Vibrational stark effect spectroscopy at the interface of Ras and Rap1A bound to the Ras binding domain of RalGDS reveals an electrostatic mechanism for protein-protein interaction

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 114, Issue 46, 2010, Pages 15331-15344

  Stafford, Amy J ^a   Ensign, Daniel L ^a   Webb, Lauren J ^a  

^a UNIVERSITY OF TEXAS AT AUSTIN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMINO ACIDS; BINDING ENERGY; BOLTZMANN EQUATION; CYANIDES; DISSOCIATION; ELECTROSTATICS; FUNCTIONAL GROUPS; MOLECULAR DYNAMICS; POISSON EQUATION; SPECTROSCOPY; STARK EFFECT; WATER ABSORPTION;

ABSORPTION ENERGIES; BINDING PARTNERS; BOLTZMANN; COMPLEX FORMATIONS; DISSOCIATION CONSTANT; ELECTROSTATIC FIELD; EXPERIMENTAL MEASUREMENTS; GTPASES; GUANINE NUCLEOTIDE DISSOCIATION; IN-FIELD; IN-VIVO; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; MONOMERIC PROTEINS; NEGATIVE CORRELATION; POISSON-BOLTZMANN EQUATIONS; PROTEIN SURFACE; PROTEIN-PROTEIN INTERACTIONS; PROTEIN-PROTEIN INTERFACE; RAS BINDING DOMAINS; SOLVENT-ACCESSIBLE SURFACE AREA; STRUCTURAL SNAPSHOTS; WATER EXPOSURE; WATER INTERFACE; WILD TYPES;

PROTEINS;

EID: 78649568797     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp106974e     Document Type: Article

References (117)

1. Camacho, C. J.; Kimura, S. R.; DeLisi, C.; Vajda, S. Biophys. J. 2000, 78, 1094-1105
2. Camacho, C. J.; Vajda, S. Proc. Natl. Acad. Sci. 2001, 98, 10636-10641
3. Camacho, C. J.; Weng, Z.; Vajda, S.; DeLisi, C. Biophys. J. 1999, 76, 1166-1178
4. Dastidar, S. G.; Madhumalar, A.; Fuentes, G.; Lane, D. P.; Verma, C. S. Theor. Chem. Acc. 2010, 125, 621-635
5. Gromiha, M. M.; Yokota, K.; Fukui, K. Int. J. Biol. Macromol. 2010, 46, 187-192
6. Panjkovich, A.; Aloy, P. Mol. BioSyst. 2010, 6, 741-749
7. Pons, C.; Grosdidier, S.; Solernou, A.; Perez-Cano, L.; Fernandez-Recio, J. Proteins 2010, 78, 95-108
8. Rajamani, D.; Thiel, S.; Vajda, S.; Camacho, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. 2004, 101, 11287-11292
9. Bader, G. D.; Donaldson, I.; Wolting, C.; Ouellette, B. F. F.; Pawson, T.; Hogue, C. W. V. Nucleic Acids Res. 2001, 29
10. Blommers, M. J. J.; Strauss, A.; Geiser, M.; Ramage, P.; Sparrer, H.; Jahnke, W. Top. Curr. Chem. 2008, 273, 1-14
11. Bonet, J.; Caltabiano, G.; Khan, A. K.; Johnston, M. S.; Corbi, C.; Gomez, A.; Rovira, X.; Teyra, J.; Villa-Freixa, J. Proteins 2006, 63, 65-77
12. Enright, A. J.; Iliopoulos, I.; Kyrpides, N. C.; Ouzounis, C. A. Nature 1999, 402, 86-90
13. Glaser, F.; Steinberg, D. M.; Vakser, I. A.; Ben-Tal, N. Proteins: Struct. Funct. Genet. 2001, 43, 89-102
14. Jones, S.; Thornton, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. 1996, 93, 13-20
15. Keskin, O.; Ma, B.; Rogale, K.; Gunasekaran, K.; Nussinov, R. Phys. Biol. 2005, 2, S24-S35
16. Lo Conte, L.; Chothia, C.; Janin, J. J. Mol. Biol. 1999, 2385, 2177-2198
17. McCoy, A. J.; Epa, V. C.; Colman, P. M. J. Mol. Biol. 1997, 268, 570-584
18. Nooren, I. M. A.; Thornton, J. M. EMBO J. 2003, 22, 3486-3492
19. Norel, R.; Petrey, D.; Wolfson, H. J.; Nussinov, R. Proteins 1999, 36, 307-317
20. Wodak, S. J.; Janin, J. Adv. Protein Chem. 2003, 61, 9-73
21. Xenarios, I.; Rice, D. W.; Salwinski, L.; Baron, M. K.; Marcotte, E. M.; Eisenberg, D. Nucleic Acids Res. 2000, 28, 289-291
22. Gunner, M. R.; Nicholls, A.; Honig, B. J. Phys. Chem. 1996, 100, 4277-4291
23. Honig, B.; Nicholls, A. Science 1995, 268, 1144-1149
24. Lee, L. P.; Tidor, B. Protein Sci. 2001, 10, 362-377
25. Simonson, T. Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 243-252
26. Villa, J.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 7887-7907
27. Warshel, A.; Papazyan, A. Curr. Opin. Struct. Biol. 1998, 8, 211-217
28. Baran, K. L.; Chimenti, M. S.; Schlessman, J. L.; Fitch, C. A.; Herbst, K. J.; Garcia-Moreno, B. E. J. Mol. Biol. 2008, 379, 1045-1062
29. Castaneda, C. A.; Fitch, C. A.; Majumdar, A.; Khangulov, V.; Schlessman, J. L.; Garcia-Moreno, B. E. Proteins 2009, 77, 570-588
30. Danielson, M. A.; Falke, J. J. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1996, 25, 163-195
31. Forsyth, W. R.; Antosiewicz, J. M.; Robertson, A. D. Proteins 2002, 48, 388-403
32. Harms, M. J.; Castaneda, C. A.; Schlessman, J. L.; Sue, G. R.; Isom, D. G.; Cannon, B. R.; Garcia-Moreno, B. E. J. Mol. Biol. 2009, 389, 34-47
33. Matousek, W. M.; Ciani, B.; Fitch, C. A.; Garcia-Moreno, B. E.; Kammerer, R. A.; Alexandrescu, A. T. J. Mol. Biol. 2007, 374, 206-219
34. Pearson, J. G.; Oldfield, E.; Lee, F. S.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 6851-6862
35. Schutz, C. N.; Warshel, A. Proteins 2001, 44, 400-417
36. Thurlkill, R. L.; Grimsley, G. R.; Scholtz, J. M.; Pace, C. N. J. Mol. Biol. 2006, 362, 594-604
37. Meng, Y.; Roitberg, A. E. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 1401-1412
38. Suydam, I. T.; Snow, C. D.; Pande, V. S.; Boxer, S. G. Science 2006, 313, 200-204
39. Webb, L. J.; Boxer, S. G. Biochemistry 2008, 47, 1588-1598
40. Muegge, I.; Schweins, T.; Warshel, A. Proteins 1998, 30, 407-423
41. Nielsen, J. E.; Andersen, K. V.; Honig, B.; Hooft, R. W. W.; Klebe, G.; Vriend, G.; Wade, R. C. Protein Eng. 1999, 12, 657-662
42. Khandogin, J.; Brooks, C. L. Biochemistry 2006, 45, 9363-9373
43. MacDermaid, C. M.; Kaminski, G. A. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 9036-9044
44. Schubert, M.; Poon, D. K. Y.; Wicki, J.; Tarling, C. A.; Kwan, E. M.; Nielsen, J. E.; Withers, S. G.; McIntosh, L. P. Biochemistry 2007, 46, 7383-7395
45. Warshel, A.; Sharma, P. K.; Kato, M.; Parson, W. W. Biochim. Biophys. Acta 2006, 1764, 1647-1676
46. Andrews, S. S.; Boxer, S. G. J. Phys. Chem. A 2000, 104, 11853-11863
47. Andrews, S. S.; Boxer, S. G. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 469-477
48. Fafarman, A. T.; Webb, L. J.; Chuang, J. I.; Boxer, S. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13356-13357
49. Suydam, I. T.; Boxer, S. G. Biochemistry 2003, 42, 12050-12055
50. Sigala, P. A.; Fafarman, A. T.; Bogard, P. E.; Boxer, S. G.; Herschlag, D. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12104-12105
51. Aschaffenburg, D. J.; Moog, R. S. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 12736-12743
52. Edelstein, L.; Stetz, M. A.; McMahon, A.; Londergan, C. H. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 4931-4936
53. Getahun, Z.; Huang, C. Y.; Wang, T.; De Leon, B.; DeGrado, W. F.; Gai, F. J. Am. Chem. Soc. 2002, 125, 405-411
54. Maienschein-Cline, M. G.; Londergan, C. H. J. Phys. Chem. A 2007, 111, 10010-10025
55. Miyake-Stoner, S.; Miller, A. M.; Hammill, J. T.; Peeler, J. C.; Hess, K. R.; Mehl, R. A.; Brewer, S. H. Biochemistry 2009, 48, 5953-5962
56. Schultz, K. C.; Supekova, L.; Ryu, Y.; Xie, J.; Perera, R.; Schultz, P. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13984-13985
57. Taskent-Sezgin, H.; Chung, J.; Patsalo, V.; Miyake-Stoner, S.; Miller, A. M.; Brewer, S. H.; Mehl, R. A.; Green, D. F.; Raleigh, D. P.; Carrico, I. Biochemistry 2009, 48, 9040-9046
58. Waegele, M. M.; Tucker, M. J.; Gai, F. Chem. Phys. Lett. 2009, 478, 249-253
59. Krummel, A. T.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 1336-1338
60. Silverman, L. N.; Pitzer, M. E.; Ankomah, P. O.; Boxer, S. G.; Fenlon, E. E. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 11611-11613
61. Choi, J. H.; Oh, K. I.; Lee, H.; Lee, C.; Cho, M. J. Chem. Phys. 2008, 128, 134506
62. Lindquist, B. A.; Corcelli, S. A. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 6301-6303
63. Lindquist, B. A.; Furse, K. E.; Corcelli, S. A. Phys. Chem. Chem. Phys. 2009, 11, 8119-8132
64. Lindquist, B. A.; Haws, R. T.; Corcelli, S. A. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 13991-14001
65. Oh, K. I.; Choi, J. H.; Lee, J. H.; Han, J. B.; Lee, H.; Cho, M. J. Chem. Phys. 2008, 128, 154504
66. Reimers, J. R.; Hall, L. E. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 3730-3744
67. Reimers, J. R.; Hush, N. S. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 10580-10587
68. Reimers, J. R.; Zeng, J.; Hush, N. S. J. Phys. Chem. 1996, 100, 1498-1504
69. Krauss, G. Biochemistry of Signal Transduction and Regulation; 3rd ed.; Wiley-VCH Verlag: Weinheim, Germany, 2003.
70. Cox, A. D.; Der, C. J. Oncogene 2003, 22, 8999-9006
71. Downward, J. Nat. Cancer Rev. 2002, 3, 11-22
72. Repasky, G. A.; Chenette, E. J.; Der, C. J. Trends Cell Biol. 2004, 14, 639-647
73. Shields, J. M.; Pruitt, K.; McFall, A.; Shaub, A.; Der, C. J. Trends Cell Biol. 2000, 10, 147-154
74. Geyer, M.; Herrmann, C.; Wohlgemuth, S.; Wittinghofer, A.; Kalbitzer, H. R. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 694-699
75. Huang, L.; Hofer, F.; Martin, G. S.; Kim, S. H. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 422-426
76. Nassar, N.; Horn, G.; Herrmann, C.; Block, C.; Janknecht, R.; Wittinghofer, A. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 723-729
77. Nassar, N.; Horn, G.; Herrmann, C.; Scherer, A.; McCormick, F.; Wittinghofer, A. Nature 1995, 375, 554-560
78. Pai, E. F.; Krengel, U.; Petsko, G. A.; Goody, R. S.; Kabsch, W.; Wittinghofer, A. EMBO J. 1990, 9, 2351-2359
79. Herrmann, C. Curr. Opinion Struct. Biol. 2003, 13, 122-129
80. Herrmann, C.; Horn, G.; Spaargaren, M.; Wittinghofer, A. J. Biol. Chem. 1996, 271, 6794-6800
81. Rudolph, M. G.; Linnemann, T.; Grunewald, P.; Wittinghofer, A.; Vetter, I. R.; Herrmann, C. J. Biol. Chem. 2001, 276, 23914-23921
82. Mott, H. R.; Carpenter, J. W.; Zhong, S.; Ghosh, S.; Bell, R. M.; Campbell, S. L. Proc. Natl. Acad. Sci. 1996, 93, 8312-8317
83. Sprang, S. R. Annu. Rev. Biochem. 1997, 66, 639-678
84. Takai, Y.; Sasaki, T.; Matozaki, T. Physiol. Rev. 2001, 81, 153-208
85. Kapust, R. B.; Tozser, J.; Fox, J. D.; Anderson, D. E.; Cherry, S.; Copeland, T. D.; Waugh, D. S. Protein Eng. 2001, 14, 993-1000
86. Boriack-Sjodin, P. A.; Margarit, S. M.; Bar-Sagi, D.; Kuriyan, J. Nature 1998, 394, 337-343
87. Russell, R. B.; Barton, G. J. Proteins: Struct. Funct. Genet. 1992, 14, 309-323
88. Humphrey, W.; Dalke, A.; Schulten, K. J. Mol. Graphics 1996, 14, 33-38
89. http://avogadro.openmolecules.net/wiki/Main-Page (accessed Apr 1, 2010).
90. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, T. E.; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Merz, K. M.; Roberts, B. P.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A. E.; Seabra, G.; Kolossvry, I.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Vanicek, J.; Wu, X.; Brozell, S. R.; Steinbrecher, T.; Gohlke, H.; Cai, Q.; Ye, X.; Wang, J.; Hsieh, M. J.; Cui, G.; Roe, D. R.; Mathews, D. H.; Seetin, M. G.; Sagui, C.; Babin, V.; Luchko, T.; Gusarov, S.; Kovalenko, A.; Kollman, P. A. AMBER 11; University of California, San Francisco, 2010.
91. van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1701-1718
92. Duan, Y.; Wu, C.; Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Zhang, W.; Yang, R.; Cieplak, P.; Luo, R.; Lee, T.; Caldwell, J. W.; Wang, J.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1999-2012
93. Sorin, E. J.; Pande, V. S. Biophys. J. 2005, 88, 2472-2493
94. Kharitonov, Y. Y.; Knyazeva, N. A. Izvestiya Akademii Nauk SSSR-Seriya Khimicheskaya 1971, 11, 2329-2334
95. Gordon, M. S.; Schmidt, M. W. Theory and Applications of Computational Chemistry, the First Fourty Years; Elsevier: Amserdam, 2005, pp 1167 - 1189.
96. Schmidt, M. W.; Baldridge, K. K.; Boatz, J. A.; Elbert, S. T.; Gordon, M. S.; Jensen, J. J.; Koseki, S.; Matsunaga, N.; Nguyen, K. A.; Su, S.; Windus, T. L.; Dupuis, M.; Montgomery, J. A. J. Comput. Chem. 1993, 14, 1347-1363
97. Cieplak, P.; Cornell, W. D.; Bayly, C.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1995, 16, 1357-1377
98. Mahoney, M. W.; Jorgensen, W. L. J. Chem. Phys. 2000, 2000, 8910-8922
99. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092
100. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593
101. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341
102. Miyamoto, S.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 952-962
103. Gallicchio, E.; Andrec, M.; Felts, A. K.; Levy, R. M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 6722-6731
104. Roux, B. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 275-282
105. Baker, N. A.; Sept, D.; Joseph, S.; Holst, M. J.; McCammon, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. 2001, 98, 10037-10041
106. Mukherjee, S.; Chowdhury, P.; DeGrado, W. F.; Gai, F. Langmuir 2007, 23, 11174-11179
107. Bagchi, B. Chem. Rev. 2005, 105, 3197-3219
108. Bellissent-Funel, M. C. J. Mol. Liq. 2000, 84, 39-52
109. Bizzarri, A. R.; Cannistraro, S. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 6617-6633
110. Johnson, M. E.; Malardier-Jugroot, C.; Murarka, R. K.; Head-Gordon, T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 4082-4092
111. King, G.; Lee, F. S.; Warshel, A. J. Chem. Phys. 1991, 95, 4366-4377
112. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 103, 227-249
113. Cerutti, D. S.; Baker, N. A.; McCammon, J. A. J. Chem. Phys. 2007, 127, 10.1063/1.2771171-1-28
114. Ponder, J. W.; Wu, C.; Ren, P.; Pande, V. S.; Chodera, J. D.; Schnieders, M. J.; Haque, I.; Mobley, D. L.; Lambrecht, D. S.; DiStasio, R. A.; Head-Gordon, M.; Clark, G. N. I.; Johnson, M. E.; Head-Gordon, T. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 2549-2564
115. Warshel, A.; Kato, M.; Pisliakov, A. V. J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 2034-2045
116. Ponting, C. P.; Benjamin, D. R. Trends Biochem. Sci. 1996, 21, 422-425
117. Buhrman, G.; Holzapfel, G.; Fetics, S.; Mattos, C. Proc. Natl. Acad. Sci. 2010, 107, 4931-4936