Metabolomics-Driven Discovery of a Prenylated Isatin Antibiotic Produced by Streptomyces Species MBT28

Journal of Natural Products

Volumn 78, Issue 10, 2015, Pages 2355-2363

  Wu, Changsheng ^a,b   Du, Chao ^a   Gubbens, Jacob ^c   Choi, Young Hae ^b   Van Wezel, Gilles P ^a  

^a LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

^b LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

^c LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ANTIBIOTIC AGENT; DIMETHYLALLYLTRANSFERASE; INDOLE PRENYLTRANSFERASE; ISATIN; TRYPTOPHAN; UNCLASSIFIED DRUG; 7-PRENYLISATIN; ANTIINFECTIVE AGENT;

ANTIBIOTIC RESISTANCE; ANTIMICROBIAL ACTIVITY; ARTICLE; BACILLUS SUBTILIS; CARBON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; CATALYSIS; CONTROLLED STUDY; GENE CLUSTER; METABOLOMICS; NONHUMAN; PRENYLATION; PROTEOMICS; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; STREPTOMYCES; ACTINOBACTERIA; ANALOGS AND DERIVATIVES; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DRUG EFFECTS; GENETICS; ISOLATION AND PURIFICATION; METABOLISM; MULTIGENE FAMILY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; POLYMERASE CHAIN REACTION;

ACTINOBACTERIA; ANTI-BACTERIAL AGENTS; BACILLUS SUBTILIS; DIMETHYLALLYLTRANSTRANSFERASE; DRUG RESISTANCE, BACTERIAL; ISATIN; METABOLOMICS; MOLECULAR STRUCTURE; MULTIGENE FAMILY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; POLYMERASE CHAIN REACTION; PRENYLATION; STREPTOMYCES; TRYPTOPHAN;

EID: 84945391441     PISSN: 01633864     EISSN: 15206025     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.jnatprod.5b00276     Document Type: Article

References (66)

1. WHO. Antimicrobial Resistance: Global Report on Surveillance; Geneva, Switzerland, 2014.
2. Baltz, R. H. Curr. Opin. Pharmacol. 2008, 8, 557-563 10.1016/j.coph.2008.04.008
3. Cooper, M. A.; Shlaes, D. Nature 2011, 472, 32 10.1038/472032a
4. Genilloud, O.; Gonzalez, I.; Salazar, O.; Martin, J.; Tormo, J. R.; Vicente, F. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2011, 38, 375-89 10.1007/s10295-010-0882-7
5. Payne, D. J.; Gwynn, M. N.; Holmes, D. J.; Pompliano, D. L. Nat. Rev. Drug Discovery 2007, 6, 29-40 10.1038/nrd2201
6. Hopwood, D. A. Streptomyces in Nature and Medicine: The Antibiotic Makers; Oxford University Press: New York, 2007.
7. Ait Barka, E.; Vatsa, P.; Sanchez, L.; Gavaut-Vaillant, N.; Jacquard, C.; Klenk, H. P.; Clément, C.; Oudouch, Y.; van Wezel, G. P. Microbiol Mol. Biol. Rev. 2015, in press
8. Pimm, S.; Russell, G. J.; Gittleman, J. L.; Brooks, T. M. Science 1995, 269, 347-350 10.1126/science.269.5222.347
9. Bentley, S. D.; Chater, K. F.; Cerdeno-Tarraga, A. M.; Challis, G. L.; Thomson, N. R.; James, K. D.; Harris, D. E.; Quail, M. A.; Kieser, H.; Harper, D.; Bateman, A.; Brown, S.; Chandra, G.; Chen, C. W.; Collins, M.; Cronin, A.; Fraser, A.; Goble, A.; Hidalgo, J.; Hornsby, T.; Howarth, S.; Huang, C. H.; Kieser, T.; Larke, L.; Murphy, L.; Oliver, K.; O'Neil, S.; Rabbinowitsch, E.; Rajandream, M. A.; Rutherford, K.; Rutter, S.; Seeger, K.; Saunders, D.; Sharp, S.; Squares, R.; Squares, S.; Taylor, K.; Warren, T.; Wietzorrek, A.; Woodward, J.; Barrell, B. G.; Parkhill, J.; Hopwood, D. A. Nature 2002, 417, 141-7 10.1038/417141a
10. Cruz-Morales, P.; Vijgenboom, E.; Iruegas-Bocardo, F.; Girard, G.; Yanez-Guerra, L. A.; Ramos-Aboites, H. E.; Pernodet, J. L.; Anne, J.; van Wezel, G. P.; Barona-Gomez, F. Genome Biol. Evol. 2013, 5, 1165-75 10.1093/gbe/evt082
11. Ikeda, H.; Ishikawa, J.; Hanamoto, A.; Shinose, M.; Kikuchi, H.; Shiba, T.; Sakaki, Y.; Hattori, M.; Omura, S. Nat. Biotechnol. 2003, 21, 526-31 10.1038/nbt820
12. Bibb, M. J. Curr. Opin. Microbiol. 2005, 8, 208-15 10.1016/j.mib.2005.02.016
13. van Wezel, G. P.; McDowall, K. J. Nat. Prod. Rep. 2011, 28, 1311-1333 10.1039/c1np00003a
14. Gross, H. Curr. Opin. Drug Discovery Dev. 2009, 12, 207-19
15. Medema, M. H.; Breitling, R.; Bovenberg, R.; Takano, E. Nat. Rev. Microbiol. 2011, 9, 131-7 10.1038/nrmicro2478
16. Nett, M.; Ikeda, H.; Moore, B. S. Nat. Prod. Rep. 2009, 26, 1362-84 10.1039/b817069j
17. van Wezel, G. P.; McKenzie, N. L.; Nodwell, J. R. Methods Enzymol. 2009, 458, 117-41 10.1016/S0076-6879(09)04805-8
18. Yoon, V.; Nodwell, J. R. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014, 41, 415-24 10.1007/s10295-013-1387-y
19. Zhu, H.; Sandiford, S. K.; van Wezel, G. P. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014, 41, 371-86 10.1007/s10295-013-1309-z
20. Schumann, J.; Hertweck, C. J. Biotechnol. 2006, 124, 690-703 10.1016/j.jbiotec.2006.03.046
21. Craney, A.; Ozimok, C.; Pimentel-Elardo, S. M.; Capretta, A.; Nodwell, J. R. Chem. Biol. 2012, 19, 1020-7 10.1016/j.chembiol.2012.06.013
22. Zhu, H.; Swierstra, J.; Wu, C.; Girard, G.; Choi, Y. H.; van Wamel, W.; Sandiford, S. K.; van Wezel, G. P. Microbiology 2014, 160, 1714-1725 10.1099/mic.0.078295-0
23. Hosaka, T.; Ohnishi-Kameyama, M.; Muramatsu, H.; Murakami, K.; Tsurumi, Y.; Kodani, S.; Yoshida, M.; Fujie, A.; Ochi, K. Nat. Biotechnol. 2009, 27, 462-4 10.1038/nbt.1538
24. Ochi, K.; Tanaka, Y.; Tojo, S. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014, 41, 403-14 10.1007/s10295-013-1349-4
25. Tamehiro, N.; Hosaka, T.; Xu, J.; Hu, H.; Otake, N.; Ochi, K. Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69, 6412-7 10.1128/AEM.69.11.6412-6417.2003
26. Wang, G.; Hosaka, T.; Ochi, K. Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74, 2834-40 10.1128/AEM.02800-07
27. Fu, P.; Jamison, M.; La, S.; MacMillan, J. B. Org. Lett. 2014, 16, 5656-9 10.1021/ol502731p
28. Krug, D.; Muller, R. Nat. Prod. Rep. 2014, 31, 768-83 10.1039/c3np70127a
29. Wu, C.; Kim, H. K.; van Wezel, G. P.; Choi, Y. H. Drug Discovery Today: Technol. 2015, 13, 11-7 10.1016/j.ddtec.2015.01.004
30. Gubbens, J.; Zhu, H.; Girard, G.; Song, L.; Florea, B. I.; Aston, P.; Ichinose, K.; Filippov, D. V.; Choi, Y. H.; Overkleeft, H. S.; Challis, G. L.; van Wezel, G. P. Chem. Biol. 2014, 21, 707-18 10.1016/j.chembiol.2014.03.011
31. Tanaka, Y.; Komatsu, M.; Okamoto, S.; Tokuyama, S.; Kaji, A.; Ikeda, H.; Ochi, K. Appl. Environ. Microbiol. 2009, 75, 4919-22 10.1128/AEM.00681-09
32. Jaskunas, S. R.; Lindahl, L.; Nomura, M. Nature 1975, 257, 458-462 10.1038/257458a0
33. Nishimura, K.; Hosaka, T.; Tokuyama, S.; Okamoto, S.; Ochi, K. J. Bacteriol. 2007, 189, 3876-3883 10.1128/JB.01776-06
34. Wu, C.; Choi, Y. H.; van Wezel, G. P. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2015, 10.1007/s10295-015-1666-x
35. Choi, H.-K.; Choi, Y. H.; Verberne, M.; Lefeber, A. W. M.; Erkelens, C.; Verpoorte, R. Phytochemistry 2004, 65, 857-864 10.1016/j.phytochem.2004.01.019
36. Abdi, H. Wiley Interdiscip Rev. Comput. Stat 2010, 2, 97-106 10.1002/wics.51
37. Grkovic, T.; Pouwer, R. H.; Vial, M.-L.; Gambini, L.; Noël, A.; Hooper, J. N. A.; Wood, S. A.; Mellick, G. D.; Quinn, R. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 6070-6074 10.1002/anie.201402239
38. Vine, K. L.; Matesic, L.; Locke, J. M.; Ranson, M.; Skropeta, D. Anti-Cancer Agents Med. Chem. 2009, 9, 397-414 10.2174/1871520610909040397
39. Breinholt, J.; Demuth, H.; Heide, M.; Jensen, G. W.; Müller, I. L.; Nielsen, R. I.; Olsen, C. E.; Rosendahl, C. N. Acta Chem. Scand. 1996, 50, 443-445 10.3891/acta.chem.scand.50-0443
40. Graefe, U.; Radics, L. J. Antibiot. 1986, 39, 162-163 10.7164/antibiotics.39.162
41. Sobolevskaya, M. P.; Denisenko, V. A.; Fotso, S.; Laach, H.; Menzorova, N. I.; Sibirtsev, Y. T.; Kuznetsova, T. A. Russ. Chem. Bull. 2008, 57, 665-668 10.1007/s11172-008-0105-9
42. Ozaki, T.; Nishiyama, M.; Kuzuyama, T. J. Biol. Chem. 2013, 288, 9946-9956 10.1074/jbc.M112.436451
43. Takahashi, S.; Takagi, H.; Toyoda, A.; Uramoto, M.; Nogawa, T.; Ueki, M.; Sakaki, Y.; Osada, H. J. Bacteriol. 2010, 192, 2839-2851 10.1128/JB.01557-09
44. Gillam, E. M.; Notley, L. M.; Cai, H.; De Voss, J. J.; Guengerich, F. P. Biochemistry 2000, 39, 13817-13824 10.1021/bi001229u
45. Madsen, E.; Bollag, J. Arch. Microbiol. 1988, 151, 71-76 10.1007/BF00444672
46. Russell, G. A.; Kaupp, G. J. Am. Chem. Soc. 1969, 91, 3851-3859 10.1021/ja01042a028
47. Girard, G.; Willemse, J.; Zhu, H.; Claessen, D.; Bukarasam, K.; Goodfellow, M.; van Wezel, G. P. Antonie van Leeuwenhoek 2014, 106, 365-380 10.1007/s10482-014-0209-1
48. Tanner, M. E. Nat. Prod. Rep. 2015, 32, 88-101 10.1039/C4NP00099D
49. Walsh, C. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 2718-2728 10.1021/cb500695k
50. Cox, J.; Mann, M. Nat. Biotechnol. 2008, 26, 1367-1372 10.1038/nbt.1511
51. Ishikura, M.; Yamada, K.; Abe, T. Nat. Prod. Rep. 2010, 27, 1630-1680 10.1039/c005345g
52. Steffan, N.; Grundmann, A.; Yin, W.-B.; Kremer, A.; Li, S.-M. Curr. Med. Chem. 2009, 16, 218-231 10.2174/092986709787002772
53. Motohashi, K.; Irie, K.; Toda, T.; Matsuo, Y. J. Antibiot. 2008, 61, 75-80 10.1038/ja.2008.113
54. Sasaki, T.; Igarashi, Y.; Ogawa, M.; Furumai, T. J. Antibiot. (Tokyo) 2002, 55, 11-14
55. Donadio, S.; Monciardini, P.; Alduina, R.; Mazza, P.; Chiocchini, C.; Cavaletti, L.; Sosio, M.; Puglia, A. M. J. Biotechnol. 2002, 99, 187-98 10.1016/S0168-1656(02)00209-2
56. Genilloud, O. Recent Pat. Anti-Infect. Drug Discovery 2012, 7, 189-204 10.2174/157489112803521968
57. Kieser, T.; Bibb, M. J.; Buttner, M. J.; Chater, K. F.; Hopwood, D. A. Practical Streptomyces Genetics; John Innes Foundation: Norwich, U.K., 2000.
58. Colson, S.; van Wezel, G. P.; Craig, M.; Noens, E. E. E.; Nothaft, H.; Mommaas, A. M.; Titgemeyer, F.; Joris, B.; Rigali, S. Microbiology 2008, 154, 373-382 10.1099/mic.0.2007/011940-0
59. Colson, S.; Stephan, J.; Hertrich, T.; Saito, A.; van Wezel, G. P.; Titgemeyer, F.; Rigali, S. J. Mol. Microbiol Biotechnol 2007, 12, 60-66 10.1159/000096460
60. Kim, H. K.; Choi, Y. H.; Verpoorte, R. Nat. Protoc. 2010, 5, 536-49 10.1038/nprot.2009.237
61. Wu, C.; van Wezel, G. P.; Choi, Y. H. J. Antibiot. 2015, 68, 445-52 10.1038/ja.2015.14
62. Kim, H. K.; Choi, Y. H.; Verpoorte, R. Nat. Protoc. 2010, 5, 536-49 10.1038/nprot.2009.237
63. Lukashin, A. V.; Borodovsky, M. Nucleic Acids Res. 1998, 26, 1107-1115 10.1093/nar/26.4.1107
64. Li, N.; Kuo, C. L.; Paniagua, G.; van den Elst, H.; Verdoes, M.; Willems, L. I.; van der Linden, W. A.; Ruben, M.; van Genderen, E.; Gubbens, J.; van Wezel, G. P.; Overkleeft, H. S.; Florea, B. I. Nat. Protoc. 2013, 8, 1155-68 10.1038/nprot.2013.065
65. Boersema, P. J.; Raijmakers, R.; Lemeer, S.; Mohammed, S.; Heck, A. J. Nat. Protoc. 2009, 4, 484-94 10.1038/nprot.2009.21
66. Gubbens, J.; Janus, M.; Florea, B. I.; Overkleeft, H. S.; van Wezel, G. P. Mol. Microbiol. 2012, 86, 1490-1507 10.1111/mmi.12072