Enhancing the specificity of recombinase-mediated genome engineering through dimer interface redesign

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 13, 2014, Pages 5047-5056

  Gaj, Thomas ^a   Sirk, Shannon J ^a   Tingle, Ryan D ^a   Mercer, Andrew C ^a   Wallen, Mark C ^a   Barbas, Carlos F ^a  

^a SCRIPPS RESEARCH INSTITUTE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; ENZYMES;

CATALYTIC DOMAINS; COAGULATION FACTOR; DIRECTED EVOLUTION; DNA-BINDING DOMAIN; GENOME ENGINEERING; PROTEIN ENGINEERING; SERINE RECOMBINASE; THERAPEUTIC APPLICATION;

GENES;

ALPHA GALACTOSIDASE; BLOOD CLOTTING FACTOR 9; COMPLEMENTARY DNA; HETERODIMER; HOMODIMER; HYBRID PROTEIN; MUTANT PROTEIN; PUROMYCIN; RECOMBINASE; UNCLASSIFIED DRUG; ZINC FINGER PROTEIN; ZINC FINGER RECOMBINASE; DNA;

ANIMAL CELL; ARTICLE; CELL VIABILITY; CHROMOSOME 1; CHROMOSOME 4; CONTROLLED STUDY; DIMERIZATION; DNA BINDING; DNA SEQUENCE; EMBRYO; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME SPECIFICITY; GENETIC ENGINEERING; HUMAN; HUMAN CELL; HUMAN CHROMOSOME; HUMAN GENOME; LUCIFERASE ASSAY; MAMMAL CELL; NONHUMAN; POLYMERASE CHAIN REACTION; PROCESS DESIGN; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN PROTEIN INTERACTION; X CHROMOSOME; AMINO ACID SEQUENCE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DIRECTED MOLECULAR EVOLUTION; GENETIC RECOMBINATION; GENETICS; HEK293 CELL LINE; METABOLISM; MOLECULAR GENETICS; PROCEDURES; PROTEIN ENGINEERING; PROTEIN MULTIMERIZATION;

ALPHA-GALACTOSIDASE; AMINO ACID SEQUENCE; CATALYTIC DOMAIN; DIRECTED MOLECULAR EVOLUTION; DNA; FACTOR IX; GENOME, HUMAN; HEK293 CELLS; HUMANS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR SEQUENCE DATA; PROTEIN ENGINEERING; PROTEIN MULTIMERIZATION; RECOMBINANT FUSION PROTEINS; RECOMBINASES; RECOMBINATION, GENETIC; ZINC FINGERS;

EID: 84897528479     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja4130059     Document Type: Article

References (70)

1. Bibikova, M.; Beumer, K.; Trautman, J. K.; Carroll, D. Science 2003, 300, 764
2. Urnov, F. D.; Miller, J. C.; Lee, Y. L.; Beausejour, C. M.; Rock, J. M.; Augustus, S.; Jamieson, A. C.; Porteus, M. H.; Gregory, P. D.; Holmes, M. C. Nature 2005, 435, 646
3. Arnould, S.; Chames, P.; Perez, C.; Lacroix, E.; Duclert, A.; Epinat, J. C.; Stricher, F.; Petit, A. S.; Patin, A.; Guillier, S.; Rolland, S.; Prieto, J.; Blanco, F. J.; Bravo, J.; Montoya, G.; Serrano, L.; Duchateau, P.; Paques, F. J. Mol. Biol. 2006, 355, 443
4. Ashworth, J.; Havranek, J. J.; Duarte, C. M.; Sussman, D.; Monnat, R. J., Jr.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Nature 2006, 441, 656
5. Miller, J. C.; Tan, S.; Qiao, G.; Barlow, K. A.; Wang, J.; Xia, D. F.; Meng, X.; Paschon, D. E.; Leung, E.; Hinkley, S. J.; Dulay, G. P.; Hua, K. L.; Ankoudinova, I.; Cost, G. J.; Urnov, F. D.; Zhang, H. S.; Holmes, M. C.; Zhang, L.; Gregory, P. D.; Rebar, E. J. Nat. Biotechnol. 2011, 29, 143
6. Reyon, D.; Tsai, S. Q.; Khayter, C.; Foden, J. A.; Sander, J. D.; Joung, J. K. Nat. Biotechnol. 2012, 30, 460
7. Cong, L.; Ran, F. A.; Cox, D.; Lin, S.; Barretto, R.; Habib, N.; Hsu, P. D.; Wu, X.; Jiang, W.; Marraffini, L. A.; Zhang, F. Science 2013, 339, 819
8. Mali, P.; Yang, L.; Esvelt, K. M.; Aach, J.; Guell, M.; DiCarlo, J. E.; Norville, J. E.; Church, G. M. Science 2013, 339, 823
9. Gaj, T.; Gersbach, C. A.; Barbas, C. F., III Trends Biotechnol. 2013, 31, 397
10. Coluccio, A.; Miselli, F.; Lombardo, A.; Marconi, A.; Malagoli Tagliazucchi, G.; Goncalves, M. A.; Pincelli, C.; Maruggi, G.; Del Rio, M.; Naldini, L.; Larcher, F.; Mavilio, F.; Recchia, A. Mol. Ther. 2013, 21, 1695
11. Fu, Y.; Foden, J. A.; Khayter, C.; Maeder, M. L.; Reyon, D.; Joung, J. K.; Sander, J. D. Nat. Biotechnol. 2013, 31, 822
12. Cradick, T. J.; Fine, E. J.; Antico, C. J.; Bao, G. Nucleic Acids Res. 2013, 41, 9584
13. Gabriel, R.; Lombardo, A.; Arens, A.; Miller, J. C.; Genovese, P.; Kaeppel, C.; Nowrouzi, A.; Bartholomae, C. C.; Wang, J.; Friedman, G.; Holmes, M. C.; Gregory, P. D.; Glimm, H.; Schmidt, M.; Naldini, L.; von Kalle, C. Nat. Biotechnol. 2011, 29, 816
14. Pattanayak, V.; Lin, S.; Guilinger, J. P.; Ma, E.; Doudna, J. A.; Liu, D. R. Nat. Biotechnol. 2013, 31, 839
15. Grindley, N. D.; Whiteson, K. L.; Rice, P. A. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 567
16. Gaj, T.; Sirk, S. J.; Barbas, C. F., III Biotechnol. Bioeng. 2014, 111, 1
17. Sarkar, I.; Hauber, I.; Hauber, J.; Buchholz, F. Science 2007, 316, 1912
18. Sclimenti, C. R.; Thyagarajan, B.; Calos, M. P. Nucleic Acids Res. 2001, 29, 5044
19. Voziyanov, Y.; Stewart, A. F.; Jayaram, M. Nucleic Acids Res. 2002, 30, 1656
20. Buchholz, F.; Stewart, A. F. Nat. Biotechnol. 2001, 19, 1047
21. Bolusani, S.; Ma, C. H.; Paek, A.; Konieczka, J. H.; Jayaram, M.; Voziyanov, Y. Nucleic Acids Res. 2006, 34, 5259
22. Smith, M. C.; Thorpe, H. M. Mol. Microbiol. 2002, 44, 299
23. Akopian, A.; He, J.; Boocock, M. R.; Stark, W. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 8688
24. Gordley, R. M.; Smith, J. D.; Graslund, T.; Barbas, C. F., III J. Mol. Biol. 2007, 367, 802
25. Mercer, A. C.; Gaj, T.; Fuller, R. P.; Barbas, C. F., III Nucleic Acids Res. 2012, 40, 11163
26. Gordley, R. M.; Gersbach, C. A.; Barbas, C. F., III Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 5053
27. Gersbach, C. A.; Gaj, T.; Gordley, R. M.; Mercer, A. C.; Barbas, C. F., III Nucleic Acids Res. 2011, 39, 7868
28. Gaj, T.; Mercer, A. C.; Gersbach, C. A.; Gordley, R. M.; Barbas, C. F., III Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 498
29. Gaj, T.; Mercer, A. C.; Sirk, S. J.; Smith, H. L.; Barbas, C. F., III Nucleic Acids Res. 2013, 41, 3937
30. Proudfoot, C.; McPherson, A. L.; Kolb, A. F.; Stark, W. M. PLoS One 2011, 6, e19537
31. Sirk, S. J.; Gaj, T.; Jonsson, A.; Mercer, A. C.; Barbas, C. F., III Nucleic Acids Res. 2014, 10.1093/nar/gkt1389
32. Segal, D. J.; Dreier, B.; Beerli, R. R.; Barbas, C. F., III Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1999, 96, 2758
33. Dreier, B.; Beerli, R. R.; Segal, D. J.; Flippin, J. D.; Barbas, C. F., III J. Biol. Chem. 2001, 276, 29466
34. Dreier, B.; Fuller, R. P.; Segal, D. J.; Lund, C. V.; Blancafort, P.; Huber, A.; Koksch, B.; Barbas, C. F., III J. Biol. Chem. 2005, 280, 35588
35. Isalan, M.; Klug, A.; Choo, Y. Nat. Biotechnol. 2001, 19, 656
36. Sander, J. D.; Dahlborg, E. J.; Goodwin, M. J.; Cade, L.; Zhang, F.; Cifuentes, D.; Curtin, S. J.; Blackburn, J. S.; Thibodeau-Beganny, S.; Qi, Y.; Pierick, C. J.; Hoffman, E.; Maeder, M. L.; Khayter, C.; Reyon, D.; Dobbs, D.; Langenau, D. M.; Stupar, R. M.; Giraldez, A. J.; Voytas, D. F.; Peterson, R. T.; Yeh, J. R.; Joung, J. K. Nat. Methods 2011, 8, 67
37. Atwell, S.; Ridgway, J. B.; Wells, J. A.; Carter, P. J. Mol. Biol. 1997, 270, 26
38. Nohaile, M. J.; Hendsch, Z. S.; Tidor, B.; Sauer, R. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 3109
39. Fajardo-Sanchez, E.; Stricher, F.; Paques, F.; Isalan, M.; Serrano, L. Nucleic Acids Res. 2008, 36, 2163
40. Miller, J. C.; Holmes, M. C.; Wang, J.; Guschin, D. Y.; Lee, Y. L.; Rupniewski, I.; Beausejour, C. M.; Waite, A. J.; Wang, N. S.; Kim, K. A.; Gregory, P. D.; Pabo, C. O.; Rebar, E. J. Nat. Biotechnol. 2007, 25, 778
41. Szczepek, M.; Brondani, V.; Buchel, J.; Serrano, L.; Segal, D. J.; Cathomen, T. Nat. Biotechnol. 2007, 25, 786
42. Guo, J.; Gaj, T.; Barbas, C. F., III J. Mol. Biol. 2010, 400, 96
43. Doyon, Y.; Vo, T. D.; Mendel, M. C.; Greenberg, S. G.; Wang, J.; Xia, D. F.; Miller, J. C.; Urnov, F. D.; Gregory, P. D.; Holmes, M. C. Nat. Methods 2011, 8, 74
44. Eroshenko, N.; Church, G. M. Nat. Commun. 2013, 4, 2509
45. Sanderson, M. R.; Freemont, P. S.; Rice, P. A.; Goldman, A.; Hatfull, G. F.; Grindley, N. D.; Steitz, T. A. Cell 1990, 63, 1323
46. Yang, W.; Steitz, T. A. Cell 1995, 82, 193
47. Ritacco, C. J.; Kamtekar, S.; Wang, J.; Steitz, T. A. Nucleic Acids Res. 2013, 41, 2673
48. Keenholtz, R. A.; Rowland, S. J.; Boocock, M. R.; Stark, W. M.; Rice, P. A. Structure 2011, 19, 799
49. Lim, H. M. J. Biol. Chem. 1994, 269, 31134
50. Haykinson, M. J.; Johnson, L. M.; Soong, J.; Johnson, R. C. Curr. Biol. 1996, 6, 163
51. Gersbach, C. A.; Gaj, T.; Gordley, R. M.; Barbas, C. F., III Nucleic Acids Res. 2010, 38, 4198
52. Buchholz, F.; Angrand, P. O.; Stewart, A. F. Nat. Biotechnol. 1998, 16, 657
53. Thyagarajan, B.; Olivares, E. C.; Hollis, R. P.; Ginsburg, D. S.; Calos, M. P. Mol. Cell. Biol. 2001, 21, 3926
54. Keravala, A.; Lee, S.; Thyagarajan, B.; Olivares, E. C.; Gabrovsky, V. E.; Woodard, L. E.; Calos, M. P. Mol. Ther. 2009, 17, 112
55. Liesner, R.; Zhang, W.; Noske, N.; Ehrhardt, A. Human gene therapy 2010, 21, 1104
56. Cornu, T. I.; Cathomen, T. Methods Mol. Biol. 2010, 649, 237
57. Olivares, E. C.; Hollis, R. P.; Chalberg, T. W.; Meuse, L.; Kay, M. A.; Calos, M. P. Nat. Biotechnol. 2002, 20, 1124
58. Moehle, E. A.; Rock, J. M.; Lee, Y. L.; Jouvenot, Y.; DeKelver, R. C.; Gregory, P. D.; Urnov, F. D.; Holmes, M. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 3055
59. Osborn, M. J.; Starker, C. G.; McElroy, A. N.; Webber, B. R.; Riddle, M. J.; Xia, L.; DeFeo, A. P.; Gabriel, R.; Schmidt, M.; von Kalle, C.; Carlson, D. F.; Maeder, M. L.; Joung, J. K.; Wagner, J. E.; Voytas, D. F.; Blazar, B. R.; Tolar, J. Mol. Ther. 2013, 21, 1151
60. Lombardo, A.; Genovese, P.; Beausejour, C. M.; Colleoni, S.; Lee, Y. L.; Kim, K. A.; Ando, D.; Urnov, F. D.; Galli, C.; Gregory, P. D.; Holmes, M. C.; Naldini, L. Nat. Biotechnol. 2007, 25, 1298
61. Ellis, B. L.; Hirsch, M. L.; Porter, S. N.; Samulski, R. J.; Porteus, M. H. Gene Ther. 2013, 20, 35
62. Li, X.; Burnight, E. R.; Cooney, A. L.; Malani, N.; Brady, T.; Sander, J. D.; Staber, J.; Wheelan, S. J.; Joung, J. K.; McCray, P. B., Jr.; Bushman, F. D.; Sinn, P. L.; Craig, N. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, E2279
63. Jinek, M.; Chylinski, K.; Fonfara, I.; Hauer, M.; Doudna, J. A.; Charpentier, E. Science 2012, 337, 816
64. Cheng, A. A.; Lu, T. K. Annu. Rev. Biomed. Eng. 2012, 14, 155
65. Friedland, A. E.; Lu, T. K.; Wang, X.; Shi, D.; Church, G.; Collins, J. J. Science 2009, 324, 1199
66. Siuti, P.; Yazbek, J.; Lu, T. K. Nat. Biotechnol. 2013, 31, 448
67. Bonnet, J.; Yin, P.; Ortiz, M. E.; Subsoontorn, P.; Endy, D. Science 2013, 340, 599
68. Bai, H.; Sun, M.; Ghosh, P.; Hatfull, G. F.; Grindley, N. D.; Marko, J. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 7419
69. Gonzalez, B.; Schwimmer, L. J.; Fuller, R. P.; Ye, Y.; Asawapornmongkol, L.; Barbas, C. F., III Nat. Protoc. 2010, 5, 791
70. Segal, D. J.; Crotty, J. W.; Bhakta, M. S.; Barbas, C. F., III; Horton, N. C. J. Mol. Biol. 2006, 363, 405