Rational design of topographical helix mimics as potent inhibitors of protein-protein interactions

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 22, 2014, Pages 7877-7888

  Lao, Brooke Bullock ^a   Drew, Kevin ^a   Guarracino, Danielle A ^a   Brewer, Thomas F ^a   Heindel, Daniel W ^a   Bonneau, Richard ^a   Arora, Paramjit S ^a  

^a NEW YORK UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; BINDING ENERGY; LIBRARIES; PROTEINS;

COMPOUND LIBRARIES; COMPUTATIONAL PROTEIN DESIGN; COMPUTATIONAL TOOLS; LARGE SURFACE AREA; NATURAL AMINO ACIDS; PROTEIN-PROTEIN INTERACTIONS; RELATIVE POSITIONING; SYNTHETIC INHIBITORS;

SCAFFOLDS (BIOLOGY);

E1A ASSOCIATED P300 PROTEIN; HYPOXIA INDUCIBLE FACTOR 1ALPHA; LIGAND; PEPTIDOMIMETIC AGENT; PROTEIN MDM2; PROTEIN P53; TOPOGRAPHICAL HELIX MIMETIC; UNCLASSIFIED DRUG; AMINO ACID; EP300 PROTEIN, HUMAN; HIF1A PROTEIN, HUMAN; MDM2 PROTEIN, HUMAN; MOLECULAR LIBRARY; PROTEIN; PROTEIN BINDING;

ANIMAL CELL; ARTICLE; BINDING AFFINITY; CONTROLLED STUDY; DRUG CONFORMATION; DRUG DESIGN; MOUSE; NONHUMAN; PROTEIN PROTEIN INTERACTION; QUANTUM MECHANICS; STRUCTURE ACTIVITY RELATION; ANTAGONISTS AND INHIBITORS; BIOLOGY; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DRUG EFFECTS; HUMAN; MOLECULAR LIBRARY; MOLECULAR MIMICRY; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE;

AMINO ACIDS; COMPUTATIONAL BIOLOGY; DRUG DESIGN; E1A-ASSOCIATED P300 PROTEIN; HUMANS; HYPOXIA-INDUCIBLE FACTOR 1, ALPHA SUBUNIT; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR MIMICRY; PROTEIN BINDING; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; PROTEINS; PROTO-ONCOGENE PROTEINS C-MDM2; SMALL MOLECULE LIBRARIES; TUMOR SUPPRESSOR PROTEIN P53;

EID: 84901937652     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja502310r     Document Type: Article

References (92)

1. Jones, S.; Thornton, J. M. Prog. Biophys. Mol. Biol. 1995, 63, 31
2. Ko, E.; Liu, J.; Burgess, K. Chem. Soc. Rev. 2011, 40, 4411
3. Azzarito, V.; Long, K.; Murphy, N. S.; Wilson, A. J. Nat. Chem. 2013, 5, 161
4. Henchey, L. K.; Jochim, A. L.; Arora, P. S. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 692
5. Schafmeister, C. E.; Po, J.; Verdine, G. L. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5891
6. Harrison, R. S.; Shepherd, N. E.; Hoang, H. N.; Ruiz-Gomez, G.; Hill, T. A.; Driver, R. W.; Desai, V. S.; Young, P. R.; Abbenante, G.; Fairlie, D. P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 11686
7. Patgiri, A.; Jochim, A. L.; Arora, P. S. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 1289
8. Gellman, S. H. Acc. Chem. Res. 1998, 31, 173
9. Goodman, C. M.; Choi, S.; Shandler, S.; DeGrado, W. F. Nat. Chem. Biol. 2007, 3, 252
10. Cheng, R. P.; Gellman, S. H.; DeGrado, W. F. Chem. Rev. 2001, 101, 3219
11. Horne, W. S.; Gellman, S. H. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 1399
12. Seebach, D.; Gardiner, J. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 1366
13. Yoo, B.; Kirshenbaum, K. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 714
14. Marimganti, S.; Cheemala, M. N.; Ahn, J. M. Org. Lett. 2009, 11, 4418
15. Jayatunga, M. K. P.; Thompson, S.; Hamilton, A. D. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2014, 24, 717
16. Thompson, S.; Hamilton, A. D. Org. Biomol. Chem. 2012, 10, 5780
17. Thompson, S.; Vallinayagam, R.; Adler, M. J.; Scott, R. T. W.; Hamilton, A. D. Tetrahedron 2012, 68, 4501
18. Jung, K.-Y.; Vanommeslaeghe, K.; Lanning, M. E.; Yap, J. L.; Gordon, C.; Wilder, P. T.; MacKerell, A. D.; Fletcher, S. Org. Lett. 2013, 15, 3234
19. Bullock, B. N.; Jochim, A. L.; Arora, P. S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14220
20. Plante, J. P.; Burnley, T.; Malkova, B.; Webb, M. E.; Warriner, S. L.; Edwards, T. A.; Wilson, A. J. Chem. Commun. 2009, 5091
21. Shaginian, A.; Whitby, L. R.; Hong, S.; Hwang, I.; Farooqi, B.; Searcey, M.; Chen, J.; Vogt, P. K.; Boger, D. L. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5564
22. Restorp, P.; Rebek, J., Jr. Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 5909
23. Tosovska, P.; Arora, P. S. Org. Lett. 2010, 12, 1588
24. Buhrlage, S. J.; Bates, C. A.; Rowe, S. P.; Minter, A. R.; Brennan, B. B.; Majmudar, C. Y.; Wemmer, D. E.; Al-Hashimi, H.; Mapp, A. K. ACS Chem. Biol. 2009, 4, 335
25. Lee, J. H.; Zhang, Q.; Jo, S.; Chai, S. C.; Oh, M.; Im, W.; Lu, H.; Lim, H. S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 676
26. Jochim, A. L.; Arora, P. S. ACS Chem. Biol. 2010, 5, 919
27. Cummings, C. G.; Hamilton, A. D. Curr. Opin. Chem. Biol. 2010, 14, 341
28. Yin, H.; Hamilton, A. D. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 4130
29. Orner, B. P.; Ernst, J. T.; Hamilton, A. D. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5382
30. Gante, J. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1994, 33, 1699
31. Giannis, A.; Kolter, T. Angew. Chem., Int. Ed. 1993, 32, 1244
32. Herrero, S.; Garcia-Lopez, M. T.; Latorre, M.; Cenarruzabeitia, E.; Del Rio, J.; Herranz, R. J. Org. Chem. 2002, 67, 3866
33. Kitamura, S.; Fukushi, H.; Miyawaki, T.; Kawamura, M.; Konishi, N.; Terashita, Z.; Naka, T. J. Med. Chem. 2001, 44, 2438
34. Sugihara, H.; Fukushi, H.; Miyawaki, T.; Imai, Y.; Terashita, Z.; Kawamura, M.; Fujisawa, Y.; Kita, S. J. Med. Chem. 1998, 41, 489
35. Borthwick, A. D.; Davies, D. E.; Exall, A. M.; Hatley, R. J. D.; Hughes, J. A.; Irving, W. R.; Livermore, D. G.; Sollis, S. L.; Nerozzi, F.; Valko, K. L.; Allen, M. J.; Perren, M.; Shabbir, S. S.; Woollard, P. M.; Price, M. A. J. Med. Chem. 2006, 49, 4159
36. Lao, B. B.; Grishagin, I.; Mesallati, H.; Brewer, T. F.; Olenyuk, B. Z.; Arora, P. S. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2014, 10.1073/pnas.1402393111
37. Schneider, G.; Fechner, U. Nat. Rev. Drug Discovery 2005, 4, 649
38. Winter, A.; Higueruelo, A. P.; Marsh, M.; Sigurdardottir, A.; Pitt, W. R.; Blundell, T. L. Q. Rev. Biophys. 2012, 45, 383
39. Vazquez, A.; Bond, E. E.; Levine, A. J.; Bond, G. L. Nat. Rev. Drug Discovery 2008, 7, 979
40. Shangary, S.; Wang, S. Clin. Cancer Res. 2008, 14, 5318
41. Kussie, P. H.; Gorina, S.; Marechal, V.; Elenbaas, B.; Moreau, J.; Levine, A. J.; Pavletich, N. P. Science 1996, 274, 948
42. Yin, H.; Lee, G. I.; Park, H. S.; Payne, G. A.; Rodriguez, J. M.; Sebti, S. M.; Hamilton, A. D. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 2704
43. Bernal, F.; Tyler, A. F.; Korsmeyer, S. J.; Walensky, L. D.; Verdine, G. L. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 2456
44. Fasan, R.; Dias, R. L.; Moehle, K.; Zerbe, O.; Vrijbloed, J. W.; Obrecht, D.; Robinson, J. A. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2004, 43, 2109
45. Kritzer, J. A.; Lear, J. D.; Hodsdon, M. E.; Schepartz, A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9468
46. Murray, J. K.; Gellman, S. H. Biopolymers 2007, 88, 657
47. Sakurai, K.; Schubert, C.; Kahne, D. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 11000
48. Yu, S.; Qin, D.; Shangary, S.; Chen, J.; Wang, G.; Ding, K.; McEachern, D.; Qiu, S.; Nikolovska-Coleska, Z.; Miller, R.; Kang, S.; Yang, D.; Wang, S. J. Med. Chem. 2009, 52, 7970
49. Vassilev, L. T.; Vu, B. T.; Graves, B.; Carvajal, D.; Podlaski, F.; Filipovic, Z.; Kong, N.; Kammlott, U.; Lukacs, C.; Klein, C.; Fotouhi, N.; Liu, E. A. Science 2004, 303, 844
50. Reed, D.; Shen, Y.; Shelat, A. A.; Arnold, L. A.; Ferreira, A. M.; Zhu, F.; Mills, N.; Smithson, D. C.; Regni, C. A.; Bashford, D.; Cicero, S. A.; Schulman, B. A.; Jochemsen, A. G.; Guy, R. K.; Dyer, M. A. J. Biol. Chem. 2010, 285, 10786
51. Chang, Y. S.; Graves, B.; Guerlavais, V.; Tovar, C.; Packman, K.; To, K.-H.; Olson, K. A.; Kesavan, K.; Gangurde, P.; Mukherjee, A.; Baker, T.; Darlak, K.; Elkin, C.; Filipovic, Z.; Qureshi, F. Z.; Cai, H.; Berry, P.; Feyfant, E.; Shi, X. E.; Horstick, J.; Annis, D. A.; Manning, A. M.; Fotouhi, N.; Nash, H.; Vassilev, L. T.; Sawyer, T. K. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, E3445
52. Reynes, C.; Host, H.; Camproux, A. C.; Laconde, G.; Leroux, F.; Mazars, A.; Deprez, B.; Fahraeus, R.; Villoutreix, B. O.; Sperandio, O. PLoS Comput. Biol. 2010, 6, e1000695
53. Joerger, A. C.; Fersht, A. R. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 557
54. Popowicz, G. M.; Dömling, A.; Holak, T. A. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 2680
55. Michelsen, K.; Jordan, J. B.; Lewis, J.; Long, A. M.; Yang, E.; Rew, Y.; Zhou, J.; Yakowec, P.; Schnier, P. D.; Huang, X.; Poppe, L. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 17059
56. Hirota, K.; Semenza, G. L. Crit. Rev. Oncol. Hemat. 2006, 59, 15
57. Semenza, G. L. Nat. Rev. Cancer 2003, 3, 721
58. Orourke, J. F.; Pugh, C. W.; Bartlett, S. M.; Ratcliffe, P. J. Eur. J. Biochem. 1996, 241, 403
59. Ivan, M.; Kondo, K.; Yang, H. F.; Kim, W.; Valiando, J.; Ohh, M.; Salic, A.; Asara, J. M.; Lane, W. S.; Kaelin, W. G. Science 2001, 292, 464
60. Butterfoss, G. L.; Kuhlman, B. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2006, 35, 49
61. Kuhlman, B.; Dantas, G.; Ireton, G. C.; Varani, G.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2003, 302, 1364
62. Jiang, L.; Althoff, E. A.; Clemente, F. R.; Doyle, L.; Rothlisberger, D.; Zanghellini, A.; Gallaher, J. L.; Betker, J. L.; Tanaka, F.; Barbas, C. F.; Hilvert, D.; Houk, K. N.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2008, 319, 1387
63. Ripka, A. S.; Satyshur, K. A.; Bohacek, R. S.; Rich, D. H. Org. Lett. 2001, 3, 2309
64. Kortemme, T.; Joachimiak, L. A.; Bullock, A. N.; Schuler, A. D.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 371
65. Korkegian, A.; Black, M. E.; Baker, D.; Stoddard, B. L. Science 2005, 308, 857
66. Ashworth, J.; Havranek, J. J.; Duarte, C. M.; Sussman, D.; Monnat, R. J.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Nature 2006, 441, 656
67. Dahiyat, B. I.; Mayo, S. L. Science 1997, 278, 82
68. Harbury, P. B.; Plecs, J. J.; Tidor, B.; Alber, T.; Kim, P. S. Science 1998, 282, 1462
69. Joachimiak, L. A.; Kortemme, T.; Stoddard, B. L.; Baker, D. J. Mol. Biol. 2006, 361, 195
70. Rothlisberger, D.; Khersonsky, O.; Wollacott, A. M.; Jiang, L.; DeChancie, J.; Betker, J.; Gallaher, J. L.; Althoff, E. A.; Zanghellini, A.; Dym, O.; Albeck, S.; Houk, K. N.; Tawfik, D. S.; Baker, D. Nature 2008, 453, 190
71. Shifman, J. M.; Mayo, S. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U S A 2003, 100, 13274
72. Fleishman, S. J.; Whitehead, T. A.; Ekiert, D. C.; Dreyfus, C.; Corn, J. E.; Strauch, E.-M.; Wilson, I. A.; Baker, D. Science 2011, 332, 816
73. Leaver-Fay, A.; Tyka, M.; Lewis, S. M.; Lange, O. F.; Thompson, J.; Jacak, R.; Kaufman, K. W.; Renfrew, P. D.; Smith, C. A.; Sheffler, W.; Davis, I. W.; Cooper, S.; Treuille, A.; Mandell, D. J.; Richter, F.; Ban, Y.-E. A.; Fleishman, S. J.; Corn, J. E.; Kim, D. E.; Lyskov, S.; Berrondo, M.; Mentzer, S.; Popovic, Z.; Havranek, J. J.; Karanicolas, J.; Das, R.; Meiler, J.; Kortemme, T.; Gray, J. J.; Kuhlman, B.; Baker, D.; Bradley, P. In Methods in Enzymology; Michael, L. J.; Ludwig, B., Eds.; Academic Press: Waltham, MA, 2011; Vol. 487, p 545.
74. Renfrew, P. D.; Choi, E. J.; Bonneau, R.; Kuhlman, B. PLoS One 2012, 7, e32637
75. Butterfoss, G. L.; Renfrew, P. D.; Kuhlman, B.; Kirshenbaum, K.; Bonneau, R. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16798
76. Drew, K.; Renfrew, P. D.; Craven, T.; Butterfoss, G. L.; Chou, F.-C.; Lyskov, S.; Bullock, B. N.; Watkins, A.; Labonte, J. W.; Pacella, M.; Kilambi, K. P.; Leaver-Fay, A.; Kuhlman, B.; Gray, J. J.; Bradley, P.; Kirshenbaum, K.; Arora, P. S.; Das, R.; Bonneau, R. PLoS One 2013, 8, e67051
77. Lyskov, S.; Chou, F.-C.; Conchúir, S. Ó.; Der, B. S.; Drew, K.; Kuroda, D.; Xu, J.; Weitzner, B. D.; Renfrew, P. D.; Sripakdeevong, P.; Borgo, B.; Havranek, J. J.; Kuhlman, B.; Kortemme, T.; Bonneau, R.; Gray, J. J.; Das, R. PLoS One 2013, 8, e63906
78. Henchey, L. K.; Porter, J. R.; Ghosh, I.; Arora, P. S. ChemBiolChem 2010, 11, 2104
79. Knight, S. M.; Umezawa, N.; Lee, H. S.; Gellman, S. H.; Kay, B. K. Anal. Biochem. 2002, 300, 230
80. Ramachandran, G. N.; Sasisekharan, V. Adv. Protein Chem. 1968, 23, 283
81. Garcia-Echeverria, C.; Chene, P.; Blommers, M. J. J.; Furet, P. J. Med. Chem. 2000, 43, 3205
82. Kellogg, E. H.; Leaver-Fay, A.; Baker, D. Proteins 2011, 79, 830
83. Meiler, J.; Baker, D. Proteins 2006, 65, 538
84. Potapov, V.; Cohen, M.; Schreiber, G. Prot. Eng. Des. Sel 2009, 22, 553
85. Cheng, T.; Li, X.; Li, Y.; Liu, Z.; Wang, R. J. Chem. Inf. Model. 2009, 49, 1079
86. Kushal, S.; Lao, B. B.; Henchey, L. K.; Dubey, R.; Mesallati, H.; Traaseth, N. J.; Olenyuk, B. Z.; Arora, P. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 15602
87. Dial, R.; Sun, Z. Y.; Freedman, S. J. Biochemistry 2003, 42, 9937
88. Bonetta, L. Nature 2010, 468, 851
89. Venkatesan, K.; Rual, J.-F.; Vazquez, A.; Stelzl, U.; Lemmens, I.; Hirozane-Kishikawa, T.; Hao, T.; Zenkner, M.; Xin, X.; Goh, K.-I.; Yildirim, M. A.; Simonis, N.; Heinzmann, K.; Gebreab, F.; Sahalie, J. M.; Cevik, S.; Simon, C.; de Smet, A.-S.; Dann, E.; Smolyar, A.; Vinayagam, A.; Yu, H.; Szeto, D.; Borick, H.; Dricot, A.; Klitgord, N.; Murray, R. R.; Lin, C.; Lalowski, M.; Timm, J.; Rau, K.; Boone, C.; Braun, P.; Cusick, M. E.; Roth, F. P.; Hill, D. E.; Tavernier, J.; Wanker, E. E.; Barabasi, A.-L.; Vidal, M. Nat. Meth. 2009, 6, 83
90. Jochim, A. L.; Arora, P. S. Mol. BioSyst. 2009, 5, 924
91. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Caricato, M.; Li, X.; Hratchian, H. P.; Izmaylov, A. F.; Bloino, J.; Zheng, G.; Sonnenberg, J. L.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Vreven, T.; Montgomery, J. A., Jr.; Peralta, J. E.; Ogliaro, F.; Bearpark, M.; Heyd, J. J.; Brothers, E.; Kudin, K. N.; Staroverov, V. N.; Kobayashi, R.; Normand, J.; Raghavachari, K.; Rendell, A.; Burant, J. C.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Cossi, M.; Rega, N.; Millam, N. J.; Klene, M.; Knox, J. E.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Martin, R. L.; Morokuma, K.; Zakrzewski, V. G.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Farkas, Ö.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cioslowski, J.; Fox, D. J. Gaussian 09, Revision C.01 ed.; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
92. Roehrl, M. H.; Wang, J. Y.; Wagner, G. Biochemistry 2004, 43, 16056