Developing a piggyBac Transposon System and Compatible Selection Markers for Insertional Mutagenesis and Genome Engineering in Yarrowia lipolytica

Biotechnology Journal

Volumn 13, Issue 5, 2018, Pages

  Wagner, James M ^a   Williams, Eden V ^a   Alper, Hal S ^a,b  

^a The University of Texas at Austin   (United States)

^b UNIVERSITY OF TEXAS AT AUSTIN   (United States)

Author keywords

genome engineering; insertional mutagenesis; piggyBac transposon; selection markers; Yarrowia lipolytica

Indexed keywords

ACID RESISTANCE; AMINO ACIDS; BIOCHEMISTRY; BIOSYNTHESIS; ESCHERICHIA COLI; GENE EXPRESSION; LIBRARIES; MUTAGENESIS; YEAST;

GENOME ENGINEERING; INSERTIONAL MUTAGENESIS; PIGGYBAC TRANSPOSONS; SELECTION MARKER; YARROWIA LIPOLYTICA;

GENES;

CANAVANINE; CHLORIMURON ETHYL; CRE RECOMBINASE; FLUOROOROTIC ACID; GENOMIC DNA; HYGROMYCIN; INOSINATE DEHYDROGENASE; MYCOPHENOLIC ACID; NOURSEOTHRICIN; PIGMENT; TRANSPOSASE; TRYPTOPHAN; URACIL;

ARTICLE; AUXOTROPHY; BIOSYNTHESIS; CLINICAL EFFECTIVENESS; ESCHERICHIA COLI; GENE INSERTION; GENE LIBRARY; GENE MUTATION; GENETIC ENGINEERING; GENETIC REGULATION; GENOME ANALYSIS; GENOME-WIDE ASSOCIATION STUDY; LIPID STORAGE; MUTAGENESIS; NONHUMAN; PIGGYBAC TRANSPOSON SYSTEM; PRIORITY JOURNAL; TRANSPOSON; YARROWIA LIPOLYTICA; GENE EXPRESSION REGULATION; GENE VECTOR; GENETIC MARKER; GENETICS; METABOLISM; PROCEDURES; YARROWIA;

DNA TRANSPOSABLE ELEMENTS; GENETIC ENGINEERING; GENETIC MARKERS; GENETIC VECTORS; MUTAGENESIS, INSERTIONAL; YARROWIA;

EID: 85044267163     PISSN: 18606768     EISSN: 18607314     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/biot.201800022     Document Type: Article

References (103)

1. J. Li, J. M. Zhang, X. Li, F. Suo, M. J. Zhang, W. Hou, J. Han, L. L. Du, Nucleic Acids Res. 2011, 39, e40.
2. X. Li, E. R. Burnight, A. L. Cooney, N. Malani, T. Brady, J. D. Sander, J. Staber, S. J. Wheelan, J. K. Joung, P. B. McCray, Jr., F. D. Bushman, P. L. Sinn, N. L. Craig, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, E2279.
3. R. Mitra, J. Fain-Thornton, N. L. Craig, EMBO J. 2008, 27, 1097.
4. J. E. DiCarlo, A. J. Conley, M. Penttila, J. Jantti, H. H. Wang, G. M. Church, ACS Synth. Biol. 2013, 2, 741.
5. T. Si, R. Chao, Y. Min, Y. Wu, W. Ren, H. Zhao, Nat. Commun. 2017, 8, 15187.
6. J. Li, L. L. Du, Methods Mol. Biol. 2014, 1163, 213.
7. A. G. Evertts, C. Plymire, N. L. Craig, H. L. Levin, Genetics 2007, 177, 2519.
8. J. M. Wagner, H. S. Alper, Fungal Genetics Biol. 2016, 89, 126.
9. J. Blazeck, A. Hill, L. Liu, R. Knight, J. Miller, A. Pan, P. Otoupal, H. S. Alper, Nat. Commun. 2014, 5. Article number 3131.
10. A. Beopoulos, Z. Mrozova, F. Thevenieau, M.-T. Dall, I. Hapala, S. Papanikolaou, T. Chardot, J.-M. Nicaud, Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74, 7779.
11. A. Beopoulos, J. Cescut, R. Haddouche, J.-L. Uribelarrea, C. Molina-Jouve, J.-M. Nicaud, Progress in Lipid Res. 2009, 48.
12. K. Qiao, S. H. Imam Abidi, H. Liu, H. Zhang, S. Chakraborty, N. Watson, P. Kumaran Ajikumar, G. Stephanopoulos, Metab. Eng. 2015, 29, 56.
13. M. Tai, G. Stephanopoulos, Metab. Eng. 2013, 15, 1.
14. S. Papanikolaou, A. Chatzifragkou, S. Fakas, M. Galiotou-Panayotou, M. Komaitis, J. M. Nicaud, G. Aggelis, Eur. J. Lipid Sci. Technol. 2009, 111, 1221.
15. W. Rymowicz, A. R. Fatykhova, S. V. Kamzolova, A. Rywinska, I. G. Morgunov, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2010, 87, 971.
16. A. Forster, A. Aurich, S. Mauersberger, G. Barth, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007, 75, 1409.
17. A. Rywinska, P. Juszczyk, M. Wojtatowicz, W. Rymowicz, J. Biotechnol. 2011, 152, 54.
18. A. M. Mironczuk, J. Furgala, M. Rakicka, W. Rymowicz, J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014, 41, 57.
19. W. Rymowicz, A. Rywińska, M. Marcinkiewicz, Biotechnol. Lett. 2009, 31, 377.
20. L. Tomaszewska, A. Rywińska, W. Gładkowski, J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2012, 39, 1333.
21. K. A. Markham, C. M. Palmer, M. Chwatko, J. M. Wagner, C. Murray, S. Vazquez, A. Swaminathan, I. Chakravarty, N. A. Lynd, H. S. Alper, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2018, 115, 2096.
22. C. Madzak, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2015, 99, 4559.
23. C. Madzak, C. Gaillardin, J.-M. Beckerich, J. Biotechnol. 2004, 109, 63.
24. J.-M. Nicaud, C. Madzak, P. van den Broek, C. Gysler, P. Duboc, P. Niederberger, C. Gaillardin, FEMS Yeast Res. 2002, 2, 371.
25. C. Madzak, J.-M. Beckerich, Heterologous Protein Expression and Secretion in Yarrowia lipolytica. Yarrowia lipolytica, Springer-Verlag, Berlin Heidelberg 2013, pp. 1–76.
26. C. Madzak, B. Tréton, S. Blanchin-Roland, J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2000, 2, 207.
27. M. Groenewald, T. Boekhout, C. Neuveglise, C. Gaillardin, P. W. van Dijck, M. Wyss, Crit. Rev. Microbiol. 2014, 40, 187.
28. K. A. Markham, L. Cordova, A. Hill, H. S. Alper, (Ed: S. Y. Lee), Consequences of Microbial Interactions with Hydrocarbons, Oils, and Lipids: Production of Fuels and Chemicals, Springer International Publishing, Cham (ZG), Switzerland 2017, pp. 1.
29. D. A. Rzechonek, A. Dobrowolski, W. Rymowicz, A. M. Mironczuk, Crit. Rev. Biotechnol. 2017, 1. https://doi.org//10.1080/07388551.2017.1380598
30. C. M. Schwartz, M. S. Hussain, M. Blenner, I. Wheeldon, ACS Synth. Biol. 2016, 5, 356.
31. C. Schwartz, K. Frogue, A. Ramesh, J. Misa, I. Wheeldon, Biotechnol. Bioeng. 2017.
32. C. Rigouin, M. Gueroult, C. Croux, G. Dubois, V. Borsenberger, S. Barbe, A. Marty, F. Daboussi, I. Andre, F. Bordes, ACS Synth. Biol. 2017, 6, 1870.
33. G. Wang, L. Yang, D. Grishin, X. Rios, L. Y. Ye, Y. Hu, K. Li, D. Zhang, G. M. Church, W. T. Pu, Nat. Protoc. 2017, 12, 88.
34. C. Xu, X. Qi, X. Du, H. Zou, F. Gao, T. Feng, H. Lu, S. Li, X. An, L. Zhang, Y. Wu, Y. Liu, N. Li, M. R. Capecchi, S. Wu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 722.
35. S. Li, A. Zhang, H. Xue, D. Li, Y. Liu, Mol. Ther. Nucleic Acids 2017, 8, 64.
36. K. Yusa, Nat. Protoc. 2013, 8, 2061.
37. C. Neuveglise, J. M. Nicauda, P. Ross-Macdonald, C. Gaillardin, Gene 1998, 213, 37.
38. M. Richard, R. R. Quijano, S. Bezzate, F. Bordon-Pallier, C. Gaillardin, J. Bacteriol. 2001, 183, 3098.
39. S. Mauersberger, J.-M. Nicaud, (Eds: K. Wolf, K. Breunig, G. Barth), Non-Conventional Yeasts in Genetics, Biochemistry and Biotechnology: Practical Protocols, Springer, Berlin Heidelberg 2003, pp. 343.
40. T. Juretzek, M. T. Le Dall, S. Mauersberger, C. Gaillardin, G. Barth, J. M. Nicaud, Yeast 2001, 18, 97.
41. G. Pignède, H.-J. Wang, F. Fudalej, M. Seman, C. Gaillardin, J.-M. Nicaud, Appl. Environ. Microbiol. 2000, 66, 3283.
42. P. Fickers, M. T. Le Dall, C. Gaillardin, P. Thonart, J. M. Nicaud, J. Microbiol. Methods 2003, 55, 727.
43. S. Mauersberger, H. J. Wang, C. Gaillardin, G. Barth, J. M. Nicaud, J. Bacteriol. 2001, 183, 5102.
44. C. Horn, N. Offen, S. Nystedt, U. Häcker, E. A. Wimmer, Genetics 2003, 163, 647.
45. U. Häcker, S. Nystedt, M. P. Barmchi, C. Horn, E. A. Wimmer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 7720.
46. Z. Li, I. P. Michael, D. Zhou, A. Nagy, J. M. Rini, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 5004.
47. D. L. Galvan, Y. Nakazawa, A. Kaja, C. Kettlun, L. J. N. Cooper, C. M. Rooney, M. H. Wilson, J. Immunother. 2009, 32, 837.
48. M. A. Li, D. J. Turner, Z. Ning, K. Yusa, Q. Liang, S. Eckert, L. Rad, T. W. Fitzgerald, N. L. Craig, A. Bradley, Nucleic Acids Res. 2011, 39, e148.
49. M. H. Wilson, C. J. Coates, A. L. George, Jr., Mol. Ther. 2007, 15, 139.
50. J. Blazeck, L. Liu, H. Redden, H. Alper, Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77, 7905.
51. J. Blazeck, B. Reed, R. Garg, R. Gerstner, A. Pan, V. Agarwala, H. S. Alper, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2012, 97, 3037.
52. C. Madzak, B. Treton, S. Blanchin-Roland, J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2000, 2, 207.
53. K. M. Kahlig, S. K. Saridey, A. Kaja, M. A. Daniels, A. L. George, Jr., M. H. Wilson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 1343.
54. M. Matasci, V. Bachmann, L. Baldi, D. L. Hacker, M. De Jesus, F. M. Wurm, BMC Proc. 2011, 5, P31.
55. I. Grabundzija, M. Irgang, L. Mátés, E. Belay, J. Matrai, A. Gogol-Döring, K. Kawakami, W. Chen, P. Ruiz, M. K. L. Chuah, T. VandenDriessche, Z. Izsvák, Z. Ivics, Mol. Ther. 2010, 18, 1200.
56. M. Matasci, L. Baldi, D. L. Hacker, F. M. Wurm, Biotechnol. Bioeng. 2011, 108, 2141.
57. L. Chen, J. Widom, Cell 2005, 120, 37.
58. L. E. Woodard, M. H. Wilson, Trends Biotechnol. 2015, 33, 525.
59. S. Saha, L. E. Woodard, E. M. Charron, R. C. Welch, C. M. Rooney, M. H. Wilson, Nucleic Acids Res. 2015, 43, 1770.
60. J. Blazeck, L. Liu, R. Knight, H. S. Alper, J. Biotechnol. 2013, 165, 184.
61. Y. Naito, K. Hino, H. Bono, K. Ui-Tei, Bioinformatics 2015, 31, 1120.
62. L. Liu, H. S. Alper, Genome Announc.s 2014, 2, 4.
63. R. S. Goswami, Methods in Mol. Biol. 2012, 835, 255.
64. L. Liu, K. Markham, J. Blazeck, N. Zhou, D. Leon, P. Otoupal, H. S. Alper, Metab. Eng. 2015, 31, 102.
65. D. G. Gibson, L. Young, R.-Y. Chuang, J. C. Venter, C. A. Hutchison, H. O. Smith, Nat. Meth. 2009, 6, 343.
66. K. Yusa, L. Zhou, M. A. Li, A. Bradley, N. L. Craig, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 1531.
67. L. Liu, P. Otoupal, A. Pan, H. S. Alper, FEMS Yeast Res. 2014, 14, 1124.
68. M. T. Le Dall, J. M. Nicaud, C. Gaillardin, Curr. Genet. 1994, 26, 38.
69. P. Fournier, A. Abbas, M. Chasles, B. Kudla, D. M. Ogrydziak, D. Yaver, J. W. Xuan, A. Peito, A. M. Ribet, C. Feynerol, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1993, 90, 4912.
70. K. A. Curran, N. J. Morse, K. A. Markham, A. M. Wagman, A. Gupta, H. S. Alper, ACS Synth. Biol. 2015.
71. E. L. Bredeweg, K. R. Pomraning, Z. Dai, J. Nielsen, E. J. Kerkhoven, S. E. Baker, Biotechnol. Biofuels 2017, 10, 2.
72. J. V. Forment, S. P. Jackson, Nat. Protoc. 2015, 10, 1297.
73. C. E. Grant, T. L. Bailey, W. S. Noble, Bioinformatics 2011, 27, 1017.
74. T. L. Bailey, M. Boden, F. A. Buske, M. Frith, C. E. Grant, L. Clementi, J. Ren, W. W. Li, W. S. Noble, Nucleic Acids Res. 2009, 37, W202.
75. H. Kim, K. Kim, J. Kim, S. H. Kim, J. Yim, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2012, 417, 335.
76. M. A. Li, S. J. Pettitt, S. Eckert, Z. Ning, S. Rice, J. Cadiñanos, K. Yusa, N. Conte, A. Bradley, Mol. Cellular Biol. 2013, 33, 1317.
77. S. L. Forsburg, Nat. Rev. Genet. 2001, 2, 659.
78. A. Serero, C. Jubin, S. Loeillet, P. Legoix-Né, A. G. Nicolas, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 111, 1897.
79. S. Johler, R. Stephan, I. Hartmann, K. A. Kuehner, A. Lehner, Appl. Environ. Microbiol. 2010, 76, 1053.
80. J. Verbeke, A. Beopoulos, J.-M. Nicaud, Biotechnol. Lett. 2013, 35, 571.
81. S. Ugolini, C. V. Bruschi, Curr. Genet. 1996, 30, 485.
82. F. Darvishi, Z. Fathi, M. Ariana, H. Moradi, Biochem. Eng. J. 2017, 127, 87.
83. C. A. Hurtado, R. A. Rachubinski, J. Bacteriol. 1999, 181, 3051.
84. L. Sandager, M. H. Gustavsson, U. Stahl, A. Dahlqvist, E. Wiberg, A. Banas, M. Lenman, H. Ronne, S. Stymne, J. Biol. Chem. 2002, 277, 6478.
85. K. Athenstaedt, Biochim. Biophys. Acta 2011, 1811, 587.
86. D. Sorger, G. Daum, J. Bacteriol. 2002, 184, 519.
87. K. A. Rostron, C. E. Rolph, C. L. Lawrence, Antonie van Leeuwenhoek 2015, 108, 97.
88. B. L. Bozaquel-Morais, J. B. Madeira, C. M. Maya-Monteiro, C. A. Masuda, M. Montero-Lomeli, PLoS ONE 2010, 5, e13692.
89. A. Beopoulos, R. Haddouche, P. Kabran, T. Dulermo, T. Chardot, J. M. Nicaud, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2012, 93, 1523.
90. G. Wang, D. Li, Z. Miao, S. Zhang, W. Liang, L. Liu, Biochim. Biophys. Acta 2018, 1863, 81.
91. W. Wang, A. Bradley, Y. Huang, Genome Res. 2009, 19, 667.
92. D. Solis-Escalante, M. van den Broek, N. G. Kuijpers, J. T. Pronk, E. Boles, J. M. Daran, P. Daran-Lapujade, FEMS Yeast Res. 2015, 15.
93. J. Friedlander, V. Tsakraklides, A. Kamineni, E. H. Greenhagen, A. L. Consiglio, K. MacEwen, D. V. Crabtree, J. Afshar, R. L. Nugent, M. A. Hamilton, A. Joe Shaw, C. R. South, G. Stephanopoulos, E. E. Brevnova, Biotechnol. Biofuels 2016, 9, 77.
94. S. S. Pang, L. W. Guddat, R. G. Duggleby, J. Biol. Chem. 2003, 278, 7639.
95. S. Falco, R. McDevitt, C. Chui, M. Hartnett, S. Knowlton, C. Mauvais, J. Smith, B. Mazur, Dev. Ind. Microbiol. 1989, 30, 187.
96. T. Farazi, J. Leichman, T. Harris, M. Cahoon, L. Hedstrom, J. Biol. Chem. 1997, 272, 961.
97. K. Yusa, Microbiol. Spectrum 2015, Mdna3-0028-2014.
98. E. Nevoigt, J. Kohnke, C. R. Fischer, H. Alper, U. Stahl, G. Stephanopoulos, Appl. Environ. Microbiol. 2006, 72, 5266.
99. F. Thevenieau, M. T. Le Dall, B. Nthangeni, S. Mauersberger, R. Marchal, J. M. Nicaud, Fungal Genet. Biol. 2007, 44, 531.
100. C. Schwartz, M. Shabbir-Hussain, K. Frogue, M. Blenner, I. Wheeldon, ACS Synth. Biol. 2017, 6, 402.
101. R. M. Daer, J. P. Cutts, D. A. Brafman, K. A. Haynes, ACS Synth. Biol. 2017, 6, 428.
102. M. M. Jessop-Fabre, T. Jakočiūnas, V. Stovicek, Z. Dai, M. K. Jensen, J. D. Keasling, I. Borodina, Biotechnol. J. 2016, 11, 1110.
103. A. L. Firth, T. Menon, G. S. Parker, S. J. Qualls, B. M. Lewis, E. Ke, C. T. Dargitz, R. Wright, A. Khanna, F. H. Gage, I. M. Verma, Cell Rep. 2015, 12, 1385.