Targeting the achilles heel of multidrug-resistant cancer by exploiting the fitness cost of resistance

Chemical Reviews

Volumn 114, Issue 11, 2014, Pages 5753-5774

  Szakács, Gergely ^a   Hall, Matthew D ^b   Gottesman, Michael M ^b   Boumendjel, Ahcène ^c   Kachadourian, Remy ^d,e   Day, Brian J ^d,e   Baubichon Cortay, Hélène ^f   Di Pietro, Attilio ^f  

^a INSTITUTE OF EXPERIMENTAL MEDICINE   (Hungary)

^b NATIONAL CANCER INSTITUTE   (United States)

^c UNIV GRENOBLE ALPES   (France)

^d DEPARTMENT OF MEDICINE   (United States)

^e UNIVERSITY OF COLORADO   (United States)

^f INSTITUT DE BIOLOGIE ET CHIMIE DES PROTÉINES   (France)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOLOGICAL MEMBRANES; CYTOLOGY;

ATP-BINDING CASSETTE; ENVIRONMENTAL CHALLENGES; HETEROGENEOUS DISEASE; MULTIDRUG RESISTANCE; PERMEATION BARRIERS; RESISTANCE MECHANISMS; SELECTIVE PRESSURE; SPATIAL AND TEMPORAL HETEROGENEITY;

DISEASES;

TUMOR PROTEIN;

DRUG EFFECTS; GENETICS; HUMAN; MOLECULARLY TARGETED THERAPY; MULTIDRUG RESISTANCE; NEOPLASMS; PATHOLOGY; PROCEDURES;

DRUG RESISTANCE, MULTIPLE; HUMANS; MOLECULAR TARGETED THERAPY; NEOPLASM PROTEINS; NEOPLASMS;

EID: 84902449283     PISSN: 00092665     EISSN: 15206890     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr4006236     Document Type: Review

References (185)

1. Willingham, A. T.; Deveraux, Q. L.; Hampton, G. M.; Aza-Blanc, P. Oncogene 2004, 23, 8392
2. Szybalski, W.; Bryson, V. J. Bacteriol. 1952, 64, 489
3. Borst, P. Open Biol. 2012, 2, 120066
4. Komarova, N. L.; Wodarz, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 9714
5. Szakacs, G.; Paterson, J. K.; Ludwig, J. A.; Booth-Genthe, C.; Gottesman, M. M. Nat. Rev. Drug. Discovery 2006, 5, 219
6. Sugano, K.; Kansy, M.; Artursson, P.; Avdeef, A.; Bendels, S.; Di, L.; Ecker, G. F.; Faller, B.; Fischer, H.; Gerebtzoff, G.; Lennernaes, H.; Senner, F. Nat. Rev. Drug Discovery 2010, 9, 597
7. Dobson, P. D.; Kell, D. B. Nat. Rev. Drug Discovery 2008, 7, 205
8. Sarkadi, B.; Szakács, G. Nat. Rev. Drug Discovery 2010, 9, 897
9. Jones, P. M.; George, A. M. Crit. Rev. Biochem. Mol. 2013, 48, 39
10. Sarkadi, B.; Homolya, L.; Szakács, G.; Váradi, A. Physiol. Rev. 2006, 86, 1179
11. Pastan, I.; Gottesman, M. M. Annu. Rev. Med. 1991, 42, 277
12. Amiri-Kordestani, L.; Basseville, A.; Kurdziel, K.; Fojo, A. T.; Bates, S. E. Drug Resist. Updates 2012, 15, 50
13. Cole, S. P.; Bhardwaj, G.; Gerlach, J. H.; Mackie, J. E.; Grant, C. E.; Almquist, K. C.; Stewart, A. J.; Kurz, E. U.; Duncan, A. M.; Deeley, R. G. Science 1992, 258, 1650
14. Bakos, E.; Evers, R.; Calenda, G.; Tusnady, G. E.; Szakacs, G.; Varadi, A.; Sarkadi, B. J. Cell Sci. 2000, 113, 4451
15. Deeley, R. G.; Westlake, C.; Cole, S. P. C. Physiol. Rev. 2006, 86, 849
16. Allen, J. D.; Brinkhuis, R. F.; Deemter, L.; van Wijnholds, J.; Schinkel, A. H. Cancer Res. 2000, 60, 5761
17. Roy, S.; Kenny, E.; Kennedy, S.; Larkin, A.; Ballot, J.; Perez De Villarreal, M.; Crown, J.; O'Driscoll, L. Anticancer Res. 2007, 27, 1325
18. Styczynski, J.; Wysocki, M.; Debski, R.; Czyzewski, K.; Kolodziej, B.; Rafinska, B.; Kubicka, M.; Koltan, S.; Koltan, A.; Pogorzala, M.; Kurylak, A.; Olszewska-Slonina, D.; Balwierz, W.; Juraszewska, E.; Wieczorek, M.; Olejnik, I.; Krawczuk-Rybak, M.; Kuzmicz, M.; Kowalczyk, J.; Stefaniak, J.; Badowska, W.; Sonta-Jakimczyk, D.; Szczepanski, T.; Matysiak, M.; Malinowska, I.; Stanczak, E.; Wachowiak, J.; Konatkowska, B.; Gil, L.; Balcerska, A.; Maciejka- Kapuscinska, L. J. Cancer Res. Clin. Oncol. 2007, 133, 875
19. Abaan, O. D.; Mutlu, P. K.; Baran, Y.; Atalay, C.; Gunduz, U. Cancer Invest. 2009, 27, 201
20. El-Sharnouby, J. A.; Abou El-Enein, A. M.; El Ghannam, D. M.; El-Shanshory, M. R.; Hagag, A. A.; Yahia, S.; Elashry, R. J. Oncol. Pharm. Pract. 2010, 16, 179
21. Juszczyński, P.; Niewiarowski, W.; Krykowski, E.; Robak, T.; Warzocha, K. Leuk. Lymphoma 2002, 43, 153
22. Haber, M.; Smith, J.; Bordow, S. B.; Flemming, C.; Cohn, S. L.; London, W. B.; Marshall, G. M.; Norris, M. D. J. Clin. Oncol. 2006, 24, 1546
23. Burkhart, C. A.; Watt, F.; Murray, J.; Pajic, M.; Prokvolit, A.; Xue, C.; Flemming, C.; Smith, J.; Purmal, A.; Isachenko, N.; Komarov, P. G.; Gurova, K. V.; Sartorelli, A. C.; Marshall, G. M.; Norris, M. D.; Gudkov, A. V.; Haber, M. Cancer Res. 2009, 69, 6573
24. Allikmets, R.; Schriml, L. M.; Hutchinson, A.; Romano-Spica, V.; Dean, M. Cancer Res. 1998, 58, 5337
25. Doyle, L. A.; Yang, W.; Abruzzo, L. V.; Krogmann, T.; Gao, Y.; Rishi, A. K.; Ross, D. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 15665
26. Miyake, K.; Mickley, L.; Litman, T.; Zhan, Z.; Robey, R.; Cristensen, B.; Brangi, M.; Greenberger, L.; Dean, M.; Fojo, T.; Bates, S. E. Cancer Res. 1999, 59, 8
27. Dawson, R. J.; Locher, K. P. Nature 2006, 443, 180
28. Polgar, O.; Robey, R. W.; Morisaki, K.; Dean, M.; Michejda, C.; Sauna, Z. E.; Ambudkar, S. V.; Tarasova, N.; Bates, S. E. Biochemistry 2004, 43, 9448
29. Bhatia, A.; Schäfer, H.-J.; Hrycyna, C. A. Biochemistry 2005, 44, 10893
30. Wang, H.; Zhou, L.; Gupta, A.; Vethanayagam, R. R.; Zhang, Y.; Unadkat, J. D.; Mao, Q. Am. J. Physiol.: Endocrinol. Metab. 2006, 290, E798
31. Doyle, L. A.; Ross, D. D. Oncogene 2003, 22, 7340
32. Imai, Y.; Asada, S.; Tsukahara, S.; Ishikawa, E.; Tsuruo, T.; Sugimoto, Y. Mol. Pharmacol. 2003, 64, 610
33. Woodward, O. M.; Köttgen, A.; Coresh, J.; Boerwinkle, E.; Guggino, W. B.; Köttgen, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 10338
34. Brechbuhl, H. M.; Gould, N.; Kachadourian, R.; Riekhof, W. R.; Voelker, D. R.; Day, B. J. J. Biol. Chem. 2010, 285, 16582
35. Loscher, W.; Potschka, H. NeuroRx 2005, 2, 86
36. Zhou, S.; Schuetz, J. D.; Bunting, K. D.; Colapietro, A. M.; Sampath, J.; Morris, J. J.; Lagutina, I.; Grosveld, G. C.; Osawa, M.; Nakauchi, H.; Sorrentino, B. P. Nat. Med. 2001, 7, 1028
37. Desuzinges-Mandon, E.; Arnaud, O.; Martinez, L.; Huché, F.; Di Pietro, A.; Falson, P. J. Biol. Chem. 2010, 285, 33123
38. Dean, M.; Fojo, T.; Bates, S. Nat. Rev. Cancer 2005, 5, 275
39. Sarkadi, B.; Orbán, T. I.; Szakács, G.; Várady, G.; Schamberger, A.; Erdei, Z.; Szebényi, K.; Homolya, L.; Apáti, A. Stem Cells 2010, 28, 174
40. Erdei, Z.; Sarkadi, B.; Brózik, A.; Szebényi, K.; Várady, G.; Makó, V.; Péntek, A.; Orbán, T. I.; Apáti, á. Eur. Biophys. J. 2013, 42, 169
41. Padmanabhan, R.; Chen, K. G.; Gillet, J.-P.; Handley, M.; Mallon, B. S.; Hamilton, R. S.; Park, K.; Varma, S.; Mehaffey, M. G.; Robey, P. G.; McKay, R. D. G.; Gottesman, M. M. Stem Cells 2012, 30, 2175
42. Polgar, O.; Robey, R. W.; Bates, S. E. Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2008, 4, 1
43. Boumendjel, A.; Macalou, S.; Valdameri, G.; Pozza, A.; Gauthier, C.; Arnaud, O.; Nicolle, E.; Magnard, S.; Falson, P.; Terreux, R.; Carrupt, P.-A.; Payen, L.; Di Pietro, A. Curr. Med. Chem. 2011, 18, 3387
44. Türk, D.; Szakács, G. Curr. Opin. Drug Discovery Dev. 2009, 12, 246
45. Hegedus, C.; Ozvegy-Laczka, C.; Szakács, G.; Sarkadi, B. Curr. Cancer Drug Targets 2009, 9, 252
46. Robey, R. W.; Polgar, O.; Deeken, J.; To, K. W.; Bates, S. E. Cancer Metastasis Rev. 2007, 26, 39
47. Natarajan, K.; Xie, Y.; Baer, M. R.; Ross, D. D. Biochem. Pharmacol. 2012, 83, 1084
48. Van den Heuvel-Eibrink, M. M.; Wiemer, E. A. C.; Prins, A.; Meijerink, J. P. P.; Vossebeld, P. J. M.; van der Holt, B.; Pieters, R.; Sonneveld, P. Leukemia 2002, 16, 833
49. Benderra, Z.; Faussat, A. M.; Sayada, L.; Perrot, J.-Y.; Tang, R.; Chaoui, D.; Morjani, H.; Marzac, C.; Marie, J.-P.; Legrand, O. Clin. Cancer Res. 2005, 11, 7764
50. Diestra, J. E.; Scheffer, G. L.; Català, I.; Maliepaard, M.; Schellens, J. H. M.; Scheper, R. J.; Germà-Lluch, J. R.; Izquierdo, M. A. J. Pathol. 2002, 198, 213
51. Fang, L.; Zhang, G.; Li, C.; Zheng, X.; Zhu, L.; Xiao, J. J.; Szakacs, G.; Nadas, J.; Chan, K. K.; Wang, P. G.; Sun, D. J. Med. Chem. 2006, 49, 932
52. Hitchcock, S. A. J. Med. Chem. 2012, 55, 4877
53. Tamaki, A.; Ierano, C.; Szakacs, G.; Robey, R. W.; Bates, S. E. Essays Biochem. 2011, 50, 209
54. Cripe, L. D.; Uno, H.; Paietta, E. M.; Litzow, M. R.; Ketterling, R. P.; Bennett, J. M.; Rowe, J. M.; Lazarus, H. M.; Luger, S.; Tallman, M. S. Blood 2010, 116, 4077
55. Shaffer, B. C.; Gillet, J.-P.; Patel, C.; Baer, M. R.; Bates, S. E.; Gottesman, M. M. Drug Resist. Updates 2012, 15, 62
56. Hollo, Z.; Homolya, L.; Hegedus, T.; Muller, M.; Szakacs, G.; Jakab, K.; Antal, F.; Sarkadi, B. Anticancer Res. 1998, 18, 2981
57. Pellicani, R. Z.; Stefanachi, A.; Niso, M.; Carotti, A.; Leonetti, F.; Nicolotti, O.; Perrone, R.; Berardi, F.; Cellamare, S.; Colabufo, N. A. J. Med. Chem. 2012, 55, 424
58. Szakács, G.; Váradi, A.; Ozvegy-Laczka, C.; Sarkadi, B. Drug Discovery Today 2008, 13, 379
59. Kannan, P.; John, C.; Zoghbi, S.; Halldin, C.; Gottesman, M.; Innis, R.; Hall, M. Clin. Pharmacol. Ther. 2009, 86, 368
60. Imamovic, L.; Sommer, M. O. A. Sci. Transl. Med. 2013, 5, 204ra132
61. Herman, T. S.; Cress, A. E.; Gerner, E. W. Cancer Res. 1979, 39, 1937
62. Gupta, R. S. Cancer Treat. Rep. 1985, 69, 515
63. Jensen, P. B.; Christensen, I. J.; Sehested, M.; Hansen, H. H.; Vindeløv, L. Br. J. Cancer 1993, 67, 311
64. Brock, I.; Hipfner, D. R.; Nielsen, B. S.; Jensen, P. B.; Deeley, R. G.; Cole, S. P. C.; Sehested, M. Cancer Res. 1995, 55, 459
65. Jensen, P. B.; Holm, B.; Sorensen, M.; Christensen, I. J.; Sehested, M. Br. J. Cancer 1997, 75, 869
66. Stordal, B.; Pavlakis, N.; Davey, R. Cancer Treat. Rev. 2007, 33, 688
67. Rickardson, L.; Fryknäs, M.; Haglund, C.; Lövborg, H.; Nygren, P.; Gustafsson, M. G.; Isaksson, A.; Larsson, R. Cancer Chemother. Pharmacol. 2006, 58, 749
68. Frankfurt, O.; Rosen, S. T. Curr. Opin. Oncol. 2004, 16, 553
69. Chauhan, D.; Auclair, D.; Robinson, E. K.; Hideshima, T.; Li, G.; Podar, K.; Gupta, D.; Richardson, P.; Schlossman, R. L.; Krett, N.; Chen, L. B.; Munshi, N. C.; Anderson, K. C. Oncogene 2002, 21, 1346
70. Goldsborough, A. S.; Handley, M. D.; Dulcey, A. E.; Pluchino, K. M.; Kannan, P.; Brimacombe, K. R.; Hall, M. D.; Griffiths, G.; Gottesman, M. M. J. Med. Chem. 2011, 54, 4987
71. Shoemaker, R. H. Nat. Rev. Cancer 2006, 6, 813
72. Gillet, J.-P.; Varma, S.; Gottesman, M. M. JNCI, J. Natl. Cancer Inst. 2013, 105, 452
73. Gillet, J.-P.; Calcagno, A. M.; Varma, S.; Marino, M.; Green, L. J.; Vora, M. I.; Patel, C.; Orina, J. N.; Eliseeva, T. A.; Singal, V.; Padmanabhan, R.; Davidson, B.; Ganapathi, R.; Sood, A. K.; Rueda, B. R.; Ambudkar, S. V.; Gottesman, M. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 18708
74. Wu, L.; Smythe, A. M.; Stinson, S. F.; Mullendore, L. A.; Monks, A.; Scudiero, D. A.; Paull, K. D.; Koutsoukos, A. D.; Rubinstein, L. V.; Boyd, M. R. Cancer Res. 1992, 52, 3029
75. Weinstein, J. N. Mol. Cancer Ther. 2006, 5, 2601
76. Szakács, G.; Annereau, J.-P.; Lababidi, S.; Shankavaram, U.; Arciello, A.; Bussey, K. J.; Reinhold, W.; Guo, Y.; Kruh, G. D.; Reimers, M.; Weinstein, J. N.; Gottesman, M. M. Cancer Cell 2004, 6, 129
77. Shen, D. W.; Cardarelli, C.; Hwang, J.; Cornwell, M.; Richert, N.; Ishii, S.; Pastan, I.; Gottesman, M. M. J. Biol. Chem. 1986, 261, 7762
78. Ludwig, J. A.; Szakács, G.; Martin, S. E.; Chu, B. F.; Cardarelli, C.; Sauna, Z. E.; Caplen, N. J.; Fales, H. M.; Ambudkar, S. V.; Weinstein, J. N.; Gottesman, M. M. Cancer Res. 2006, 66, 4808
79. Türk, D.; Hall, M. D.; Chu, B. F.; Ludwig, J. A.; Fales, H. M.; Gottesman, M. M.; Szakács, G. Cancer Res. 2009, 69, 8293
80. Heffeter, P.; Jakupec, M. A.; Körner, W.; Chiba, P.; Pirker, C.; Dornetshuber, R.; Elbling, L.; Sutterlüty, H.; Micksche, M.; Keppler, B. K.; Berger, W. Biochem. Pharmacol. 2007, 73, 1873
81. Heffeter, P.; Popovic-Bijelic, A.; Saiko, P.; Dornetshuber, R.; Jungwirth, U.; Voevodskaya, N.; Biglino, D.; Jakupec, M. A.; Elbling, L.; Micksche, M. Curr. Cancer Drug Targets 2009, 9, 595
82. Finch, R. A.; Liu, M. C.; Cory, A. H.; Cory, J. G.; Sartorelli, A. C. Adv. Enzyme Regul. 1999, 39, 3
83. Whitnall, M.; Howard, J.; Ponka, P.; Richardson, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 14901
84. Agrawal, K. C.; Sartorelli, A. C. Prog. Med. Chem. 1978, 15, 321
85. Silva, J. F. M. da; Garden, S. J.; Pinto, A. C. J. Braz. Chem. Soc. 2001, 12, 273
86. Popp, P. D. In Advances in Heterocyclic Chemistry; Katritzky, A. R.; Boulton, A. J., Eds.; Elsevier Inc.: Amsterdam, 1975; Vol. 18, pp 1-58.
87. Hall, M. D.; Salam, N. K.; Hellawell, J. L.; Fales, H. M.; Kensler, C. B.; Ludwig, J. A.; Szakács, G.; Hibbs, D. E.; Gottesman, M. M. J. Med. Chem. 2009, 52, 3191
88. Nakagawa-Goto, K.; Bastow, K. F.; Wu, J.-H.; Tokuda, H.; Lee, K.-H. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2005, 15, 3016
89. Nakagawa-Goto, K.; Bastow, K. F.; Chen, T.-H.; Morris-Natschke, S. L.; Lee, K.-H. J. Med. Chem. 2008, 51, 3297
90. Nakagawa-Goto, K.; Bastow, K. F.; Ohkoshi, E.; Morris-Natschke, S. L.; Lee, K.-H. Med. Chem. (Los Angeles) 2011, 1, 1000101
91. Nakagawa-Goto, K.; Wu, P.-C.; Lai, C.-Y.; Hamel, E.; Zhu, H.; Zhang, L.; Kozaka, T.; Ohkoshi, E.; Goto, M.; Bastow, K. F.; Lee, K.-H. J. Med. Chem. 2011, 54, 1244
92. Nakagawa-Goto, K.; Chang, P.-C.; Lai, C.-Y.; Hung, H.-Y.; Chen, T.-H.; Wu, P.-C.; Zhu, H.; Sedykh, A.; Bastow, K. F.; Lee, K.-H. J. Med. Chem. 2010, 53, 6699
93. Kuo, T.-C.; Chiang, P.-C.; Yu, C.-C.; Nakagawa-Goto, K.; Bastow, K. F.; Lee, K.-H.; Guh, J.-H. Biochem. Pharmacol. 2011, 81, 1136
94. Sarbassov, D. D.; Ali, S. M.; Sabatini, D. M. Curr. Opin. Cell Biol. 2005, 17, 596
95. Ebert, S. P.; Wetzel, B.; Myette, R. L.; Conseil, G.; Cole, S. P. C.; Sawada, G. A.; Loo, T. W.; Bartlett, M. C.; Clarke, D. M.; Detty, M. R. J. Med. Chem. 2012, 55, 4683
96. Häcker, H.-G.; Leyers, S.; Wiendlocha, J.; Gütschow, M.; Wiese, M. J. Med. Chem. 2009, 52, 4586
97. Boumendjel, A.; Baubichon-Cortay, H.; Trompier, D.; Perrotton, T.; Di Pietro, A. Med. Res. Rev. 2005, 25, 453
98. Leier, I.; Jedlitschky, G.; Buchholz, U.; Cole, S. P.; Deeley, R. G.; Keppler, D. J. Biol. Chem. 1994, 269, 27807
99. Gekeler, V.; Boer, R.; Ise, W.; Sanders, K. H.; Schächtele, C.; Beck, J. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1995, 206, 119
100. Meister, A. Fed. Proc. 1984, 43, 3031
101. Gould, N. S.; Day, B. J. Biochem. Pharmacol. 2011, 81, 187
102. Franco, R.; Cidlowski, J. A. Cell Death Differ. 2009, 16, 1303
103. He, Y.-Y.; Huang, J.-L.; Ramirez, D. C.; Chignell, C. F. J. Biol. Chem. 2003, 278, 8058
104. Hammond, C. L.; Marchan, R.; Krance, S. M.; Ballatori, N. J. Biol. Chem. 2007, 282, 14337
105. Marchan, R.; Hammond, C. L.; Ballatori, N. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1778, 2413
106. Sreekumar, P. G.; Spee, C.; Ryan, S. J.; Cole, S. P. C.; Kannan, R.; Hinton, D. R. PLoS One 2012, 7, e33420
107. Leitner, H. M.; Kachadourian, R.; Day, B. J. Biochem. Pharmacol. 2007, 74, 1677
108. Kachadourian, R.; Leitner, H. M.; Day, B. J. Int. J. Oncol. 2007, 31, 161
109. Brechbuhl, H. M.; Kachadourian, R.; Min, E.; Chan, D.; Day, B. J. Toxicol. Appl. Pharmacol. 2012, 258, 1
110. Kachadourian, R.; Day, B. J. Free Radical Biol. Med. 2006, 41, 65
111. Kachadourian, R.; Pugazhenthi, S.; Velmurugan, K.; Backos, D. S.; Franklin, C. C.; McCord, J. M.; Day, B. J. Free Radical Biol. Med. 2011, 51, 1146
112. Yan, F.; Jiang, Y.; Li, Y.-M.; Zhen, X.; Cen, J.; Fang, W.-R. Biol. Pharm. Bull. 2008, 31, 1258
113. Cole, S. P.; Sparks, K. E.; Fraser, K.; Loe, D. W.; Grant, C. E.; Wilson, G. M.; Deeley, R. G. Cancer Res. 1994, 54, 5902
114. Loe, D. W.; Deeley, R. G.; Cole, S. P. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2000, 293, 530
115. Cullen, K. V.; Davey, R. A.; Davey, M. W. Biochem. Pharmacol. 2001, 62, 417
116. Trompier, D.; Chang, X.-B.; Barattin, R.; du Moulinet D'Hardemare, A.; Di Pietro, A.; Baubichon-Cortay, H. Cancer Res. 2004, 64, 4950
117. Laberge, R.-M.; Karwatsky, J.; Lincoln, M. C.; Leimanis, M. L.; Georges, E. Biochem. Pharmacol. 2007, 73, 1727
118. Perrotton, T.; Trompier, D.; Chang, X.-B.; Di Pietro, A.; Baubichon-Cortay, H. J. Biol. Chem. 2007, 282, 31542
119. Barattin, R.; Perrotton, T.; Trompier, D.; Lorendeau, D.; Pietro, A. D.; d' Hardemare, A.; du, M.; Baubichon-Cortay, H. Bioorg. Med. Chem. 2010, 18, 6265
120. Meylan, W. M.; Howard, P. H. Perspect. Drug Discovery Des. 2000, 19, 67
121. Genoux-Bastide, E.; Lorendeau, D.; Nicolle, E.; Yahiaoui, S.; Magnard, S.; Di Pietro, A.; Baubichon-Cortay, H.; Boumendjel, A. ChemMedChem 2011, 6, 1478
122. Chahar, M. K.; Sharma, N.; Dobhal, M. P.; Joshi, Y. C. Pharmacogn. Rev. 2011, 5, 1
123. Cooray, H. C.; Janvilisri, T.; van Veen, H. W.; Hladky, S. B.; Barrand, M. A. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 317, 269
124. Katayama, K.; Masuyama, K.; Yoshioka, S.; Hasegawa, H.; Mitsuhashi, J.; Sugimoto, Y. Cancer Chemother. Pharmacol. 2007, 60, 789
125. Rudd, L. P.; Kabler, S. L.; Morrow, C. S.; Townsend, A. J. Chem. Biol. Interact. 2011, 194, 113
126. Batist, G.; Schecter, R.; Woo, A.; Greene, D.; Lehnert, S. Biochem. Pharmacol. 1991, 41, 631
127. Rappa, G.; Gamcsik, M. P.; Mitina, R. L.; Baum, C.; Fodstad, O.; Lorico, A. Eur. J. Cancer 2003, 39, 120
128. Ghibelli, L.; Coppola, S.; Fanelli, C.; Rotilio, G.; Civitareale, P.; Scovassi, A. I.; Ciriolo, M. R. FASEB J. 1999, 13, 2031
129. Zaman, G. J.; Lankelma, J.; van Tellingen, O.; Beijnen, J.; Dekker, H.; Paulusma, C.; Oude Elferink, R. P.; Baas, F.; Borst, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1995, 92, 7690
130. Anderson, C. P.; Tsai, J.; Chan, W.; Park, C. K.; Tian, L.; Lui, R. M.; Forman, H. J.; Reynolds, C. P. Eur. J. Cancer 1997, 33, 2016
131. De Groot, D. J. A.; van der Deen, M.; Le, T. K. P.; Regeling, A.; de Jong, S.; de Vries, E. G. E. Br. J. Cancer 2007, 97, 1077
132. Filomeni, G.; Turella, P.; Dupuis, M. L.; Forini, O.; Ciriolo, M. R.; Cianfriglia, M.; Pezzola, S.; Federici, G.; Caccuri, A. M. Mol. Cancer Ther. 2008, 7, 371
133. Rabindran, S. K.; He, H.; Singh, M.; Brown, E.; Collins, K. I.; Annable, T.; Greenberger, L. M. Cancer Res. 1998, 58, 5850
134. Allen, J. D.; van Loevezijn, A.; Lakhai, J. M.; van der Valk, M.; van Tellingen, O.; Reid, G.; Schellens, J. H. M.; Koomen, G.-J.; Schinkel, A. H. Mol. Cancer Ther. 2002, 1, 417
135. Valdameri, G.; Gauthier, C.; Terreux, R.; Kachadourian, R.; Day, B. J.; Winnischofer, S. M. B.; Rocha, M. E. M.; Frachet, V.; Ronot, X.; Di Pietro, A.; Boumendjel, A. J. Med. Chem. 2012, 55, 3193
136. Boumendjel, A.; Macalou, S.; Ahmed-Belkacem, A.; Blanc, M.; Di Pietro, A. Bioorg. Med. Chem. 2007, 15, 2892
137. Kühnle, M.; Egger, M.; Müller, C.; Mahringer, A.; Bernhardt, G.; Fricker, G.; König, B.; Buschauer, A. J. Med. Chem. 2009, 52, 1190
138. Maliepaard, M.; van Gastelen, M. A.; de Jong, L. A.; Pluim, D.; van Waardenburg, R. C.; Ruevekamp-Helmers, M. C.; Floot, B. G.; Schellens, J. H. Cancer Res. 1999, 59, 4559
139. van der Heijden, J.; de Jong, M. C.; Dijkmans, B. A. C.; Lems, W. F.; Oerlemans, R.; Kathmann, I.; Schalkwijk, C. G.; Scheffer, G. L.; Scheper, R. J.; Jansen, G. Ann. Rheum. Dis. 2004, 63, 138
140. Ito, M.; Kajino, K.; Abe, M.; Fujimura, T.; Mineki, R.; Ikegami, T.; Ishikawa, T.; Hino, O. Oncol. Rep. 2013, 29, 1492
141. Agarwal, S.; Hartz, A. M. S.; Elmquist, W. F.; Bauer, B. Curr. Pharm. Des. 2011, 17, 2793
142. Deeken, J. F.; Robey, R. W.; Shukla, S.; Steadman, K.; Chakraborty, A. R.; Poonkuzhali, B.; Schuetz, E. G.; Holbeck, S.; Ambudkar, S. V.; Bates, S. E. Mol. Pharmacol. 2009, 76, 946
143. Goler-Baron, V.; Assaraf, Y. G. PLoS One 2011, 6, e16007
144. Goler-Baron, V.; Assaraf, Y. G. PLoS One 2012, 7, e35487
145. Bernards, R. Cell 2010, 141, 13
146. Ireland, C.; Aalbersberg, W.; Andersen, R.; Ayral-Kaloustian, S.; Berlinck, R.; Bernan, V.; Carter, G.; Churchill, A.; Clardy, J.; Concepcion, G.; De Silva, E.; Discafani, C.; Fojo, T.; Frost, P.; Gibson, D.; Greenberger, L.; Greenstein, M.; Harper, M. K.; Mallon, R.; Loganzo, F.; Nunes, M.; Poruchynsky, M.; Zask, A. Pharm. Biol. 2003, 41, 15
147. Marks, K. M.; Park, E. S.; Arefolov, A.; Russo, K.; Ishihara, K.; Ring, J. E.; Clardy, J.; Clarke, A. S.; Pelish, H. E. J. Nat. Prod. 2011, 74, 567
148. Hall, M. D.; Handley, M. D.; Gottesman, M. M. Trends Pharmacol. Sci. 2009, 30, 546
149. Kotoh, S.; Naito, S.; Yokomizo, A.; Kumazawa, J.; Asakuno, K.; Kohno, K.; Kuwano, M. Cancer Res. 1994, 54, 3248
150. Minagawa, Y.; Kigawa, J.; Ishihara, H.; Itamochi, H.; Terakawa, N. Jpn. J. Cancer Res. 1994, 85, 966
151. Das, S. G.; Doshi, J. M.; Tian, D.; Addo, S. N.; Srinivasan, B.; Hermanson, D. L.; Xing, C. J. Med. Chem. 2009, 52, 5937
152. Das, S. G.; Hermanson, D. L.; Bleeker, N.; Lowman, X.; Li, Y.; Kelekar, A.; Xing, C. ACS Chem. Biol. 2013, 8, 327
153. Pfeil, D.; Bergmann, J.; Fichtner, I.; Stein, U.; Hentschel, M.; Rothe, I.; Goan, S. R. Anticancer Res. 1994, 14, 571
154. Bech-Hansen, N. T.; Till, J. E.; Ling, V. J. Cell. Physiol. 1976, 88, 23
155. Banković, J.; Andrä, J.; Todorović, N.; Podolski-Renić, A.; Milošević, Z.; Miljković, A.; Krause, J.; Ruždijić, S.; Tanić, N.; Pešić, M. Exp. Cell Res. 2013, 319, 1013
156. Karwatsky, J.; Daoud, R.; Cai, J.; Gros, P.; Georges, E. Biochemistry 2003, 42, 3286
157. Rothnie, A.; Callaghan, R.; Deeley, R. G.; Cole, S. P. C. J. Biol. Chem. 2006, 281, 13906
158. Salerno, M.; Loechariyakul, P.; Saengkhae, C.; Garnier-Suillerot, A. Biochem. Pharmacol. 2004, 68, 2159
159. Kondratov, R. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 14078
160. Sterz, K.; Möllmann, L.; Jacobs, A.; Baumert, D.; Wiese, M. ChemMedChem 2009, 4, 1897
161. Johnstone, R. W.; Ruefli, A. A.; Smyth, M. J. Trends Biochem. Sci. 2000, 25, 1
162. Turzanski, J.; Grundy, M.; Shang, S.; Russell, N.; Pallis, M. Exp. Hematol. 2005, 33, 62
163. Lucci, A.; Han, T. Y.; Liu, Y. Y.; Giuliano, A. E.; Cabot, M. C. Cancer 1999, 86, 300
164. Blagosklonny, M. V. Leukemia 2001, 15, 936
165. Jungwirth, U.; Kowol, C. R.; Keppler, B. K.; Hartinger, C. G.; Berger, W.; Heffeter, P. Antioxid. Redox Signaling 2011, 15, 1085
166. Butler, E. B.; Zhao, Y.; Muñoz-Pinedo, C.; Lu, J.; Tan, M. Cancer Res. 2013, 73, 2709
167. Lyon, R. C.; Cohen, J. S.; Faustino, P. J.; Megnin, F.; Myers, C. E. Cancer Res. 1988, 48, 870
168. Bentley, J.; Bell, S. E.; Quinn, D. M.; Kellett, G. L.; Warr, J. R. Oncol. Res. 1996, 8, 77
169. Bell, S. E.; Quinn, D. M.; Kellett, G. L.; Warr, J. R. Br. J. Cancer 1998, 78, 1464
170. Laberge, R.-M.; Ambadipudi, R.; Georges, E. Arch. Biochem. Biophys. 2009, 491, 53
171. Batrakova, E. V.; Li, S.; Elmquist, W. F.; Miller, D. W.; Alakhov, V. Y.; Kabanov, A. V. Br. J. Cancer 2001, 85, 1987
172. Alakhova, D. Y.; Rapoport, N. Y.; Batrakova, E. V.; Timoshin, A. A.; Li, S.; Nicholls, D.; Alakhov, V. Y.; Kabanov, A. V. J. Controlled Release 2010, 142, 89
173. Karwatsky, J.; Lincoln, M. C.; Georges, E. Biochemistry 2003, 42, 12163
174. Franco, R.; Panayiotidis, M. I.; Cidlowski, J. A. J. Biol. Chem. 2007, 282, 30452
175. Pullar, J. M.; Hampton, M. B. J. Biol. Chem. 2002, 277, 19402
176. Van den Dobbelsteen, D. J.; Nobel, C. S.; Schlegel, J.; Cotgreave, I. A.; Orrenius, S.; Slater, A. F. J. Biol. Chem. 1996, 271, 15420
177. Franklin, C. C.; Krejsa, C. M.; Pierce, R. H.; White, C. C.; Fausto, N.; Kavanagh, T. J. Am. J. Pathol. 2002, 160, 1887
178. Kachadourian, R.; Brechbuhl, H. M.; Ruiz-Azuara, L.; Gracia-Mora, I.; Day, B. J. Toxicology 2010, 268, 176
179. Szakács, G.; Gottesman, M. M. Mol. Interv. 2004, 4, 323
180. Hanahan, D.; Weinberg, R. A. Cell 2011, 144, 646
181. Ambudkar, S. V.; Dey, S.; Hrycyna, C. A.; Ramachandra, M.; Pastan, I.; Gottesman, M. M. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1999, 39, 361
182. Gatenby, R. A.; Silva, A. S.; Gillies, R. J.; Frieden, B. R. Cancer Res. 2009, 69, 4894
183. Silva, A. S.; Kam, Y.; Khin, Z. P.; Minton, S. E.; Gillies, R. J.; Gatenby, R. A. Cancer Res. 2012, 72, 6362
184. Eckford, P. D.; Sharom, F. J. Chem. Rev. 2009, 109, 2989
185. Blower, P. E.; Yang, C.; Fligner, M. A.; Verducci, J. S.; Yu, L.; Richman, S.; Weinstein, J. N. Pharmacogenomics J. 2002, 2, 259