Structural insights into nonheme alkylperoxoiron(III) and oxoiron(IV) intermediates by X-ray absorption spectroscopy

Journal of the American Chemical Society

Volumn 126, Issue 51, 2004, Pages 16750-16761

  Ronde, Jan Uwe ^a   Torelli, Stéphane ^a   Shan, Xiaopeng ^a   Mi, Hee Lim ^a,b   Klinker, Eric J ^a   Kaizer, József ^a   Chen, Kui ^a   Nam, Wonwoo ^b   Que Jr , Lawrence ^a  

^a University of Minnesota   (United States)

^b Ewha Womans University   (South Korea)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ABSORPTION SPECTROSCOPY; ACTIVATION ANALYSIS; CHEMICAL BONDS; COMPLEXATION; ENZYMES; X RAY SPECTROSCOPY;

BOND LENGTHS; LIGANDS; PRECURSORS; SPECIES;

IRON COMPOUNDS;

ALKYLPEROXOIRON; IRON COMPLEX; IRON DERIVATIVE; LIGAND; OXYGEN; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; CHEMICAL BOND; COMPLEX FORMATION; ENZYME ACTIVITY; ROENTGEN SPECTROSCOPY; SPECIES; STRUCTURE ANALYSIS; SYNTHESIS;

BIOMIMETIC MATERIALS; FOURIER ANALYSIS; IRON COMPOUNDS; MODELS, MOLECULAR; NONHEME IRON PROTEINS; OXYGEN; PEROXIDES; SPECTROMETRY, X-RAY EMISSION; SPECTROPHOTOMETRY, ULTRAVIOLET;

EID: 11344278017     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja047667w     Document Type: Article

References (88)

1. Schofield, C. J.; Zhang, Z. Curr. Opin. Struct. Biol. 1999, 9, 722-731.
2. Solomon, E. I.; Brunold, T. C.; Davis, M. I.; Kemsley, J. N.; Lee, S.-K.; Lehnert, N.; Neese, F.; Skulan, A. J.; Yang, Y.-S.; Zhou, J. Chem. Rev. 2000, 100, 235-349.
3. Fitzpatrick, P. F. Biochemistry 2003, 42, 14083-14091.
4. Costas, M.; Mehn, M. P.; Jensen, M. P.; Que, L., Jr. Chem. Rev. 2004, 104, 939-986.
5. Burger, R. M. Chem. Rev. 1998, 98, 1153-1169.
6. Coulter, E. D.; Emerson, J. P.; Kurtz, D. M., Jr.; Cabelli, D. E. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11555-11556.
7. Emerson, J. P.; Coulter, E. D.; Cabelli, D. E.; Phillips, R. S.; Kurtz, D. M., Jr. Biochemistry 2002, 41, 4348-4357.
8. Mathé, C.; Mattioli, T. A.; Horner, O.; Lombard, M.; Latour, J.-M.; Fontecave, M.; Nivière, V. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4966-4967.
9. Nivière, V.; Asso, M.; Weill. C. O.; Lombard, M.; Guigliarelli, B.; Favaudon, V.; Houée-Levin, C. Biochemistry 2004, 43, 808-818.
10. Skrzypczak-Jankun, E.; Bross, R. A.; Carroll, R. T.; Dunham, W. R.; Funk, M. O., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 10814-10820.
11. Price, J. C.; Barr, E. W.; Tirupati, B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Biochemistry 2003, 42, 7497-7508.
12. Price, J. C.; Barr, E. W.; Glass, T. E.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13008-13009.
13. Proshlyakov, D. A.; Henshaw, T. F.; Monterosso, G. R.; Ryle, M. J.; Hausinger, R. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1022-1023.
14. Karlsson, A.; Parales, J. V.; Parales, R. E.; Gibson, D. T.; Eklund, H.; Ramaswamy, S. Science 2003, 299, 1039-1042.
15. Girerd, J.-J.; Banse, F.; Simaan, A. J. Struct. Bonding 2000, 97, 145-177.
16. Rohde, J.-U.; Bukowski, M. R.; Que, L., Jr. Curr. Opin. Chem. Biol. 2003, 7, 674-682.
17. Shearer, J.; Scarrow, R. C.; Kovacs, J. A. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11709-11717.
18. 3H, N-[2-(N, N-bis(2-pyridylmethyl)amino)ethyl]pyridine-2-carboxamide; pyO, pyridine N-oxide; TMC, 1, 4, 8, 11-tetramethyl-1, 4, 8, 11-tetraazacyclotetradecane or tetra(N-methyl)cyclam; TPA, N,N,N-tris(2-pyridylmethyl)amine; EXAFS, extended X-ray absorption fine structure; XANES, X-ray absorption near-edge structure; XAS, X-ray absorption spectroscopy.
19. Roelfes, G.; Vrajmasu, V.; Chen, K.; Ho, R. Y. N.; Ronde, J.-U.; Zondervan, C.; la Crois, R. M.; Schudde, E. P.; Lutz, M.; Spek, A. L.; Hage, R.; Feringa, B. L.; Münck, E.; Que, L., Jr. Inorg. Chem. 2003, 42, 2639-2653.
20. Bukowski, M. R.; Zhu, S.; Koehntop, K. D.; Brennessel, W. W.; Que, L., Jr. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 39-48.
21. Neese, F.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 12829-12848.
22. Lehnert, N.; Ho, R. Y. N.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8271-8290.
23. Lehnen, N.; Ho, R. Y. N.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 12802-12816.
24. Lehnert, N.; Neese, F.; Ho, R. Y. N.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10810-10822.
25. Rohde, J.-U.; In, J.-H.; Lim, M. H.; Brennessel, W. W.; Bukowski, M. R.; Stubna, A.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Science 2003, 299, 1037-1039.
26. Lim, M. H.; Rohde. J.-U.; Stubna, A.; Bukowski, M. R.; Costas, M.; Ho, R. Y. N.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2003, 100, 3665-3670.
27. Kaizer, J.; Klinker, E. J.; Oh, N. Y.; Rohde, J.-U.; Song, W. J.; Stubna, A.; Kim, J.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 472-473.
28. Armarego, W. L. F.; Perrin, D. D. Purification of Laboratory Chemicals; Butterworth-Heinemann: Oxford, 1997.
29. Zang, Y.; Kim, J.; Dong, Y.; Wilkinson, E. C.; Appelman, E. H.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 4197-4205.
30. Roelfes, G.; Lubben, M.; Chen, K.; Ho, R. Y. N.; Meetsma, A.; Genseberger, S.; Hermant, R. M.; Hage, R.; Mandal, S. K.; Young, V. G., Jr.; Zang, Y.; Kooijman, H.; Spek, A. L.; Que, L., Jr.; Feringa, B. L. Inorg. Chem. 1999, 38, 1929-1936.
31. Lubben, M.; Meetsma, A.; Wilkinson, E. C.; Feringa, B.; Que, L., Jr. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1995, 34, 1512-1514.
32. Roelfes, G.; Lubben, M.; Leppard, S. W.; Schudde, E. P.; Hermant, R. M.; Hage, R.; Wilkinson, E. C.; Que, L., Jr.; Feringa, B. L. J. Mol. Catal. A 1997, 117, 223-227.
33. Hagen, K. S. Inorg. Chem. 2000, 39, 5867-5869.
34. Riggs-Gelasco, P. J.; Shu, L.; Chen, S.; Burdi, D.; Huynh, B. H.; Que, L., Jr.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 849-860.
35. Scarrow, R. C.; Maroney, M. J.; Palmer, S. M.; Que, L., Jr.; Roe, A. L.; Salowe, S. P.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 7857-7864.
36. Shu, L.; Chiou, Y.-M.; Orville, A. M.; Miller, M. A.; Lipscomb, J. D.; Que, L., Jr. Biochemistry 1995, 34, 6649-6659.
37. Scott, R. A. Methods Enzymol. 1985, 117, 414-459.
38. Teo, B.-K.; Joy, D. C. EXAFS Spectroscopy: Techniques and Applications; Plenum Press: New York, 1981.
39. George, G. N.; Pickering, I. J.; Stanford Synchrotron Radiation Laboratory, Stanford Linear Accelerator Center, 2000.
40. Scarrow, R. C.; Trimitsis, M. G.; Buck, C. P.; Grove, G. N.; Cowling, R. A.; Nelson, M. J. Biochemistry 1994, 33, 15023-15035.
41. Teo, B.-K.; Lee, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 2815-2832.
42. McKale, A. G.; Veal, B. W.; Paulikas, A. P.; Chan, S.-K.; Knapp, G. S. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3763-3768.
43. Teo, B.-K.; Antonio, M. R.; Averill, B. A. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 3751-3762.
44. Bunker, G. A.; Hasnain, S. S.; Sayers, D. E. In X-ray Absorption Fine Structure; Hasnain, S. S., Ed.; Ellis Horwood: New York, 1991; pp 751-770.
45. Riggs-Gelasco, P. J.; Stemmler, T. L.; Penner-Hahn, J. E. Coord. Chem. Rev. 1995, 144, 245-286.
46. Stern, E. A. Phys. Rev. 1993, B48, 9825-9827.
47. Penner-Hahn, J. E. Coord. Chem. Rev. 1999, 190-192, 1101-1123.
48. Kaizer, J.; Costas, M.; Que, L., Jr. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 3671-3673.
49. Roe, A. L.; Schneider, D. J.; Mayer, R. J.; Pyrz, J. W.; Widom, J.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 1676-1681.
50. Randall, C. R.; Shu, L.; Chiou, Y.-M; Hagen, K. S.; Ho, M.; Kitajima, N.; Lachicotte, R. J.; Zang, Y.; Que, L., Jr. Inorg. Chem. 1995, 34, 1036-1039.
51. Westre, T. E.; Kennepohl, P.; DeWitt, J. G.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 6297-6314.
52. We first reported 3a to have a preedge peak area of 30 units but have revised this value downwards upon further study.
53. Wolter, T.; Meyer-Klaucke, W.; Müther, M.; Mandon, D.; Winkler, H.; Trautwein, A. X.; Weiss, R. J. Inorg. Biochem. 2000, 78, 117-122.
54. Nam W.; Choi, S. K.; Lim, M. H.; Rohde, J.-U.; Kim, I.; Kim, J.; Kim, C.; Que, L., Jr. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 109-111.
55. Decker, A.; Rohde, J.-U.; Que, L., Jr.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5378-5379.
56. Baker, J.; Engelhardt, L. M.; Figgis, B. N.; White, A. H. J. Chem. Soc., Dalton Trans. 1975, 530-534.
57. Figgis, B. N.; Skelton, B. W.; White, A. H. Aust. J. Chem. 1978, 31, 57-64.
58. Marsh, R. E. Acta Crystallogr. 1987, B43, 174-178.
59. Duelund, L.; Hazell, R.; McKenzie, C. J.; Preuss Nielsen, L.; Toftlund, H. J. Chem. Soc., Dalton Trans. 2001, 152-156.
60. 2 and were able to obtain Fe-O and Fe-N distances in excellent agreement with the values from the crystal structure determination. Details of this analysis will be presented in a separate study currently in preparation.
61. Penner-Hahn, J. E.; McMurry, T. J.; Renner, M.; Latos-Grazynsky, L.; Eble, K. S.; Davis, I. M.; Balch, A. L.; Groves, J. T.; Dawson, J. H.; Hodgson, K. O. J. Biol. Chem. 1983, 258, 12761-12764.
62. Penner-Hahn, J. E.; Eble, K. S.; McMurry, T. J.; Renner, M.; Balch, A. L.; Groves, J. T.; Dawson, J. H.; Hodgson, K. O. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 7819-7825.
63. Chance, B.; Powers, L.; Ching, Y.; Pouios, T.; Schonbaum, G. R.; Yamazaki, I.; Paul, K. G. Arch. Biochem. Biophys. 1984, 235, 596-611.
64. Green, M. T.; Dawson, J. H.; Gray, H. B. Science 2004, 304, 1653-1656.
65. Consistent with the Mössbauer quantification, the short-distance shell could also be refined with an occupancy of n < 1 (Table S7).
66. Zhang Y.; Oldfield, E. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4470-4471.
67. Ghosh, A.; Almlöf, J.; Que, L., Jr. J. Phys. Chem. 1994, 98, 5576-5579.
68. Hopper, M. L.; Schlemper, E. O.; Murmann, R. K. Acta Crystallogr. 1982, B38, 2237-2239.
69. Weller, M. T.; Hector, A. L. Angew. Chem., Int. Ed. 2000, 39, 4162-4163.
70. Schappacher, M.; Weiss, R.; Montiel-Montoya, R.; Trautwein, A.; Tabard, A. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 3736-3738.
71. Neese, F.; Zaleski, J. M.; Zaleski, K. L.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11703-11724.
72. Hashimoto, K.; Nagatomo, S.; Fujinami, S.; Furutachi, H.; Ogo, S.; Suzuki, M.; Uehara, A.; Maeda, Y.; Watanabe, Y.; Kitagawa, T. Angew. Chem., Int. Ed. 2002, 41, 1202-1205.
73. DiPasquale, A. G.; Kaminsky, W.; Mayer, J. M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14534-14535.
74. Komatsuzaki, H.; Sakamoto, N.; Satoh, M.; Hikichi, S.; Akita, M.; Morooka, Y. Inorg. Chem. 1998, 37, 6554-6555.
75. Hikichi, S.; Komatsuzaki, H.; Akita, M.; Moro-oka, Y. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4699-4710.
76. Kitajima, N.; Katayama, T.; Fujisawa, K.; Iwata, Y.; Moro-oka, Y. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 7872-7873.
77. Boche, G.; Möbus, K.; Harms, K.; Marsch, M. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 2770-2771.
78. Mimoun, H.; Chaumette, P.; Mignard, M.; Saussine, L.; Fischer, J.; Weiss, R. Nouv. J. Chim. 1983, 7, 467-475.
79. Chavez, F. A.; Briones, J. A.; Olmstead, M. M.; Mascharak, P. K. Inorg. Chem. 1999, 38, 1603-1608.
80. Chavez, F. A.; Nguyen, C. V.; Olmstead, M. M.; Mascharak, P. K. Inorg. Chem. 1996, 35, 6282-6291.
81. Chavez, F. A.; Rowland, J. M.; Olmstead, M. M.; Mascharak, P. K. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9015-9027.
82. Saussine, L.; Brazi, E.; Robine, A.; Mimoun, H.; Fischer, J.; Weiss, R. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 3534-3540.
83. Giannotti, C.; Fontaine, C.; Chiaroni, A.; Riche, C. J. Organomet. Chem. 1976, 113, 57-65.
84. Kojima, M.; Akhter, F.; Nakajima, K.; Yoshikawa, Y. Bull. Chem. Soc. Jpn. 1996, 69, 2889-2895.
85. Riggs-Gelasco, P. J.; Price, J. C.; Guyer, R. B.; Brehm, J. H.; Barr, E. W.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8108-8109.
86. Berglund, G. I.; Carlsson, G. H.; Smith, A. T.; Szöke, H.; Henriksen, A.; Hajdu, J. Nature 2002, 417, 463-468.
87. Bonagura, C. A.; Bhaskar, B.; Shimizu, H.; Li, H.; Sundaramoorthy, M.; McRee, D. E.; Goodin, D. B.; Poulos, T. L. Biochemistry 2003, 42, 5600-5608.
88. Hersleth, H.-P.; Dalhus, B.; Görbitz, C. H.; Andersson, K. K. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 299-304.