The importance of additive and non-additive mutational effects in protein engineering

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 52, Issue 10, 2013, Pages 2658-2666

  Reetz, Manfred T ^a,b  

^a MAX PLANCK INSTITUT FÜR KOHLENFORSCHUNG   (Germany)

^b PHILIPPS UNIVERSITY MARBURG   (Germany)

Author keywords

directed evolution; enzymes; mutational additivity; mutational non additivity; saturation mutagenesis

Indexed keywords

BIOCHEMICAL ENGINEERING; ENZYMES; GENETIC ENGINEERING;

ADDITIVITY; DIRECTED EVOLUTION; MUTATIONAL EFFECTS; NON-ADDITIVITY; ORGANIC CHEMISTRY; PROTEIN ENGINEERING; SATURATION MUTAGENESIS; STEREO-SELECTIVE;

ADDITIVES;

EID: 84874609920     PISSN: 14337851     EISSN: 15213773     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.201207842     Document Type: Review

References (139)

1. C. A. Hutchison III, S. Phillips, M. H. Edgell, S. Gillam, P. Jahnke, M. Smith, J. Biol. Chem. 1978, 253, 6551-6560
2. Nobel Lecture:, M. Smith, Angew. Chem. 1994, 106, 1277-1284
3. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1994, 33, 1214-1221.
4. The QuikChange protocol of Stratagene is widely used for site-specific mutagenesis:, H. H. Hogrefe, J. Cline, G. L. Youngblood, R. M. Allen, BioTechniques 2002, 33, 1158-1165
5. [7], S. Lutz, U. T. Bornscheuer, Protein Engineering Handbook, Vol. 1-2, Wiley-VCH, Weinheim, 2009.
6. A. Fersht, Structure and Mechanism in Protein Science, W. H. Freeman, New York, 1999.
7. G. G. Hammes, S. J. Benkovic, S. Hammes-Schiffer, Biochemistry 2011, 50, 10422-10430
8. A. J. Adamczyk, J. Cao, S. C. L. Kamerlin, A. Warshel, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 14115-14120
9. J. Liu, R. Nussinov, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 901-906
10. M. Garcia-Viloca, J. Gao, M. Karplus, D. G. Truhlar, Science 2004, 303, 186-195
11. S. D. Schwartz, V. L. Schramm, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 551-558
12. Z. D. Nagel, J. P. Klinman, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 543-550
13. N. Boekelheide, R. Salomõn-Ferrer, T. F. Miller III, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 16159-16163
14. S. Hay, N. S. Scrutton, Nat. Chem. 201 2, 4, 161- 168.
15. J. Pleiss, in Enzyme Catalysis in Organic Synthesis, 3rd ed. (Eds.:, K. Drauz, H. Gröger, O. May,), Wiley-VCH, Weinheim, 2012, pp. 89-117
16. T. Ema, Curr. Org. Chem. 2004, 8, 1009-1025
17. K. Hult, P. Berglund, Curr. Opin. Biotechnol. 2003, 14, 395-400
18. L. G. Otten, F. Hollmann, I. W. C. E. Arends, Trends Biotechnol. 2010, 28, 46-54.
19. M. B. Quin, C. Schmidt-Dannert, ACS Catal. 2011, 1, 1017-1021
20. E. M. Brustad, F. H. Arnold, Curr. Opin. Chem. Biol. 2011, 15, 201-210
21. N. J. Turner, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 567-573
22. C. Jäckel, P. Kast, D. Hilvert, Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2008, 37, 153-173
23. A. S. Bommarius, J. K. Blum, M. J. Abrahamson, Curr. Opin. Chem. Biol. 2011, 15, 194-200
24. S. Bershtein, D. S. Tawfik, Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 151-158
25. P. A. Dalby, Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 473-480
26. L. G. Otten, F. Hollmann, I. W. C. E. Arends, Trends Biotechnol. 2009, 28, 46-54
27. A. V. Shivange, J. Marienhagen, H. Mundhada, A. Schenk, U. Schwaneberg, Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 19-25
28. A. Kumar, S. Singh, Crit. Rev. Biotechnol. 2012; DOI: 10.3109/07388551.2012.716810
29. A. Bolt, A. Berry, A. Nelson, Arch. Biochem. Biophys. 2008, 474, 318-330
30. N. E. Labrou, Curr. Protein Pept. Sci. 2010, 11, 91-100
31. D. P. Nannemann, W. R. Birmingham, R. A. Scism, B. O. Bachmann, Future Med. Chem. 2011, 3, 809-819
32. N. U. Nair, C. A. Denard, H. Zhao, Curr. Org. Chem. 2010, 14, 1870-1882
33. S.-C. Lee, J.-H. Kim, H.-S. Kim, Curr. Org. Chem. 2010, 14, 1894-1901
34. R. M. P. Siloto, R. J. Weselake, Biocatal. Agric. Biotechnol. 2012, 1, 181-189
35. M. T. Reetz, in Enzyme Catalysis in Organic Synthesis (Eds.:, K. Drauz, H. Gröger, O. May,), Wiley-VCH, Weinheim, 2012, pp. 119-190.
36. J. A. Wells, M. Vasser, D. P. Powers, Gene 1985, 34, 315-323
37. K. M. Derbyshire, J. J. Salvo, N. D. F. Grindley, Gene 1986, 46, 145-152
38. A. Wissmann, I. Meier, W. Hillen, J. Mol. Biol. 1988, 202, 397-406
39. R. Higuchi, B. Krummel, R. K. Saiki, Nucleic Acids Res. 1988, 16, 7351-7367
40. M. A. Vandeyar, M. P. Weiner, C. J. Hutton, C. A. Batt, Gene 1988, 65, 129-133
41. D. K. Dube, L. A. Loeb, Biochemistry 1989, 28, 5703-5707
42. G. Sarkar, S. S. Sommer, BioTechniques 1990, 8, 404-407
43. S. Climie, L. Ruiz-Perez, D. Gonzalez-Pacanowska, P. Prapunwattana, S.-W. Cho, R. Stroud, D. V. Santi, J. Biol. Chem. 1990, 265, 18776-18779
44. A. V. Teplyakov, J. M. van der Laan, A. A. Lammers, H. Kelders, K. H. Kalk, O. Misset, L. J. S. M. Mulleners, B. W. Dijkstra, Protein Eng. 1992, 5, 413-420
45. L. D. Graham, K. D. Haggett, P. A. Jennings, D. S. Le Brocque, R. G. Whittaker, P. A. Schober, Biochemistry 1993, 32, 6250-6258
46. M. S. Warren, S. J. Benkovic, Protein Eng. 1997, 10, 63-68
47. R. D. Kirsch, E. Joly, Nucleic Acids Res. 1998, 26, 1848-1850
48. K. Miyazaki, F. H. Arnold, J. Mol. Evol. 1999, 49, 716-720
49. S. V. Taylor, P. Kast, D. Hilvert, Angew. Chem. 2001, 113, 3408-3436
50. Angew. Chem. Int. Ed. 2001, 40, 3310-3335
51. N. M. Antikainen, P. J. Hergenrother, M. M. Harris, W. Corbett, S. F. Martin, Biochemistry 2003, 42, 1603-1610
52. C. N. Dominy, D. W. Andrews, Methods in Molecular Biology, Vol. 235 (Eds.:, N. Casali, A. Preston,), Humana, Totowa, 2003, pp. 209-223
53. R. Georgescu, G. Bandara, L. Sun, Directed Evolution Library Creation, Vol. 231 (Eds.:, F. H. Arnold, G. Georgiou,), Humana, Totowa, 2003, pp. 75-83
54. E. M. Gabor, D. B. Janssen, Protein Eng. Des. Sel. 2004, 17, 571-579
55. A. R. Schmitzer, F. Lépine, J. N. Pelletier, Protein Eng. Des. Sel. 2004, 17, 809-819
56. T. S. Wong, K. L. Tee, B. Hauer, U. Schwaneberg, Nucleic Acids Res. 2004, 32, e 26
57. L. Zheng, U. Baumann, J.-L. Reymond, Nucleic Acids Res. 2004, 32, e 115
58. A. Herman, D. S. Tawfik, Protein Eng. Des. Sel. 2007, 20, 219-226
59. W.-C. Tseng, J.-W. Lin, T.-Y. Wei, T.-Y. Fang, Anal. Biochem. 2008, 375, 376-378
60. A. Hidalgo, A. Schließmann, R. Molina, J. Hermoso, U. T. Bornscheuer, Protein Eng. Des. Sel. 2008, 21, 567-576
61. J. Sanchis, L. Fernández, J. D. Carballeira, J. Drone, Y. Gumulya, H. Höbenreich, D. Kahakeaw, S. Kille, R. Lohmer, J. J.-P. Peyralans, J. Podtetenieff, S. Prasad, P. Soni, A. Taglieber, M. T. Reetz, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2008, 81, 387-397.
62. [21, 25a]
63. A. E. Firth, W. M. Patrick, Bioinformatics 2005, 21, 3314-3315
64. A. E. Firth, W. M. Patrick, Nucleic Acids Res. 2008, 36, W 281 -W 285
65. M. Denault, J. N. Pelletier, Protein Engineering Protocols, Vol. 352 (Eds.:, K. M. Arndt, K. M. Müller,), Humana, Totowa 2007, pp. 127-154
66. Y. Nov, Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 258-262
67. J. F. Chaparro-Riggers, K. M. Polizzi, A. S. Bommarius, Biotechnol. J. 2007, 2, 180-191.
68. W. Cai, H. Hong, Protein-Protein Interactions-Computational and Experimental Tools, InTech, Rijeka, 2012
69. D. A. Bonsor, E. J. Sundberg, Biochemistry 2011, 50, 2394-2402
70. "Protein-Protein Interactions":, M. Werther, H. Seitz, Advances in Biochemical Engineering/Biotechnology, Springer, Berlin, 2010
71. O. Keskin, B. Ma, K. Rogale, K. Gunasekaran, R. Nussinov, Phys. Biol. 2005, 2, S 24 -S 35
72. G. Pál, J.-L. K. Kouadio, D. R. Artis, A. A. Kossiakoff, S. S. Sidhu, J. Biol. Chem. 2006, 281, 22378-22385
73. S. Byrum, S. K. Smart, S. Larson, A. J. Tackett, Methods Mol. Biol. 2012, 833, 143-152
74. Z. Qiu, X. Wang, J. Theor. Biol. 2012, 293, 143-150
75. Q. C. Zhang, D. Petrey, L. Deng, L. Qiang, Y. Shi, C. A. Aye, B. Bisikirska, C. Lefebvre, D. Accili, T. Hunter, T. Maniatis, A. Califano, B. Honig, Nature 2012, 490, 556-560.
76. G. Schreiber, A. R. Fersht, J. Mol. Biol. 1995, 248, 478-486.
77. D. C. Carter, G. Winter, A. J. Wilkinson, A. R. Fersht, Cell 1984, 38, 835-840.
78. J. A. Wells, D. B. Powers, R. R. Bott, T. P. Graycar, D. A. Estell, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1987, 84, 1219-1223
79. J. A. Wells, Biochemistry 1990, 29, 8509-8517.
80. A. Horovitz, Curr. Biol. 1996, 6, R 121 -R 126
81. D. Shortle, A. K. Meeker, Proteins Struct. Funct. Genet. 1986, 1, 81-89
82. D. Shortle, Quart. Rev. Biophys. 1992, 25, 205-250
83. G. K. Ackers, F. R. Smith, Annu. Rev. Biochem. 1985, 54, 597-629
84. J. Laskowski, M. I. Kato, W. Ardelt, J. Cook, A. Denton, M. W. Empie, W. J. Kohr, S. J. Park, K. Parks, B. L. Schatzley, O. L. Schoenberger, M. Tashiro, G. Vichot, H. E. Whatley, A. Wieczorek, M. Wieczorek, Biochemistry 1987, 26, 202-221
85. H. C. M. Nelson, R. T. Sauer, Cell 1985, 42, 549-558.
86. A. S. Mildvan, D. J. Weber, A. Kuliopulos, Arch. Biochem. Biophys. 1992, 294, 327-340
87. A. S. Mildvan, Biochemistry 2004, 43, 14517-14520.
88. M. M. Skinner, T. C. Terwilliger, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 10753-10757.
89. T. Aita, H. Uchiyama, T. Inaoka, M. Nakajima, T. Kokubo, Y. Husimi, Biopolymers 2000, 54, 64-79.
90. M. Lehmann, C. Loch, A. Middendorf, D. Studer, S. F. Lassen, L. Pasamontes, A. P. G. M. van Loon, M. Wyss, Protein Eng. 2002, 15, 403-411
91. B. J. Sullivan, T. Nguyen, V. Durani, D. Mathur, S. Rojas, M. Thomas, T. Syu, T. J. Magliery, J. Mol. Biol. 2012, 420, 384-399
92. N. Declerck, M. Machius, P. Joyet, G. Wiegand, R. Huber, C. Gaillardin, Biologia Bratislava 2002, 57, 203-211
93. Y. Qvarnström, G. Swedberg, Microbiology 2000, 146, 1151-1156
94. J. D. Bloom, J. J. Silberg, C. O. Wilke, D. A. Drummond, C. Adami, F. H. Arnold, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 606-611.
95. M. T. Reetz, J. D. Carballeira, J. J.-P. Peyralans, H. Höbenreich, A. Maichele, A. Vogel, Chem. Eur. J. 2006, 12, 6031-6038.
96. L. Serrano, A. Horovitz, B. Avron, M. Bycroft, A. R. Fersht, Biochemistry 1990, 29, 9343-9352.
97. Z. Huang, C. R. Wagner, S. J. Benkovic, Biochemistry 1994, 33, 11576-11585
98. C. R. Wagner, Z. Huang, S. F. Singleton, S. J. Benkovic, Biochemistry 1995, 34, 15671-15680.
99. [6q], M. T. Reetz, Angew. Chem. 2011, 123, 144-182
100. Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 138-174.
101. M. T. Reetz, L.-W. Wang, M. Bocola, Angew. Chem. 2006, 118, 1258-1263
102. Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 1236-1241; Erratum
103. M. T. Reetz, L.-W. Wang, M. Bocola, Angew. Chem. 2006, 118, 2556
104. Angew. Chem. Int. Ed. 2006, 45, 2494
105. ISM for enhancing stability:, M. T. Reetz, J. D. Carballeira, Nat. Protoc. 2007, 2, 891-903
106. ISM study for controlling regioselective P450-catalyzed oxidative hydroxylation:, S. Kille, F. E. Zilly, J. P. Acevedo, M. T. Reetz, Nat. Chem. 2011, 3, 738-743.
107. M. T. Reetz, A. Zonta, K. Schimossek, K. Liebeton, K.-E. Jaeger, Angew. Chem. 1997, 109, 2961-2963
108. Angew. Chem. Int. Ed. Engl. 1997, 36, 2830-2832
109. M. T. Reetz, S. Wilensek, D. Zha, K.-E. Jaeger, Angew. Chem. 2001, 113, 3701-3703
110. Angew. Chem. Int. Ed. 2001, 40, 3589-3591
111. M. T. Reetz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2004, 101, 5716-5722.
112. M. Bocola, N. Otte, K.-E. Jaeger, M. T. Reetz, W. Thiel, ChemBioChem 2004, 5, 214-223
113. M. T. Reetz, M. Puls, J. D. Carballeira, A. Vogel, K.-E. Jaeger, T. Eggert, W. Thiel, M. Bocola, N. Otte, ChemBioChem 2007, 8, 106-112.
114. S. Kille, C. G. Acevedo-Rocha, L. P. Parra, Z.-G. Zhang, D. J. Opperman, M. T. Reetz, J. P. Acevedo, ACS Synth. Biol. 2012, DOI
115. L. Tang, H. Gao, X. Zhu, X. Wang, M. Zhou, R. Jiang, BioTechniques 2012, 52, 149-158
116. Y. Gumulya, Dissertation, Ruhr-Universität Bochum, Bochum, 2010
117. D. J. Bougioukou, S. Kille, A. Taglieber, M. T. Reetz, Adv. Synth. Catal. 2009, 351, 3287-3305.
118. M. T. Reetz, S. Prasad, J. D. Carballeira, Y. Gumulya, M. Bocola, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 9144-9152.
119. A. G. Sandström, Y. Wikmark, K. Engström, J. Nyhlén, J.-E. Bäckvall, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 78-83.
120. S. Bartsch, R. Kourist, U. T. Bornscheuer, Angew. Chem. 2008, 120, 1531-1534
121. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 1508-1511.
122. H. Zheng, M. T. Reetz, J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 15744-15751.
123. A. Y. Istomin, M. M. Gromiha, O. K. Vorov, D. J. Jacobs, D. R. Livesay, Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2007, 70, 915-924.
124. D. M. Weinreich, N. F. Delaney, M. A. DePristo, D. L. Hartl, Science 2006, 312, 111-114.
125. M. T. Reetz, J. Sanchis, ChemBioChem 2008, 9, 2260-2267
126. M. T. Reetz, D. Kahakeaw, J. Sanchis, Mol. BioSyst. 2009, 5, 115-122.
127. W. Augustyniak, A. A. Brzezinska, T. Pijning, H. Wienk, R. Boelens, B. W. Dijkstra, M. T. Reetz, Protein Sci. 2012, 21, 487-497
128. M. T. Reetz, P. Soni, J. P. Acevedo, J. Sanchis, Angew. Chem. 2009, 121, 8418-8422
129. Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 8268-8272.
130. Y. Gumulya, J. Sanchis, M. T. Reetz, ChemBioChem 2012, 13, 1060-1066.
131. S. G. Peisajovich, D. S. Tawfik, Nat. Methods 2007, 4, 991-994
132. M. A. DePristo, HFSP J. 2007, 1, 94-98.
133. M. Eigen, J. McCaskill, P. Schuster, J. Phys. Chem. 1988, 92, 6881-6891.
134. S. Kurtovic, B. Mannervik, Biochemistry 2009, 48, 9330-9339
135. S. Kurtovic, A. Shokeer, B. Mannervik, J. Mol. Biol. 2008, 382, 136-153.
136. M. S. Breen, C. Kemena, P. K. Vlasov, C. Notredame, F. A. Kondrashov, Nature 2012, 49 0, 535- 538
137. G. P. Wagner, Nature 2012, 490, 493-494.
138. L. Jiang, E. A. Althoff, F. R. Clemente, L. Doyle, D. Röthlisberger, A. Zanghellini, J. L. Gallaher, J. L. Betker, F. Tanaka, C. F. Barbas III, D. Hilvert, K. N. Houk, B. L. Stoddard, D. Baker, Science 2008, 319, 1387-1391
139. N. Koga, R. Tatsumi-Koga, G. Liu, R. Xiao, T. B. Acton, G. T. Montelione, D. Baker, Nature 2012, 491, 222-227.