Active site cysteine is protonated in the PAD4 michaelis complex: Evidence from born-oppenheimer Ab initio QM/MM molecular dynamics simulations

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 113, Issue 38, 2009, Pages 12750-12758

  Ke, Zhihong ^a,b   Zhou, Yanzi ^a,b   Hu, Po ^a   Wang, Shenglong ^a   Xie, Daiqian ^b   Zhang, Yingkai ^a  

^a NEW YORK UNIVERSITY   (United States)

^b NANJING UNIVERSITY   (China)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ADDITION REACTIONS; AMINO ACIDS; HYDROGEN; HYDROGEN BONDS; MACHINE DESIGN; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MECHANICS; PROTON TRANSFER; SUBSTRATES;

AB INITIO; ACTIVE SITE; BORN-OPPENHEIMER; CATALYTIC MECHANISMS; ENZYME REACTION; EXPERIMENTAL KINETICS; GENE REGULATIONS; GUANIDINIUM; IMIDAZOLIUM; ION PAIRS; MICHAELIS COMPLEX; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; NUCLEOPHILIC ADDITIONS; NUCLEOPHILIC ATTACK; ON-THE-FLY; PROTEIN ARGININE DEIMINASE 4; PROTON-TRANSFER MECHANISM; PROTONATED; QM/MM MD SIMULATIONS; RATIONAL DESIGN; REACTION STEPS; RHEUMATOID ARTHRITIS; SUBSTRATE ARGININE; TETRAHEDRAL INTERMEDIATES; THIOLATES; TRANSITION STATE; UMBRELLA SAMPLING; WATER MOLECULE;

REACTION KINETICS;

CYSTEINE; HYDROLASE; PROTEIN ARGININE DEIMINASE; PROTEIN-ARGININE DEIMINASE; PROTON;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; COMPUTER SIMULATION; ENZYME ACTIVE SITE; THERMODYNAMICS;

CATALYTIC DOMAIN; COMPUTER SIMULATION; CYSTEINE; HYDROLASES; MODELS, MOLECULAR; PROTONS; THERMODYNAMICS;

EID: 70349266325     PISSN: 15206106     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp903173c     Document Type: Article

References (67)

1. Hagiwara, T.; Nakashima, K.; Hirano, H.; Senshu, T.; Yamada, M. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2002, 290, 979-983.
2. Vossenaar, E. R.; Zendman, A. J. W.; van Venrooij, W. J.; Pruijn, G. J. M. BioEssays 2003, 25, 1106-1118.
3. Nakashima, K.; Hagiwara, T.; Yamada, M. J. Biol. Chem. 2002, 277, 49562-49568.
4. Wang, Y.; Wysocka, J.; Sayegh, J.; Lee, Y. H.; Perlin, J. R.; Leonelli, L.; Sonbuchner, L. S.; McDonald, C. H.; Cook, R. G.; Dou, Y.; Roeder, R. G.; Clarke, S.; Stallcup, M. R.; Allis, C. D.; Coonrod, S. A. Science 2004, 306, 279-283.
5. Cuthbert, G. L.; Daujat, S.; Snowden, A. W.; Erdjument-Bromage, H.; Hagiwara, T.; Yamada, M.; Schneider, R.; Gregory, P. D.; Tempst, P.; Bannister, A. J.; Kouzarides, T. Cell 2004, 118, 545-553.
6. Hagiwara, T.; Hidaka, Y.; Yamada, M. Biochemistry 2005, 44, 5827-5834.
7. Suzuki, A.; Yamada, R.; Chang, X. T.; Tokuhiro, S.; Sawada, T.; Suzuki, M.; Nagasaki, M.; Nakayama-Hamada, M.; Kawaida, R.; Ono, M.; Ohtsuki, M.; Furukawa, H.; Yoshino, S.; Yukioka, M.; Tohma, S.; Matsubara, T.; Wakitani, S.; Teshima, R.; Nishioka, Y.; Sekine, A.; Iida, A.; Takahashi, A.; Tsunoda, T.; Nakamura, Y.; Yamamoto, K. Nat. Genet. 2003, 34, 395-402.
8. Vossenaar, E. R.; van Venrooij, W. J. Arthritis Res. Ther. 2004, 6, 107-111.
9. Vossenaar, E. R.; Despres, N.; Lapointe, E.; van der Heijden, A.; Lora, M.; Senshu, T.; van Venrooij, W. J.; Menard, H. A. Arthritis Res. Ther. 2004, 6, R142-R150.
10. Foulquier, C.; Sebbag, M.; Clavel, C.; Chapuy-Regaud, S.; Al Badine, R.; Mechin, M. C.; Vincent, C.; Nachat, R.; Yamada, M.; Takahara, H.; Simon, M.; Guerrin, M.; Serre, G. Arthritis Rheum. 2007, 56, 3541-3553.
11. Shirai, H.; Blundell, T. L.; Mizuguchi, K. Trends Biochem. Sci. 2001, 26, 465-468.
12. Lu, X. F.; Galkin, A.; Herzberg, O.; Dunaway-Mariano, D. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5374-5375.
13. Galkin, A.; Kulakova, L.; Sarikaya, E.; Lim, K.; Howard, A.; Herzberg, O. J. Biol. Chem. 2004, 279, 14001-14008.
14. Das, K.; Butler, G. H.; Kwiatkowski, V.; Clark, A. D.; Yadav, P.; Arnold, E. Structure 2004, 12, 657-667.
15. Galkin, A.; Lu, X. F.; Dunaway-Mariano, D.; Herzberg, O. J. Biol. Chem. 2005, 280, 34080-34087.
16. Lu, X. F.; Li, L.; Feng, X. H.; Wu, Y.; Dunaway-Mariano, D.; Engen, J. R.; Mariano, P. S. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16412-16413.
17. Lu, X. F.; Li, L.; Wu, R.; Feng, X. H.; Li, Z. M.; Yang, H. Y.; Wang, C. H.; Guo, H.; Galkin, A.; Herzberg, O.; Mariano, P. S.; Martin, B. M.; Dunaway-Mariano, D. Biochemistry 2006, 45, 1162-1172.
18. Li, L.; Li, Z. M.; Chen, D. Q.; Lu, X. F.; Feng, X. H.; Wright, E. C.; Solberg, N. O.; Dunaway-Mariano, D.; Mariano, P. S.; Galkin, A.; Kulakova, L.; Herzberg, O.; Green-Church, K. B.; Zhang, L. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 1918-1931.
19. Li, L.; Li, Z. M.; Wang, C. H.; Xu, D. G.; Mariano, P. S.; Guo, H.; Dunaway-Mariano, D. Biochemistry 2008, 47, 4721-4732.
20. Stone, E. A.; Person, M. D.; Costello, N. J.; Fast, W. Biochemistry 2005, 44, 7069-7078.
21. Stone, E. M.; Schaller, T. H.; Bianchi, H.; Person, M. D.; Fast, W. Biochemistry 2005, 44, 13744-13752.
22. Stone, E. M.; Costello, A. L.; Tierney, D. L.; Fast, W. Biochemistry 2006, 45, 5618-5630.
23. Arita, K.; Hashimoto, H.; Shimizu, T.; Nakashima, K.; Yamada, M.; Sato, M. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 777-783.
24. Arita, K.; Shimizu, T.; Hashimoto, H.; Hidaka, Y.; Yamada, M.; Sato, M. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, 103, 5291-5296.
25. Luo, Y.; Arita, K.; Bhatia, M.; Knuckley, B.; Lee, Y. H.; Stallcup, M. R.; Sato, M.; Thompson, P. R. Biochemistry 2006, 45, 11727-11736.
26. Kearney, P. L.; Bhatia, M.; Jones, N. G.; Yuan, L.; Glascock, M. C.; Catchings, K. L.; Yamada, M.; Thompson, P. R. Biochemistry 2005, 44, 10570-10582.
27. Knuckley, B.; Bhatia, M.; Thompson, P. R. Biochemistry 2007, 46, 6578-6587.
28. Ma, S.; Devi-Kesavan, L. S.; Gao, J. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13633-13645.
29. Mladenovic, M.; Fink, R. F.; Thiel, W.; Schirmeister, T.; Engels, B. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 8696-8705.
30. Wang, C. H.; Xu, D. G.; Zhang, L. D.; Xie, D. Q.; Guo, H. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 3267-3273.
31. Leopoldini, M.; T., M.; Toscano, M. Theor. Chem. Ace 2008, 120, 459-466.
32. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 103, 227-249.
33. Singh, U. C.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem. 1986, 7, 718-730.
34. Field, M. J.; Bash, P. A.; Karplus, M. J. Comput. Chem. 1990, 11, 700-733.
35. Gao, J.; Truhlar, D. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 2002, 53, 467-505.
36. Cui, Q.; Karplus, M. Adv. Protein Chem. 2003, 66, 315-372.
37. Shurki, A.; Warshel, A. Adv. Protein Chem. 2003, 66, 249-313.
38. Friesner, R. A.; Guallar, V. Annu. Rev. Phys. Chem. 2005, 56, 389-427.
39. Mulholland, A. J. Drug Discovery Today 2005, 10, 1393-1402.
40. Zhang, Y. Theor. Chem. Ace 2006, 116, 43-50.
41. Senn, H. M.; Thiel, W. Top. Curr. Chem. 2007, 268, 173-290.
42. Hu, H.; Yang, W. Annu. Rev. Phys. Chem. 2008, 59, 573-601.
43. Senn, H. M.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1198-1229.
44. Patey, G. N.; Valleau, J. P. J. Chem. Phys. 1975, 63, 2334-2339.
45. Boczko, E. M.; Brooks, C L. J. Phys. Chem. 1993, 97, 4509-4513.
46. Roux, B. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 275-282.
47. Wang, S.; Hu, P.; Zhang, Y. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 3758-3764.
48. Hu, P.; Wang, S.; Zhang, Y. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 3806-3813
49. Hu, P.; Wang, S.; Zhang, Y. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 16721-16728.
50. Case, D. A.; Darden, T. A.; T. E. Cheatham, I.; Simmerling, C. L.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Merz, K. M.; Pearlman, D. A.; Crowley, M.; Walker, R. C.; Zhang, W.; Wang, B.; Hayik, S.; Roitberg, A.; Seabra, G.; Wong, K. F.; Paesani, F.; Wu, X.; Brozell, S.; Tsui, V.; Gohlke, H.; Yang, L.; Tan, C.; Mongan, J.; Hornak, V.; Cui, G.; Beroza, P.; Mathews, D. H.; Schafmeister, C.; Ross, W. S.; Kollman, P. A. AMBER 9; University of California: San Francisco, CA, 2006.
51. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197.
52. Hornak, V.; Abel, R.; Okur, A.; Strockbine, B.; Roitberg, A.; Simmerling, C. Proteins 2006, 65, 712-725.
53. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L. J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935.
54. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092.
55. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593.
56. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Phys. 1977 23 327-341.
57. Zhang, Y.; Lee, T.; Yang, W. J. Chem. Phys. 1999, 110, 46-54.
58. Zhang, Y. J. Chem. Phys. 2005, 122, 024114.
59. Zhang, Y.; Liu, H.; Yang, W. J. Chem. Phys. 2000, 112, 3483-3492.
60. Williams, I. H.; Maggiora, G. M. THEOCHEM 1982, 6, 365-378.
61. Alan M. Ferrenberg, D. P. L.; Swendsen, R. H. Phys. Rev. E 1988, 51, 5092-5100.
62. Kumar, S.; Bouzida, D.; Swendsen, R. H.; Kollman, P. A.; Rosenberg, J. M. J. Comput. Chem. 1992, 13, 1011-1021.
63. Souaille, M.; Roux, B. Comput. Phys. Commun. 2001, 135, 40-57.
64. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R. Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Bakken, V.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J. A. Gaussian 03, revision D.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2004.
65. Shao, Y.; Fusti-Molnar, L.; Jung, Y.; Kussmann, J.; Ochsenfeld, C.; Brown, S. T.; Gilbert, A. T. B.; Slipchenko, L. V.; Levchenko, S. V.; O'Neill, D. P.; DiStasio Jr., R. A.; Lochan, R. C.; Wang, T.; Beran, G. J. O.; Besley, N. A.; Herbert, J. M.; Lin, C. Y.; Voorhis, T. V.; Chien, S. H.; Sodt, A.; Steele, R. P.; Rassolov, V. A.; Maslen, P. E.; Korambath, P. P.; Adamson, R. D.; Austin, B.; Baker, J.; Byrd, E. F. C.; Dachsel, H.; Doerksen, R. J.; Dreuw, A.; Dunietz, B. D.; Dutoi, A. D.; Furlani, T. R.; Gwaltney, S. R.; Heyden, A.; Hirata, S.; Hsu, C-P.; Kedziora, G.; Khalliulin, R. Z.; Klunzinger, P.; Lee, A. M.; Lee, M. S.; Liang, W.; Lotan, I.; Nair, N.; Peters, B.; Proynov, E. I.; Pieniazek, P. A.; Rhee, Y. M.; Ritchie, J.; Rosta, E.; Sherrill, C D.; Simmonett, A. C.; Subotnik, J. E.; Woodcock, H. W., III.; Zhang, W.; Bell, A. T.; Chakraborty, A. K.; Chipman, D. M.; Keil, F. J.; Warshel, A.; Hehre, W. J.; Schaefer, H. F., III.; Kong, J.; Krylov, A. I.; Gill, P. M. W.; Head-Gordon, M. Q-Chem., version 3.0; Q-Chem, Inc.: Pittsburgh, PA, 2006.
66. Ponder, J. W. TINKER, Software Tools for Molecular Design, Version 4.2, June 2004.
67. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; Vangunsteren, W. F.; Dinola, A.; Haak, J. R. J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690.