Mining for Microbial Gems: Integrating Proteomics in the Postgenomic Natural Product Discovery Pipeline

Proteomics

Volumn 18, Issue 18, 2018, Pages

  Du, Chao ^a   van Wezel, Gilles P ^a  

^a LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

Author keywords

chemical biology; cryptic biosynthetic gene cluster; metabolomics; natural product discovery; proteomics

Indexed keywords

NATURAL PRODUCT; PROTEOME; ANTIINFECTIVE AGENT; BACTERIAL PROTEIN; BIOLOGICAL PRODUCT;

BIOSYNTHESIS; GENE EXPRESSION; GENOME ANALYSIS; GENOMICS; METABOLOMICS; MICROBIOLOGY; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; PROTEOMICS; REVIEW; BACTERIUM; BIOLOGY; CHEMISTRY; DRUG DEVELOPMENT; GENETICS; METABOLISM; PROCEDURES;

ANTI-BACTERIAL AGENTS; BACTERIA; BACTERIAL PROTEINS; BIOLOGICAL PRODUCTS; BIOSYNTHETIC PATHWAYS; COMPUTATIONAL BIOLOGY; DRUG DISCOVERY; GENOMICS; METABOLOMICS; PROTEOMICS;

EID: 85052440810     PISSN: 16159853     EISSN: 16159861     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/pmic.201700332     Document Type: Review

References (118)

1. a) G. M. Cragg, D. J. Newman, K. M. Snader, J. Nat. Prod. 1997, 60, 52;
2. b) D. J. Newman, G. M. Cragg, J. Nat. Prod. 2016, 79, 629.
3. WHO, Antimicrobial Resistance: Global Report on Surveillance, WHO, Geneva, Switzerland 2014.
4. a) R. H. Baltz, Curr. Opin. Pharmacol. 2008, 8, 557;
5. b) O. Genilloud, I. Gonzalez, O. Salazar, J. Martin, J. R. Tormo, F. Vicente, J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2011, 38, 375;
6. c) D. J. Payne, M. N. Gwynn, D. J. Holmes, D. L. Pompliano, Nat. Rev. Drug Discov. 2007, 6, 29.
7. M. A. Cooper, D. Shlaes, Nature 2011, 472, 32.
8. a) J. Bérdy, J. Antibiotics 2005, 58, 1;
9. b) D. J. Newman, G. M. Cragg, J. Nat. Prod. 2007, 70, 461.
10. a) P. J. Rutledge, G. L. Challis, Nat. Rev. Microbiol. 2015, 13, 509;
11. b) H. Zhu, S. K. Sandiford, G. P. van Wezel, J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014, 41, 371.
12. R. F. Seipke, M. Kaltenpoth, M. I. Hutchings, FEMS Microbiol. Rev. 2012, 36, 862.
13. A. van der Meij, S. F. Worsley, M. I. Hutchings, G. P. van Wezel, FEMS Microbiol. Rev. 2017, 41, 392.
14. R. Kolter, G. P. van Wezel, Nat. Microbiol. 2016, 1, 15020.
15. R. H. Baltz, Microbe 2007, 2, 125.
16. a) E. A. Barka, P. Vatsa, L. Sanchez, N. Gavaut-Vaillant, C. Jacquard, J. Meier-Kolthoff, H. P. Klenk, C. Clément, Y. Oudouch, G. P. van Wezel, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2016, 80, 1;
17. b) J. Bérdy, J. Antibiotics 2012, 65, 385.
18. D. A. Hopwood, Streptomyces in Nature and Medicine: The Antibiotic Makers, Oxford University Press, New York 2007.
19. B. A. Rudd, D. A. Hopwood, J. Gen. Microbiol. 1979, 114, 35.
20. B. A. Rudd, D. A. Hopwood, J. Gen. Microbiol. 1980, 119, 333.
21. a) D. A. Hopwood, H. M. Wright, Microbiology 1983, 129, 3575;
22. b) Z. Hojati, C. Milne, B. Harvey, L. Gordon, M. Borg, F. Flett, B. Wilkinson, P. J. Sidebottom, B. A. M. Rudd, M. A. Hayes, C. P. Smith, J. Micklefield, Chem. Biol. 2002, 9, 1175.
23. S. D. Bentley, K. F. Chater, A. M. Cerdeno-Tarraga, G. L. Challis, N. R. Thomson, K. D. James, D. E. Harris, M. A. Quail, H. Kieser, D. Harper, A. Bateman, S. Brown, G. Chandra, C. W. Chen, M. Collins, A. Cronin, A. Fraser, A. Goble, J. Hidalgo, T. Hornsby, S. Howarth, C. H. Huang, T. Kieser, L. Larke, L. Murphy, K. Oliver, S. O'Neil, E. Rabbinowitsch, M. A. Rajandream, K. Rutherford, S. Rutter, K. Seeger, D. Saunders, S. Sharp, R. Squares, S. Squares, K. Taylor, T. Warren, A. Wietzorrek, J. Woodward, B. G. Barrell, J. Parkhill, D. A. Hopwood, Nature 2002, 417, 141.
24. a) P. Cruz-Morales, E. Vijgenboom, F. Iruegas-Bocardo, G. Girard, L. A. Yanez-Guerra, H. E. Ramos-Aboites, J. L. Pernodet, J. Anne, G. P. van Wezel, F. Barona-Gomez, Genome. Biol. Evol. 2013, 5, 1165;
25. b) H. Ikeda, J. Ishikawa, A. Hanamoto, M. Shinose, H. Kikuchi, T. Shiba, Y. Sakaki, M. Hattori, S. Omura, Nat. Biotechnol. 2003, 21, 526;
26. c) Y. Ohnishi, J. Ishikawa, H. Hara, H. Suzuki, M. Ikenoya, H. Ikeda, A. Yamashita, M. Hattori, S. Horinouchi, J. Bacteriol. 2008, 190, 4050;
27. d) M. Oliynyk, M. Samborskyy, J. B. Lester, T. Mironenko, N. Scott, S. Dickens, S. F. Haydock, P. F. Leadlay, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 447.
28. N. Ziemert, M. Alanjary, T. Weber, Nat. Prod. Rep. 2016, 33, 988.
29. K. Blin, T. Wolf, M. G. Chevrette, X. W. Lu, C. J. Schwalen, S. A. Kautsar, H. G. S. Duran, E. L. C. D. L. Santos, H. U. Kim, M. Nave, J. S. Dickschat, D. A. Mitchell, E. Shelest, R. Breitling, E. Takano, S. Y. Lee, T. Weber, M. H. Medema, Nucleic Acids Res. 2017, 45, W36.
30. M. A. Skinnider, C. W. Johnston, R. E. Edgar, C. A. Dejong, N. J. Merwin, P. N. Rees, N. A. Magarvey, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, E6343.
31. C. A. Dejong, G. M. Chen, H. Li, C. W. Johnston, M. R. Edwards, P. N. Rees, M. A. Skinnider, A. L. H. Webster, N. A. Magarvey, Nat. Chem. Biol. 2016, 12, 1007.
32. M. Rottig, M. H. Medema, K. Blin, T. Weber, C. Rausch, O. Kohlbacher, Nucleic Acids Res. 2011, 39, W362.
33. P. Agrawal, S. Khater, M. Gupta, N. Sain, D. Mohanty, Nucleic Acids Res. 2017, 45, W80.
34. M. H. Medema, R. Kottmann, P. Yilmaz, M. Cummings, J. B. Biggins, K. Blin, I. de Bruijn, Y. H. Chooi, J. Claesen, R. C. Coates, P. Cruz-Morales, S. Duddela, S. Düsterhus, D. J. Edwards, D. P. Fewer, N. Garg, C. Geiger, J. P. Gomez-Escribano, A. Greule, M. Hadjithomas, A. S. Haines, E. J. N. Helfrich, M. L. Hillwig, K. Ishida, A. C. Jones, C. S. Jones, K. Jungmann, C. Kegler, H. U. Kim, P. Kötter, et al., Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 625.
35. a) M. J. Bibb, Curr. Opin. Microbiol. 2005, 8, 208;
36. b) S. Sanchez, A. Chavez, A. Forero, Y. Garcia-Huante, A. Romero, M. Sanchez, D. Rocha, B. Sanchez, M. Avalos, S. Guzman-Trampe, R. Rodriguez-Sanoja, E. Langley, B. Ruiz, J. Antibiotics 2010, 63, 442.
37. a) G. Liu, K. F. Chater, G. Chandra, G. Niu, H. Tan, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2013, 77, 112;
38. b) G. P. van Wezel, K. J. McDowall, Nat. Prod. Rep. 2011, 28, 1311.
39. C. Loureiro, M. H. Medema, J. van der Oost, D. Sipkema, Curr. Opin. Microbiol. 2018, 50, 206.
40. a) M. Craig, S. Lambert, S. Jourdan, E. Tenconi, S. Colson, M. Maciejewska, M. Ongena, J. F. Martin, G. van Wezel, S. Rigali, Environ. Microbiol. Rep. 2012, 4, 512;
41. b) S. Rigali, H. Nothaft, E. E. Noens, M. Schlicht, S. Colson, M. Muller, B. Joris, H. K. Koerten, D. A. Hopwood, F. Titgemeyer, G. P. van Wezel, Mol. Microbiol. 2006, 61, 1237;
42. c) M. A. Swiatek, E. Tenconi, S. Rigali, G. P. van Wezel, J. Bacteriol. 2012, 194, 1136.
43. S. Rigali, F. Titgemeyer, S. Barends, S. Mulder, A. W. Thomae, D. A. Hopwood, G. P. van Wezel, EMBO Rep. 2008, 9, 670.
44. B. Nazari, M. Kobayashi, A. Saito, A. Hassaninasab, K. Miyashita, T. Fujii, Appl. Environ. Microbiol. 2012, 79, 707.
45. M. A. Swiatek-Polatynska, G. Bucca, E. Laing, J. Gubbens, F. Titgemeyer, C. P. Smith, S. Rigali, G. P. van Wezel, PLoS One 2015, 10, e0122479.
46. a) K. Marushima, Y. Ohnishi, S. Horinouchi, J. Bacteriol. 2009, 191, 5930;
47. b) S. Jourdan, I. M. Francis, B. Deflandre, E. Tenconi, J. Riley, S. Planckaert, P. Tocquin, L. Martinet, B. Devreese, R. Loria, S. Rigali, Mol. Plant. Pathol. 2018, 19, 1480.
48. I. M. Francis, S. Jourdan, S. Fanara, R. Loria, S. Rigali, mBio 2015, 6, e02018.
49. S. Rigali, S. Anderssen, A. Naômé, G. P. van Wezel, Biochem. Pharmacol. 2018. https://doi.org/10.1016/j.bcp.2018.01.007
50. H. Nothaft, S. Rigali, B. Boomsma, M. Swiatek, K. J. McDowall, G. P. van Wezel, F. Titgemeyer, Mol. Microbiol. 2010, 75, 1133.
51. M. Urem, M. A. Swiatek-Polatynska, S. Rigali, G. P. van Wezel, Mol. Microbiol. 2016, 102, 183.
52. a) M. I. Abrudan, F. Smakman, A. J. Grimbergen, S. Westhoff, E. L. Miller, G. P. van Wezel, D. E. Rozen, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 11054;
53. b) K. Ueda, S. Kawai, H.-O. Ogawa, A. Kiyama, T. Kubota, H. Kawanobe, T. Beppu, J. Antibiotics 2000, 53, 979.
54. S. Amano, T. Morota, Y. K. Kano, H. Narita, T. Hashidzume, S. Yamamoto, K. Mizutani, S. Sakuda, K. Furihata, H. Takano-Shiratori, H. Takano, T. Beppu, K. Ueda, J. Antibiotics 2010, 63, 486.
55. B. K. Okada, M. R. Seyedsayamdost, FEMS Microbiol. Rev. 2017, 41, 19.
56. J. M. Palmer, N. P. Keller, Curr. Opin. Microbiol. 2010, 13, 431.
57. R. H. Cichewicz, Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 11.
58. M. T. Henke, A. A. Soukup, A. W. Goering, R. A. McClure, R. J. Thomson, N. P. Keller, N. L. Kelleher, ACS Chem. Biol. 2016, 11, 2117.
59. X. M. Mao, W. Xu, D. Li, W. B. Yin, Y. H. Chooi, Y. Q. Li, Y. Tang, Y. Hu, Angew. Chem. Intl. Ed. 2015, 54, 7592.
60. a) A. Craney, C. Ozimok, S. M. Pimentel-Elardo, A. Capretta, J. R. Nodwell, Chem. Biol. 2012, 19, 1020;
61. b) F. Xu, B. Nazari, K. Moon, L. B. Bushin, M. R. Seyedsayamdost, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 9203.
62. K. Bingol, L. Bruschweiler-Li, D. Li, B. Zhang, M. Xie, R. Bruschweiler, Bioanalysis 2016, 8, 557.
63. S. P. Gaudêncio, F. Pereira, Nat. Prod. Rep. 2015, 32, 779.
64. a) C. Wu, H. K. Kim, G. P. van Wezel, Y. H. Choi, Drug Disc. Today Technol. 2015, 13, 11;
65. b) C. Wu, Y. H. Choi, G.P. van Wezel, J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2016, 43, 299.
66. J. Y. Yang, L. M. Sanchez, C. M. Rath, X. Liu, P. D. Boudreau, N. Bruns, E. Glukhov, A. Wodtke, R. de Felicio, A. Fenner, W. R. Wong, R. G. Linington, L. Zhang, H. M. Debonsi, W. H. Gerwick, P. C. Dorrestein, J. Nat. Prod. 2013, 76, 1686.
67. B. C. Covington, J. A. McLean, B. O. Bachmann, Nat. Prod. Rep. 2017, 34, 6.
68. a) K. R. Duncan, M. Crüsemann, A. Lechner, A. Sarkar, J. Li, N. Ziemert, M. Wang, N. Bandeira, B. S. Moore, P. C. Dorrestein, P. R. Jensen, Chem. Biol. 2015, 22, 460;
69. b) J. Watrous, P. Roach, T. Alexandrov, B. S. Heath, J. Y. Yang, R. D. Kersten, M. van der Voort, K. Pogliano, H. Gross, J. M. Raaijmakers, B. S. Moore, J. Laskin, N. Bandeira, P. C. Dorrestein, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, E1743.
70. M. Wang, J. J. Carver, V. V. Phelan, L. M. Sanchez, N. Garg, Y. Peng, D. D. Nguyen, J. Watrous, C. A. Kapono, T. Luzzatto-Knaan, C. Porto, A. Bouslimani, A. V. Melnik, M. J. Meehan, W.-T. Liu, M. Crüsemann, P. D. Boudreau, E. Esquenazi, M. Sandoval-Calderón, R. D. Kersten, L. A. Pace, R. A. Quinn, K. R. Duncan, C.-C. Hsu, D. J. Floros, R. G. Gavilan, K. Kleigrewe, T. Northen, R. J. Dutton, D. Parrot, et al., Nat. Biotechnol. 2016, 34, 828.
71. J. R. Lai, A. Koglin, C. T. Walsh, Biochemistry 2006, 45, 14869.
72. a) J. J. La Clair, T. L. Foley, T. R. Schegg, C. M. Regan, M. D. Burkart, Chem. Biol. 2004, 11, 195;
73. b) J. L. Meier, A. C. Mercer, H. Rivera, M. D. Burkart, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12174.
74. M. J. Evans, B. F. Cravatt, Chem. Rev. 2006, 106, 3279.
75. J. L. Meier, A. C. Mercer, M. D. Burkart, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 5443.
76. S. Konno, F. Ishikawa, T. Suzuki, N. Dohmae, M. D. Burkart, H. Kakeya, Chem. Comm. 2015, 51, 2262.
77. J. L. Meier, S. Niessen, H. S. Hoover, T. L. Foley, B. F. Cravatt, M. D. Burkart, ACS Chem. Biol. 2009, 4, 948.
78. C. Hertweck, Angew. Chem. Intl. Ed. 2009, 48, 4688.
79. Y. Shimizu, H. Ogata, S. Goto, ChemBioChem 2017, 18, 50.
80. a) U. Rix, G. Superti-Furga, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 616;
81. b) K. Wang, T. Yang, Q. Wu, X. Zhao, E. C. Nice, C. Huang, Expert Rev. Proteomics 2012, 9, 310;
82. c) M. H. Wright, S. A. Sieber, Nat. Prod. Rep. 2016, 33, 681.
83. M. A. Fischbach, C. T. Walsh, Chem. Rev. 2006, 106, 3468.
84. D. Meluzzi, W. H. Zheng, M. Hensler, V. Nizet, P. C. Dorrestein, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2008, 18, 3107.
85. S. B. Bumpus, B. S. Evans, P. M. Thomas, I. Ntai, N. L. Kelleher, Nat. Biotech. 2009, 27, 951.
86. Y. Chen, R. A. McClure, N. L. Kelleher, Methods Mol. Biol., 2016, 1401, 135.
87. B. S. Evans, I. Ntai, Y. Chen, S. J. Robinson, N. L. Kelleher, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 7316.
88. Y. Chen, I. Ntai, K. S. Ju, M. Unger, L. Zamdborg, S. J. Robinson, J. R. Doroghazi, D. P. Labeda, W. W. Metcalf, N. L. Kelleher, J. Proteome Res. 2012, 11, 85.
89. Y. Chen, R. A. McClure, Y. Zheng, R. J. Thomson, N. L. Kelleher, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 10449.
90. J. C. Albright, A. W. Goering, J. R. Doroghazi, W. W. Metcalf, N. L. Kelleher, J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014, 41, 451.
91. a) K. P. Law, Y. P. Lim, Exp. Rev. Proteomics. 2013, 10, 551;
92. b) J. D. Chapman, D. R. Goodlett, C. D. Masselon, Mass. Spectr. Rev. 2014, 33, 452.
93. V. J. Patel, K. Thalassinos, S. E. Slade, J. B. Connolly, A. Crombie, J. C. Murrell, J. H. Scrivens, J. Proteome Res. 2009, 8, 3752.
94. C. Schley, M. O. Altmeyer, R. Swart, R. Müller, C. G. Huber, J. Proteome Res. 2006, 5, 2760.
95. D. W. Udwary, E. A. Gontang, A. C. Jones, C. S. Jones, A. W. Schultz, J. M. Winter, J. Y. Yang, N. Beauchemin, T. L. Capson, B. R. Clark, E. Esquenazi, A. S. Eustáquio, K. Freel, L. Gerwick, W. H. Gerwick, D. Gonzalez, W.-T. Liu, K. L. Malloy, K. N. Maloney, M. Nett, J. K. Nunnery, K. Penn, A. Prieto-Davo, T. L. Simmons, S. Weitz, M. C. Wilson, L. S. Tisa, P. C. Dorrestein, B. S. Moore, Appl. Env. Microbiol. 2011, 77, 3617.
96. W. Gao, H. X. Sun, H. Xiao, G. Cui, M. L. Hillwig, A. Jackson, X. Wang, Y. Shen, N. Zhao, L. Zhang, X. J. Wang, R. J. Peters, L. Huang, BMC Genomics 2014, 15, 73.
97. R. A. Owens, S. Hammel, K. J. Sheridan, G. W. Jones, S. Doyle, PLoS One 2014, 9, e106942.
98. J. Gubbens, H. Zhu, G. Girard, L. Song, B. I. Florea, P. Aston, K. Ichinose, D. V. Filippov, Y. H. Choi, H. S. Overkleeft, G. L. Challis, G. P. van Wezel, Chem. Biol. 2014, 21, 707.
99. a) J. Gubbens, C. Wu, H. Zhu, D. V. Filippov, B. I. Florea, S. Rigali, H. S. Overkleeft, G. P. van Wezel, ACS Chem. Biol. 2017, 12, 2756;
100. b) C. Wu, M. H. Medema, R. M. Läkamp, L. Zhang, P. C. Dorrestein, Y. H. Choi, G. P. van Wezel, ACS Chem. Biol. 2016, 11, 478.
101. a) C. Wu, C. Du, K. Ichinose, Y. H. Choi, G. P. van Wezel, J. Nat. Prod. 2017, 80, 269;
102. b) C. Wu, C. Du, J. Gubbens, Y. H. Choi, G. P. van Wezel, J. Nat. Prod. 2015, 78, 2355.
103. D. W. Huang, B. T. Sherman, R. A. Lempicki, Nat. Protoc. 2009, 4, 44.
104. A. Subramanian, H. Kuehn, J. Gould, P. Tamayo, J. P. Mesirov, Bioinformatics 2007, 23, 3251.
105. M. Kim, J. S. Yi, M. Lakshmanan, D.-Y. Lee, B.-G. Kim, Biotechnol. Bioeng. 2016, 113, 651.
106. M. Kim, G. Sun, D. Y. Lee, B. G. Kim, Bioinformatics 2017, 33, 87.
107. S. Yellaboina, J. Seshadri, M. S. Kumar, A. Ranjan, Nucleic Acids Res. 2004, 32, W318.
108. S. Hiard, R. Maree, S. Colson, P. A. Hoskisson, F. Titgemeyer, G. P. van Wezel, B. Joris, L. Wehenkel, S. Rigali, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2007, 357, 861.
109. H. Mohimani, P. A. Pevzner, Nat. Prod. Rep. 2016, 33, 73.
110. J. Ng, N. Bandeira, W. T. Liu, M. Ghassemian, T. L. Simmons, W. H. Gerwick, R. Linington, P. C. Dorrestein, P. A. Pevzner, Nat. Methods 2009, 6, 596.
111. N. H. Tran, X. Zhang, L. Xin, B. Shan, M. Li, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2017.
112. M. W. Duncan, R. Aebersold, R. M. Caprioli, Nat. Biotechnol. 2010, 28, 659.
113. R. D. Kersten, Y. L. Yang, Y. Xu, P. Cimermancic, S. J. Nam, W. Fenical, M. A. Fischbach, B. S. Moore, P. C. Dorrestein, Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 794.
114. C. L. Kirkpatrick, C. A. Broberg, E. N. McCool, W. J. Lee, A. Chao, E. W. McConnell, D. A. Pritchard, M. Hebert, R. Fleeman, J. Adams, A. Jamil, L. Madera, A. A. Stromstedt, U. Goransson, Y. Liu, D. W. Hoskin, L. N. Shaw, L. M. Hicks, Anal. Chem. 2017, 89, 1194.
115. A. J. van Heel, A. de Jong, M. Montalban-Lopez, J. Kok, O. P. Kuipers, Nucleic Acids Res. 2013, 41, W448.
116. A. Flissi, Y. Dufresne, J. Michalik, L. Tonon, S. Janot, L. Noé, P. Jacques, V. Leclère, M. Pupin, Nucleic Acids Res. 2016, 44, D1113.
117. A. Ibrahim, L. Yang, C. Johnston, X. Liu, B. Ma, N. A. Magarvey, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 19196.
118. H. Mohimani, A. Gurevich, A. Mikheenko, N. Garg, L.-F. Nothias, A. Ninomiya, K. Takada, P. C. Dorrestein, P. A. Pevzner, Nat. Chem. Biol. 2016, 13, 30.