Proton-shuffle mechanism of O-O activation for formation of a high-valent oxo-iron species of bleomycin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 128, Issue 50, 2006, Pages 16148-16158

  Kumar, Devesh ^a   Hirao, Hajime ^a   Shaik, Sason ^a   Kozlowski, Pawel M ^a,b,c  

^a HEBREW UNIVERSITY OF JERUSALEM   (Israel)

^b UNIVERSITY OF LOUISVILLE   (United States)

^c United States Israeli Educational Foundation (USIEF)   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTIVATION ANALYSIS; CHEMICAL MODIFICATION; DESIGN FOR TESTABILITY; DNA; IRON; PROTONS;

BOND CLEAVAGE; FERRIC IONS; HETEROLYTIC CLEAVAGE;

PROTEINS;

BLEOMYCIN; CYTOCHROME C PEROXIDASE; DNA; FERRIC ION; HYDROGEN PEROXIDE; HYDROPEROXIDE; IRON DERIVATIVE; OXYGEN; PROTON; VALERIC ACID DERIVATIVE; VALERIC ACID METHYL ESTER;

ARTICLE; CHEMICAL ANALYSIS; CHEMICAL BOND; CHEMICAL REACTION; CHEMICAL STRUCTURE; COMPLEX FORMATION; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; DNA CLEAVAGE; HYPOTHESIS; STRUCTURE ANALYSIS;

EID: 33845587527     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja064611o     Document Type: Article

References (86)

1. Costas, M.; Mehn, M. P.; Jensen, M. P.; Que, L., Jr. Chem. Rev. 2004, 104, 939-986.
2. Shan, X.; Que, L., Jr. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 421-433.
3. Solomon, E. I.; Brunold, T. C.; Davis, M. I.; Kemsley, J. N.; Lee, S. K.; Lehnert, N.; Neese, F.; Skulan, A. J.; Yang, Y. S.; Zhou, J. Chem. Rev. 2000, 100, 235-349.
4. Groves, J. T. J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 434-447.
5. Price, J. C.; Barr, E. W.; Tirupati, B.; Bollinger, J. M., Jr.; Krebs, C. Biochemistry 2003, 42, 7497-7508.
6. Proshlyakov, D. A.; Henshaw, T. F.; Monterosso, G. R.; Ryle, M. J.; Hausinger, R. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1022-1023.
7. Rohde, J.-U.; In, J.-H.; Lim, M. H.; Brennessel, W. W.; Bukowski, M. R.; Stubna, A.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Science 2003, 299, 1037-1039.
8. Lim, M. H.; Rohde, J.-U.; Stubna, A.; Bukowski, M. R.; Costas, M.; Ho, R. Y. N.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 3665-3670.
9. Rohde, J.-U.; Torelli, S.; Shan, X.; Lim, M. H.; Klinker, E. J.; Kaizer, J.; Chen, K.; Nam, W.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 16750-16761.
10. Kaizer, J.; Klinker, E. J.; Oh, N. Y.; Rohde, J.-U.; Song, W. J.; Stubna, A.; Kim, J.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 472-473.
11. Bukowski, M. R.; Koehntop, K. D.; Stubna, A.; Bominaar, E. L.; Halfen, J. A.; Münck, E.; Nam, W.; Que, L., Jr. Science 2005, 310, 1000-1002.
12. Bassan, A.; Blomberg, M. R. A.; Siegbahn, P. E. M. Chem. Eur. J. 2003, 9, 4055-4067.
13. Bassan, A.; Blomberg, M. R. A.; Siegbahn, P. E. M.; Que, L., Jr. Chem. Eur. J. 2005, 11, 692-705.
14. Quiñonero, D.; Morokuma, K.; Musaev, D. G.; Mas-Ballesté, R.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 6548-6549.
15. (a) Kumar, D.; Hirao, H.; Que, L., Jr.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8026-8027.
16. (b) Hirao, H.; Kumar, D.; Que, L., Jr.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8590-8606.
17. Decker, A.; Solomon, E. I. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 2252-2255.
18. Buda, F.; Ensing, B.; Grinbau, M. C. M.; Baerends, E. J. Chem. Eur. J. 2001, 7, 2775-2783.
19. (b) Ensing, B.; Buda, F.; Gribnau, M. C. M.; Baerends, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4355-4365.
20. Umezawa, H. In Bleomycin: Hecht, S. M., Ed., Springer-Verlag: New York, 1979; pp 24-36.
21. Stubbe, J.; Kozarich, J. Chem. Rev. 1987, 87, 1107-1136.
22. Stubbe, J.; Kozarich, J. W.; We, W.; Vanderwall, D. E. Acc. Chem. Res. 1996, 29, 322-330.
23. Claussen, C. A.; Long, E. C. Chem. Rev. 1999, 99, 2797-2816.
24. Chen, J.; Stubbe, J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8, 175-181.
25. Burger, R. M.; Peisach, J.; Horwitz, S. B. J. Biol. Chem. 1981, 256, 11636-11644.
26. Burger, R. M.; Kent, T. A.; Horwitz, S. B.; Münck, E.; Peisach, J. J. Biol. Chem. 1983, 258, 1559-1564.
27. Neese, F.; Zaleski, J. F.; Zaleski, K. L.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11703-11724.
28. Lehnert, N.; Neese, F.; Ho, R. Y.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 10810-10822.
29. Solomon, E. I.; Decker, A.; Lehnert, N. Proc. Natl. Acad. Sci. 2003, 100, 3589-3594.
30. Sam, J. W.; Tang, X. J.; Peisach, J. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 5250-5256.
31. Burger, R. M.; Tian, G.; Drilca, K. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 1167-1168.
32. Peisach, J. Int. Congress Ser. 2002, 1233, 511-517.
33. Padbury, G.; Sligar, S. G.; Labeque, R.; Marnett, L. J. Biochemistry 1988, 27, 7846-7852.
34. Hecht, S. M. J. Nat. Prod. 2000, 63, 158-168.
35. Parvital, G.; Bernadou, J.; Meunier, B. Biochem. Pharmacol. 1989, 38, 133-140.
36. Harris, D. L. Curr. Opin. Chem. Biol. 2001, 5, 724-735.
37. Worth, L., Jr.; Frank, B. L.; Christner, D. F.; Absalon, M. J.; Stubbe, J.; Kozarich, J. W. Biochemistry 1993, 32, 2601-2609.
38. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 2nd ed.: Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Plenum Press: New York, 1995.
39. Denisov, I. G.; Makris, T. M.; Sligar, S. G.; Schlichting, I. Chem. Rev. 2005, 105, 2253-2278.
40. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 3rd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Kluwer Academic/Plenum Publishers: New York, 2004.
41. (a) Ogliaro, F.; de Visser, S. P.; Cohen, S.; Sharma, P. K.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2806-2817.
42. (b) Sharma, P. K.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8698-8699.
43. (c) Kamachi, T.; Shiota, Y.; Ohta, T.; Yoshizawa, K. Bull Chem. Soc. Jpn. 2003, 76, 721-732.
44. (d) Derat, E.; Kumar, D.; Hirao, H.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 473-484.
45. Jin, S.; Bryson, T. A.; Dawson, J. H. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 644-653.
46. Nam, W.; Ryu, Y. O.; Song, W. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 654-660.
47. Shaik, S.; de Visser, S. P.; Kumar, D. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 661-668.
48. Park, M. J.; Lee, J.; Suh, Y.; Kim, J.; Nam, W. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2630-2634.
49. Que, L., Jr. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 684-690.
50. (a) Kumar, D.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 5072-5073.
51. cam Research: Mechanistic Insights into Oxygenase Catalysis. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism and Biochemistry, 2nd ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Plenum Press: New York, 1995; pp 83-124.
52. (c) Hackett, J. C.; Brueggemeier, R. W.; Hadad, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 5224-5237.
53. Poulos, T. L. Peroxidases and Cytochrome P450. In The Porphyrin Handbook; Kadish, K. M., Smith, K. M., Guilard, R., Eds.; Academic Press: New York, 2000; Vol. 4, Chapter 32, pp 189-218.
54. Poulos, T. L.; Kraut, J. J. Biol. Chem. 1980, 255, 8199-8205.
55. Derat, E.; Shaik, S. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 10526-10533.
56. (a) Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1992, 96, 2155-2160.
57. (b) Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1992, 97, 9173-9177.
58. (c) Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652.
59. (d) Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789.
60. JAGUAR 5.5; Schrodinger, Inc.: Portland, OR, 2004.
61. The LACVP family of basis sets is derived from LANDL2DZ, see: (a) Hay, J. P.; Wadt, W. R. J. Chem. Phys. 1985, 82, 299-310.
62. (b) Friesner, R. A.; Murphy, R. B.; Beachy, M. D.; Ringnalda, M. N.; Pollard, W. T.; Dunietz, B. D.; Cao, Y. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 1913-1928.
63. Frisch, M. J. et al. Gaussian 03: Gaussian, Inc.: Wallingford CT, 2004.
64. Freindorf, M.; Kozlowski, P. M. J. Phys. Chem. A 2001, 105, 7267-7272.
65. Karawajczyk, A.; Buda, F. J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 33-40;
66. Errata J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 208.
67. Lehman, T. E.; Serrano, M. L.; Que, L. Biochemistry 2000, 39, 3886-3898.
68. Lehman, T. E. J. Biol. Inorg. Chem. 2002, 7, 305-312.
69. Hoehn, S. T.; Junker, H.-D.; Bunt, R. C.; Turner, C. J.; Stubbe, J. Biochemistry 2001, 40, 5894-5905.
70. Rajani, C.; Kincaid, J. R.; Petering, D. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 3829-3836.
71. Sugiyama, M.; Kumagai, T.; Hayashida, M.; Maruyama, M.; Matoba, Y. J. Biol. Chem. 2002, 277, 2311-2320.
72. Kozlowski, P. M.; Nazarenko, V. V.; Jarzecki, A. A. Inorg. Chem. 2006, 45, 1424-1426.
73. Ogliaro, F.; de Visser, S. P.; Groves, J. T.; Shaik, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 2874-2878.
74. Decker, A.; Chow, M. S.; Kemsley, J. N.; Lehnert, N.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 4719-4733.
75. Harris, D. L. J. Inorg. Biochem. 2002, 91, 568-585.
76. Jones, P.; Dunford, H. B. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 2292-2298.
77. Sugiura, Y. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 5208-5215.
78. Takahashi, S.; Sam, J. W.; Peisach, J.; Rousseau, D. L. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 4408-4413.
79. Jarzecki, A. A.; Anbar, A. D.; Spiro, T. G. J. Phys. Chem. A 2004, 108, 2726-2732.
80. (a) Kumar, D.; Hirao, H.; de Visser, S. P.; Zheng, J.; Wang, D.; Thiel, W.; Shaik, S. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 19946-19951.
81. (b) Zheng, J.; Wang, D.; Thiel, W.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13204-13215.
82. Vidakovic, M.; Sligar, S. G.; Li, H.; Poulos, T. L. Biochemistry, 1998, 37, 9211-9219.
83. Kumar, D.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 8204-8213.
84. Henriksen, A.; Smith, A. T.; Gajhede, M. J. Biol. Chem. 1999, 274, 35005-35011.
85. Boger, D. L.; Ramsey, T. M.; Cai, H.; Hoehn, S. T.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9139-9148.
86. Boger, D. L.; Ramsey, T. M.; Cai, H.; Hoehn, S. T.; Stubbe, J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 9149-9158.