Development of tau aggregation inhibitors for alzheimer's disease

Angewandte Chemie - International Edition

Volumn 48, Issue 10, 2009, Pages 1740-1752

  Bulic, Bruno ^a   Pickhardt, Marcus ^d   Schmidt, Boris ^e   Mandelkow, Eva Maria ^b,c   Waldmann, Herbert ^d   Mandelkow, Eckhard ^d  

^a MAX PLANCK INSTITUTE OF MOLECULAR PHYSIOLOGY   (Germany)

^b CHEMICAL GENOMICS CENTRE OF THE MAX PLANCK SOCIETY   (Germany)

^c TU DORTMUND UNIVERSITY   (Germany)

^d MAX PLANCK UNIT FOR STRUCTURAL MOLECULAR BIOLOGY   (Germany)

^e DARMSTADT UNIVERSITY OF TECHNOLOGY   (Germany)

Author keywords

Aggregation inhibitors; Alzheimer's disease; Amyloids; Neurodegeneration; Tau protein

Indexed keywords

AGGREGATION INHIBITORS; ALZHEIMER'S DISEASE; AMYLOIDS; NEURODEGENERATION; TAU PROTEIN;

GLYCOPROTEINS;

AMYLOID; AMYLOID BETA PROTEIN; TAU PROTEIN; THIAZOLE DERIVATIVE; THIOFLAVINE;

ALZHEIMER DISEASE; DRUG ANTAGONISM; FACTUAL DATABASE; HUMAN; METABOLISM; PATHOLOGY; REVIEW; TAUOPATHY;

ALZHEIMER DISEASE; AMYLOID; AMYLOID BETA-PROTEIN; DATABASES, FACTUAL; HUMANS; TAU PROTEINS; TAUOPATHIES; THIAZOLES;

EID: 61349145507     PISSN: 14337851     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/anie.200802621     Document Type: Review

References (96)

1. J. W. Kelly, Nat. Struct. Biol. 2002, 9, 323.
2. H. LeVine, Curr. Med. Chem. 2002, 9, 1121.
3. M. Townsend, J. P. Cleary, T. Mehta, J. Hofmeister, S. Lesne, E. O'Hare, D. M. Walsh, D. J. Selkoe, Ann. Neurol. 2006, 60, 668.
4. L. Lecanu, W. Yao, G. L. Teper, Z. X. Yao, J. Greeson, V. Papadopoulos, Steroids 2004, 69,1.
5. L. Jenagaratnam, R. McShane, Cochrane Database Syst. Rev. 2006, CD005380.
6. E. Sampson, L. Jenagaratnam, R. McShane, Cochrane Database Syst. Rev. 2008, CD005380.
7. M. R. Sawaya, S. Sambashivan, R. Nelson, M. I. Ivanova, S. A. Sievers, M. I. Apostol, M. J. Thompson, M. Balbirnie, J. J. Wiltzius, H. T. McFarlane, A. O. Madsen, C. Riekel, D. Eisen-berg, Nature 2007, 447, 453.
8. M. N. Vieira, L. Forny-Germano, L. M. Saraiva, A. Sebollela, A. M. Martinez, J. C. Houzel, F. G. De Felice, S. T. Ferreira, J. Neurochem. 2007, 103, 736.
9. K. Leroy, A. Bretteville, K. Schindowski, E. Gilissen, M. Authelet, R. De Decker, Z. Yilmaz, L. Buee, J. P. Brion, Am. J. Pathol. 2007, 171, 976.
10. C. Ballatore, V. M. Lee, J. Q. Trojanowski, Nat. Rev. Neurosci. 2007, 8, 663.
11. M. Kidd, Nature 1963, 197, 192.
12. P. Friedhoff, M. von Bergen, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2000, 1502, 122.
13. H. Inouye, D. Sharma, W. J. Goux, D. A. Kirschner, Biophys. J. 2005, 90, 1774.
14. K. Arima, Neuropathology 2006, 26, 475.
15. R. Guerrero, P. Navarro, E. Gallego, J. Avila, J. G. de Yebenes, M. P. Sanchez, J. Alzheimer's Dis. 2008, 13, 161.
16. C. Haass, D. J. Selkoe, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2007, 8, 101.
17. M. von Bergen, P. Friedhoff, J. Biernat, J. Heberle, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 5129.
18. M. D. Mukrasch, P. Markwick, J. Biernat, M. Bergen, P. Bernado, C. Griesinger, E. Mandelkow, M. Zweckstetter, M. Blackledge, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 5235.
19. M. D. Mukrasch, M. von Bergen, J. Biernat, D. Fischer, C. Griesinger, E. Mandelkow, M. Zweckstetter, J. Biol. Chem. 2007, 282, 12230.
20. I. Kelleher, C. Garwood, D. P. Hanger, B. H. Anderton, W. Noble, J. Neurochem. 2007, 103, 2256.
21. K. S. Kosik, H. Shimura, Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2005, 1739, 298.
22. M. Pickhardt, M. von Bergen, Z. Gazova, A. Hascher, J. Biernat, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, Curr. Alzheimer Res. 2005, 2, 219.
23. G. Larbig, M. Pickhardt, D. G. Lloyd, B. Schmidt, E. Mandelkow, Curr. Alzheimer Res. 2007, 4, 315.
24. P. Friedhoff, A. Schneider, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, Biochemistry 1998, 37, 10223.
25. M. Pickhardt, Z. Gazova, M. von Bergen, I. Khlistunova, Y. Wang, A. Hascher, E. M. Mandelkow, J. Biernat, E. Mandelkow, J. Biol. Chem. 2005, 280, 3628.
26. J. H. Zhang, T. D. Chung, K. R. Oldenburg, J. Biomol. Screening 1999, 4, 67.
27. B. Bulic, M. Pickhardt, I. Khlistunova, J. Biernat, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, H. Waldmann, Angew. Chem. 2007, 119, 9375;
28. Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 9215.
29. A. Schneider, J. Biernat, M. von Bergen, E. Mandelkow, E. M. Mandelkow, Biochemistry 1999, 38, 3549.
30. S. Barghorn, P. Davies, E. Mandelkow, Biochemistry 2004, 43, 1694.
31. M. Pickhardt, J. Biernat, I. Khlistunova, Y. P. Wang, Z. Gazova, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, Curr. Alzheimer Res. 2007, 4, 397.
32. I. Khlistunova, M. Pickhardt, J. Biernat, Y. Wang, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, Curr. Alzheimer Res. 2007, 4, 544.
33. E. E. Carlson, J. F. May, L. L. Kiessling, Chem. Biol. 2006, 13, 825.
34. N. Hotta, Y. Akanuma, R. Kawamori, K. Matsuoka, Y. Oka, M. Shichiri, T. Toyota, M. Nakashima, I. Yoshimura, N. Sakamoto, Y. Shigeta, Diabetes Care 2006, 29, 1538.
35. G. A. Patani, E. J. LaVoie, Chem. Rev. 1996, 96, 3147.
36. A. J. Leo, Chem. Rev. 1993, 93, 1281.
37. M. L. Waters, Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 736.
38. M. von Bergen, S. Barghorn, J. Biernat, E. M. Mandelkow, E. Mandelkow, Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2005, 1739, 158.
39. J. D. Harper, P. T. Lansbury, Jr., Annu. Rev. Biochem. 1997, 66, 385.
40. Y. Matsuoka, M. Saito, J. LaFrancois, K. Gaynor, V. Olm, L. Wang, E. Casey, Y. Lu, C. Shiratori, C. Lemere, K. Duff, J. Neurosci. 2003, 23, 29.
41. M. Necula, R. Kayed, S. Milton, C. G. Glabe, J. Biol. Chem. 2007, 282, 10311.
42. H. A. Lashuel, D. Grillo-Bosch, Methods Mol. Biol. 2005, 299, 19.
43. I. Maezawa, H. S. Hong, R. Liu, C. Y. Wu, R. H. Cheng, M. P. Kung, H. F. Kung, K. S. Lam, S. Oddo, F. M. Laferla, L. W. Jin, J. Neurochem. 2008, 104, 457.
44. M. Pickhardt, G. Larbig, I. Khlistunova, A. Coksezen, B. Meyer, E. M. Mandelkow, B. Schmidt, E. Mandelkow, Biochemistry 2007, 46, 10016.
45. S. Taniguchi, N. Suzuki, M. Masuda, S. Hisanaga, T. Iwatsubo, M. Goedert, M. Hasegawa, J. Biol. Chem. 2005, 280, 7614.
46. M. Necula, C. N. Chirita, J. Kuret, Biochemistry 2005, 44, 10227.
47. E. E. Congdon, M. Necula, R. D. Blackstone, J. Kuret, Arch. Biochem. Biophys. 2007, 465, 127.
48. N. S. Honson, J. R. Jensen, M. V. Darby, J. Kuret, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2007, 363, 229.
49. A. Crowe, C. Ballatore, E. Hyde, J. Q. Trojanowski, V. M. Lee, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2007, 358,1.
50. "Preparation of phenothiazine derivatives for treatment of tauopathy": C. M. Wischik, J. E. Rickard, C. R. Harrington, D. Horsley, J. M. D. Storey, C. Marshall, J. P. Sinclair, PCT Int. Appl. WO 2007110630, 2007.
51. C. M. Wischik, P. C. Edwards, R. Y. Lai, M. Roth, C. R. Harrington, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996, 93, 11213.
52. D. Howlett, P. Cutler, S. Heales, P. Camilleri, FEBS Lett. 1997, 417, 249.
53. A. Quist, I. Doudevski, H. Lin, R. Azimova, D. Ng, B. Frangione, B. Kagan, J. Ghiso, R. Lal, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 10427.
54. H. A. Lashuel, P. T. Lansbury, Jr., Q. Rev. Biophys. 2006, 39, 167.
55. R. Kayed, E. Head, J. L. Thompson, T. M. McIntire, S. C. Milton, C. W. Cotman, C. G. Glabe, Science 2003, 300, 486.
56. R. Kayed, E. Head, F. Sarsoza, T. Saing, C. W. Cotman, M. Necula, L. Margol, J. Wu, L. Breydo, J. L. Thompson, S. Rasool, T. Gurlo, P. Butler, C. G. Glabe, Mol. Neurodegener. 2007, 2, 18.
57. C. G. Glabe, Trends Biochem. Sci. 2004, 29, 542.
58. V. Heiser, S. Engemann, W. Brocker, I. Dunkel, A. Boeddrich, S. Waelter, E. Nordhoff, R. Lurz, N. Schugardt, S. Rautenberg, C. Herhaus, G. Barnickel, H. Bottcher, H. Lehrach, E. E. Wanker, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 16400.
59. Y. Porat, A. Abramowitz, E. Gazit, Chem. Biol. Drug Des. 2006, 67, 27.
60. L. W. Jin, K. A. Claborn, M. Kurimoto, M. A. Geday, I. Maezawa, F. Sohraby, M. Estrada, W. Kaminksy, B. Kahr, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 15294.
61. J. W. Kelly, Curr. Opin. Struct. Biol. 1996, 6, 11.
62. L. D. Estrada, C. Soto, Curr. Top. Med. Chem. 2007, 7, 115.
63. C. Soto, L. Estrada, Subcell. Biochem. 2005, 38, 351.
64. S. Bieler, C. Soto, Curr. Drug Targets 2004, 5, 553.
65. D. R. Howlett, A. R. George, D. E. Owen, R. V. Ward, R. E. Markwell, Biochem. J. 1999, 343, 419.
66. F. Yang, G. P. Lim, A. N. Begum, O. J. Ubeda, M. R. Simmons, S. S. Ambegaokar, P. P. Chen, R. Kayed, C. G. Glabe, S. A. Frautschy, G. M. Cole, J. Biol. Chem. 2005, 280, 5892.
67. J. McLaurin, R. Golomb, A. Jurewicz, J. P. Antel, P. E. Fraser, J. Biol. Chem. 2000, 275, 18495.
68. A. A. Reinke, J. E. Gestwicki, Chem. Biol. Drug Des. 2007, 70, 206.
69. R. Narlawar, M. Pickhardt, S. Leuchtenberger, K. Baumann, S. Krause, T. Dyrks, S. Weggen, E. Mandelkow, B. Schmidt, ChemMedChem 2008, 3, 165.
70. D. R. Howlett, Curr. Med. Chem. Immunol. Endocr. Metab. Agents 2001, 1, 25.
71. D. B. Carter, K. C. Chou, Neurobiol. Aging 1998, 19, 37.
72. L. Ye, J. L. Morgenstern, A. D. Gee, G. Hong, J. Brown, A. Lockhart, J. Biol. Chem. 2005, 280, 23599.
73. W. E. Klunk, M. L. Debnath, J. W. Pettegrew, Neurobiol. Aging 1994, 15, 691.
74. W. E. Klunk, J. W. Pettegrew, D. J. Abraham, J. Histochem. Cytochem. 1989, 37, 1273.
75. M. R. Krebs, E. H. Bromley, A. M. Donald, J. Struct. Biol. 2005, 149, 30.
76. H. Inouye, D. A. Kirschner, Subcell. Biochem. 2005, 38, 203.
77. H. Von Berlepsch, C. Böttcher, A. Ouart, C. Burger, S. Dähne, S. Kirstein, J. Phys. Chem. B 2000, 104, 5255.
78. P. Talaga, L. Quere, Curr. Drug Targets CNS Neurol. Disord. 2002, 1, 567.
79. S. Y. Park, A. Ferreira, J. Neurosci. 2005, 25, 5365.
80. E. D. Roberson, K. Scearce-Levie, J. J. Palop, F. Yan, I. H. Cheng, T. Wu, H. Gerstein, G. Q. Yu, L. Mucke, Science 2007, 316, 750.
81. M. E. King, H. M. Kan, P. W. Baas, A. Erisir, C. G. Glabe, G. S. Bloom, J. Cell Biol. 2006, 175, 541.
82. M. Rapoport, H. N. Dawson, L. I. Binder, M. P. Vitek, A. Ferreira, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 6364.
83. B. P. Kinosian, E. Stallard, J. H. Lee, M. A. Woodbury, A. S. Zbrozek, H. A. Glick, J. Am. Geriatr. Soc. 2000, 48, 631.
84. W. E. Klunk, B. J. Lopresti, M. D. Ikonomovic, I. M. Lefterov, R. P. Koldamova, E. E. Abrahamson, M. L. Debnath, D. P. Holt, G. F. Huang, L. Shao, S. T. DeKosky, J. C. Price, C. A. Mathis, J. Neurosci. 2005, 25, 10598.
85. C. A. Mathis, B. J. Lopresti, W. E. Klunk, Nucl. Med. Biol. 2007, 34, 809.
86. W. E. Klunk, B. J. Bacskai, C. A. Mathis, S. T. Kajdasz, M. E. McLellan, M. P. Frosch, M. L. Debnath, D. P. Holt, Y. Wang, B. T. Hyman, J. Neuropathol. Exp. Neurol. 2002, 61, 797.
87. L. Cai, R. B. Innis, V. W. Pike, Curr. Med. Chem. 2007, 14, 19.
88. M. Meyer-Luehmann, T. L. Spires-Jones, C. Prada, M. Garcia-Alloza, A. de Calignon, A. Rozkalne, J. Koenigsknecht-Talboo, D. M. Holtzman, B. J. Bacskai, B. T. Hyman, Nature 2008, 451, 720.
89. K. F. Winklhofer, J. Tatzelt, C. Haass, EMBO J. 2008, 27, 336.
90. S. L. McGovern, B. T. Helfand, B. Feng, B. K. Shoichet, J. Med. Chem. 2003, 46, 4265.
91. B. Y. Feng, B. H. Toyama, H. Wille, D. W. Colby, S. R. Collins, B. C. May, S. B. Prusiner, J. Weissman, B. K. Shoichet, Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 197.
92. B. Pierkarska, M. Skowronek, J. Rybarska, B. Stopa, I. Roter-man, L. Konieczny, Biochimie 1996, 78, 183.
93. M. Skowronek, I. Roterman, L. Konieczny, B. Stopa, J. Rybarska, B. Piekarska, A. Gorecki, M. Krol, Comput. Chem. 2000, 24, 429.
94. P. Spolnik, B. Stopa, B. Piekarska, A. Jagusiak, L. Konieczny, J. Rybarska, M. Krol, I. Roterman, B. Urbanowicz, J. Zieba-Palus, Chem. Biol. Drug Des. 2007, 70, 491.
95. I. H. Cheng, K. Scearce-Levie, J. Legleiter, J. J. Palop, H. Gerstein, N. Bien-Ly, J. Puolivali, S. Lesne, K. H. Ashe, P. J. Muchowski, L. Mucke, J. Biol. Chem. 2007, 282, 23818.
96. "Tau Aggregation Inhibitors (TAI) Therapy with Rember™ Arrests Disease Progression in Mild and Moderate Alzheimer's Disease over 50 Weeks" C. M. Wischik, P. Bentham, D. J. Wischik, K. M. Seng, Abstract 03 - 04-07, International Conference on Alzheimer's Disease, Chicago, 2008.