J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6327.
72. H. Erras-Hanauer, T. Clark, R. vana Eldik, Coord. Chem. Rev. 2003, 238-239, 233.
73. The final free energies include energies computed at the B3LYP-D3/cc-pVTZ&cc-pVDZ//B3LYP/LANL2DZ&D95V level of theory together with enthalpic and free energy corrections at the B3LYP/LANL2DZ&D95V level (see ref.a [48] for more details). The single-point calculations include the acetonitrile solvent effect computed through the Gaussiana 09 PCM approach and the London dispersion effects calculated using the Grimme DFT-D3 method.
74. S. MiertuÅ, E. Scrocco, J. Tomasi, Chem. Phys. 1981, 55, 117.
75. S. Grimme, J. Antony, S. Ehrlich, H. Krieg, J. Chem. Phys. 2010, 132, 154104.
76. G. Yin, A. M. Danby, D. Kitko, J. D. Carter, W. M. Scheper, D. H. Busch, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 1512.
77. P. Comba, G. Rajaraman, Inorg. Chem. 2008, 47, 78.
78. S. O. Kim, C. V. Sastri, M. S. Seo, J. Kim, W. Nam, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 4178.
79. Y. Goto, T. Matsui, S.-i. Ozaki, Y. Watanabe, S. Fukuzumi, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 9497.
80. G. Xue, R. D. Hont, E. Münck, L. Que Jr., Nat. Chem. 2010, 2, 400.
81. C. R. Goldsmith, R. T. Jonas, T. D. P. Stack, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 83.
82. Y.-R. Luo, Comprehensive Handbook of Chemical Bond Energies, CRC Press, Boca Raton, 2007.
83. T. Matsuo, J. M. Mayer, Inorg. Chem. 2005, 44, 2150.
84. J. R. Bryant, J. M. Mayer, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10351.
85. C. R. Goldsmith, A. P. Cole, T. D. P. Stack, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 9904.
86. A. S. Larsen, K. Wang, M. A. Lockwood, G. L. Rice, T.-J. Won, S. Lovell, M. Sadílek, F. Tureek, J. M. Mayer, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10112.
87. D. E. Lansky, D. P. Goldberg, Inorg. Chem. 2006, 45, 5119.
88. J. M. Mayer, Acc. Chem. Res. 1998, 31, 441.
89. E. J. Klinker, S. Shaik, H. Hirao, L. Que Jr., Angew. Chem. 2009, 121, 1317-1321
90. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 1291-1295.
91. D. Wang, M. Zhang, P. Bühlmann, L. Que Jr., J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 7638.
92. C. Fertinger, N. Hessenauer-Ilicheva, A. Franke, R. vana Eldik, Chem. Eur. J. 2009, 15, 13435.
93. A. Kohen, J. P. Klinman, Acc. Chem. Res. 1998, 31, 397.
94. Z. Pan, J. H. Horner, M. Newcomb, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7776.
95. J. C. Price, E. W. Barr, T. E. Glass, C. Krebs, J. Martin Bollinger Jr., J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13008.
96. E. R. Lewis, E. Johansen, T. R. Holman, J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 1395.
97. J. C. Nesheim, J. D. Lipscomb, Biochemistry 1996, 35, 10240.
98. S. Fukuzumi, H. Kotani, Y.-M. Lee, W. Nam, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 15134.
99. Y. J. Jeong, Y. Kang, A.-R. Han, Y.-M. Lee, H. Kotani, S. Fukuzumi, W. Nam, Angew. Chem. 2008, 120, 7431
100. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 7321.
101. C. Arunkumar, Y.-M. Lee, J. Y. Lee, S. Fukuzumi, W. Nam, Chem. Eur. J. 2009, 15, 11482.
102. K. A. Gardner, J. M. Mayer, Science 1995, 269, 1849.
103. G. K. Cook, J. M. Mayer, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 7139.
104. G. K. Cook, J. M. Mayer, J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 1855.
105. D. Wang, E. R. Farquhar, A. Stubna, E. Münck, L. Que Jr., Nat. Chem. 2009, 1, 145.
106. A. Gunay, K. H. Theopold, Chem. Rev. 2010, 110, 1060.
107. D. Kumar, H. Hirao, L. Que Jr., S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8026.
108. H. Hirao, D. Kumar, L. Que Jr., S. Shaik, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8590.
109. S. P. Dea Visser, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1087.
110. Y. Zhou, X. Shan, R. Mas-Ballesté, M. R. Bukowski, A. Stubna, M. Chakrabarti, L. Slominski, J. A. Halfen, E. Münck, L. Que Jr., Angew. Chem. 2008, 120, 1922-1925
111. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 1896-1899.
112. N. C. Handy, A. J. Cohen, Mol. Phys. 2001, 99, 403
113. J. P. Perdew, K. Burke, M. Ernzerhof, Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 3865.
114. A. Klamt, J. Phys. Chem. 1995, 99, 2224
115. A. Klamt, V. Jonas, J. Chem. Phys. 1996, 105, 9972
116. A. Klamt, G. Schüürmann, J. Chem. Soc. Perkin Trans. 2 1993, 799.
117. E.a J. Baerends, J. Autschbach, A. Bérces, J.a A. Berger, F.a M. Bickelhaupt, C. Bo, P.a L. dea Boeij, P.a M. Boerrigter, L. Cavallo, D.a P. Chong, L. Deng, R.a M. Dickson, D.a E. Ellis, M. vana Faassen, L. Fan, T.a H. Fischer, C. Fonseca Guerra, S.a J.a A. vana Gisbergen, J.a A. Groeneveld, O.a V. Gritsenko, M. Grüning, F.a E. Harris, P. vana den Hoek, C.a R. Jacob, H. Jacobsen, L. Jensen, E.a S. Kadantsev, G. vana Kessel, R. Klooster, F. Kootstra, E. vana Lenthe, D.a A. McCormack, A. Michalak, J. Neugebauer, V.a P. Nicu, V.a P. Osinga, S. Patchkovskii, P.a H.a T. Philipsen, D. Post, C.a C. Pye, W. Ravenek, P. Romaniello, P. Ros, P.a R.a T. Schipper, G. Schreckenbach, J.a G. Snijders, M. Solà, M. Swart, D. Swerhone, G. te Velde, P. Vernooijs, L. Versluis, l. Visscher, O. Visser, F. Wang, T.a A. Wesolowski, E.a M. vana Wezenbeek, G. Wiesenekker, S.a K. Wolff, T.a K. Woo, A.a L. Yakovlev, T. Ziegler, ADF 2009.01; SCM, Amsterdam, The Netherlands, 2009.
118. W. G. Han, L. Noodleman, Inorg. Chem. 2008, 47, 2975
119. W. G. Han, T. Q. Liu, T. Lovell, L. Noodleman, J. Comput. Chem. 2006, 27, 1292
120. W. G. Han, L. Noodleman, Inorg. Chim. Acta 2008, 361, 973.