Discovery of C-Glycosylpyranonaphthoquinones in Streptomyces sp. MBT76 by a Combined NMR-Based Metabolomics and Bioinformatics Workflow

Journal of Natural Products

Volumn 80, Issue 2, 2017, Pages 269-277

  Wu, Changsheng ^a   Du, Chao ^a   Ichinose, Koji ^b   Choi, Young Hae ^a   Van Wezel, Gilles P ^a  

^a LEIDEN UNIVERSITY   (Netherlands)

^b MUSASHINO UNIVERSITY   (Japan)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ACTINORHODINE; ANTIBIOTIC AGENT; C GLYCOSYLPYRANONAPHTHOQUINONE; GRANATICIN; ISOCOUMARIN DERIVATIVE; POLYKETIDE SYNTHASE; PYRONE DERIVATIVE; QUINONE DERIVATIVE; UNCLASSIFIED DRUG; ANTIINFECTIVE AGENT; BE 54238A; BE 54238B; GLYCOSIDE; NAPHTHOQUINONE; PYRROLIZIDINE ALKALOID;

ANTIMICROBIAL ACTIVITY; ARTICLE; BIOINFORMATICS; BIOLOGICAL ACTIVITY; BIOSYNTHESIS; CONTROLLED STUDY; EPOXIDATION; ESCHERICHIA COLI; GENE ACTIVATION; GENE CLUSTER; GENE EXPRESSION; GENOME SIZE; GLYCOSYLATION; HETERONUCLEAR MULTIPLE BOND CORRELATION; HETERONUCLEAR SINGLE QUANTUM COHERENCE; HYDROXYLATION; METABOLITE; METABOLOMICS; MOLECULE; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; STAPHYLOCOCCUS AUREUS; STREPTOMYCES; WORKFLOW; ACTINOBACTERIA; BACILLUS SUBTILIS; BIOLOGY; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DRUG EFFECTS; ISOLATION AND PURIFICATION; MICROBIAL SENSITIVITY TEST;

ACTINOBACTERIA; ANTI-BACTERIAL AGENTS; BACILLUS SUBTILIS; COMPUTATIONAL BIOLOGY; ESCHERICHIA COLI; GLYCOSIDES; METABOLOMICS; MICROBIAL SENSITIVITY TESTS; MOLECULAR STRUCTURE; NAPHTHOQUINONES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; PYRROLIZIDINE ALKALOIDS; STAPHYLOCOCCUS AUREUS; STREPTOMYCES;

EID: 85013930271     PISSN: 01633864     EISSN: 15206025     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/acs.jnatprod.6b00478     Document Type: Article

References (50)

1. Bérdy, J. J. Antibiot. 2012, 65, 385-395 10.1038/ja.2012.27
2. Barka, E. A.; Vatsa, P.; Sanchez, L.; Gaveau-vaillant, N.; Jacquard, C.; Klenk, H.; Clément, C.; Ouhdouch, Y.; van Wezel, G. P. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2016, 80, 1-43 10.1128/MMBR.00019-15
3. Cooper, M. A.; Shlaes, D. Nature 2011, 472, 32 10.1038/472032a
4. Kolter, R.; van Wezel, G. P. Nat. Microbiol. 2016, 1, 15020 10.1038/nmicrobiol.2015.20
5. Payne, D. J.; Gwynn, M. N.; Holmes, D. J.; Pompliano, D. L. Nat. Rev. Drug Discovery 2007, 6, 29-40 10.1038/nrd2201
6. Bentley, S. D.; Chater, K. F.; Cerdeno-Tarraga, A.-M.; Challis, G. L.; Thomson, N. R.; James, K. D.; Harris, D. E.; Quail, M. A.; Kieser, H.; Harper, D.; Bateman, A.; Brown, S.; Chandra, G.; Chen, C. W.; Collins, M.; Cronin, A.; Fraser, A.; Goble, A.; Hidalgo, J.; Hornsby, T.; Howarth, S.; Huang, C.-H.; Kieser, T.; Larke, L.; Murphy, L.; Oliver, K.; O'Neil, S.; Rabbinowitsch, E.; Rajandream, M.-A.; Rutherford, K.; Rutter, S.; Seeger, K.; Saunders, D.; Sharp, S.; Squares, R.; Squares, S.; Taylor, K.; Warren, T.; Wietzorrek, A.; Woodward, J.; Barrell, B. G.; Parkhill, J.; Hopwood, D. A. Nature 2002, 417, 141-147 10.1038/417141a
7. Medema, M. H.; Kottmann, R.; Yilmaz, P.; Cummings, M.; Biggins, J. B.; Blin, K.; de Bruijn, I.; Chooi, Y. H.; Claesen, J.; Coates, R. C.; Cruz-Morales, P.; Duddela, S.; Düsterhus, S.; Edwards, D. J.; Fewer, D. P.; Garg, N.; Geiger, C.; Gomez-Escribano, J. P.; Greule, A.; Hadjithomas, M.; Haines, A. S.; Helfrich, E. J. N.; Hillwig, M. L.; Ishida, K.; Jones, A. C.; Jones, C. S.; Jungmann, K.; Kegler, C.; Kim, H. U.; Kötter, P.; Krug, D.; Masschelein, J.; Melnik, A. V.; Mantovani, S. M.; Monroe, E. a; Moore, M.; Moss, N.; Nützmann, H.-W.; Pan, G.; Pati, A.; Petras, D.; Reen, F. J.; Rosconi, F.; Rui, Z.; Tian, Z.; Tobias, N. J.; Tsunematsu, Y.; Wiemann, P.; Wyckoff, E.; Yan, X.; Yim, G.; Yu, F.; Xie, Y.; Aigle, B.; Apel, A. K.; Balibar, C. J.; Balskus, E. P.; Barona-Gómez, F.; Bechthold, A.; Bode, H. B.; Borriss, R.; Brady, S. F.; Brakhage, A. a; Caffrey, P.; Cheng, Y.-Q.; Clardy, J.; Cox, R. J.; De Mot, R.; Donadio, S.; Donia, M. S.; van der Donk, W. a; Dorrestein, P. C.; Doyle, S.; Driessen, A. J. M.; Ehling-Schulz, M.; Entian, K.-D.; Fischbach, M. a; Gerwick, L.; Gerwick, W. H.; Gross, H.; Gust, B.; Hertweck, C.; Höfte, M.; Jensen, S. E.; Ju, J.; Katz, L.; Kaysser, L.; Klassen, J. L.; Keller, N. P.; Kormanec, J.; Kuipers, O. P.; Kuzuyama, T.; Kyrpides, N. C.; Kwon, H.-J.; Lautru, S.; Lavigne, R.; Lee, C. Y.; Linquan, B.; Liu, X.; Liu, W.; Luzhetskyy, A.; Mahmud, T.; Mast, Y.; Méndez, C.; Metsä-Ketelä, M.; Micklefield, J.; Mitchell, D. a; Moore, B. S.; Moreira, L. M.; Müller, R.; Neilan, B. a; Nett, M.; Nielsen, J.; O’Gara, F.; Oikawa, H.; Osbourn, A.; Osburne, M. S.; Ostash, B.; Payne, S. M.; Pernodet, J.-L.; Petricek, M.; Piel, J.; Ploux, O.; Raaijmakers, J. M.; Salas, J. a; Schmitt, E. K.; Scott, B.; Seipke, R. F.; Shen, B.; Sherman, D. H.; Sivonen, K.; Smanski, M. J.; Sosio, M.; Stegmann, E.; Süssmuth, R. D.; Tahlan, K.; Thomas, C. M.; Tang, Y.; Truman, A. W.; Viaud, M.; Walton, J. D.; Walsh, C. T.; Weber, T.; van Wezel, G. P.; Wilkinson, B.; Willey, J. M.; Wohlleben, W.; Wright, G. D.; Ziemert, N.; Zhang, C.; Zotchev, S. B.; Breitling, R.; Takano, E.; Glöckner, F. O. Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 625-631 10.1038/nchembio.1890
8. Fedorova, N. D.; Moktali, V.; Medema, M. H. Methods Mol. Biol. 2012, 944, 23-45 10.1007/978-1-62703-122-6_2
9. Zhu, H.; Sandiford, S. K.; van Wezel, G. P. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2014, 41, 371-386 10.1007/s10295-013-1309-z
10. Rutledge, P. J.; Challis, G. L. Nat. Rev. Microbiol. 2015, 13, 509-523 10.1038/nrmicro3496
11. van Wezel, G. P.; McDowall, K. J. Nat. Prod. Rep. 2011, 28, 1311-1333 10.1039/c1np00003a
12. Bibb, M. J. Curr. Opin. Microbiol. 2005, 8, 208-215 10.1016/j.mib.2005.02.016
13. Abdelmohsen, U. R.; Grkovic, T.; Balasubramanian, S.; Kamel, M. S.; Quinn, R. J.; Hentschel, U. Biotechnol. Adv. 2015, 33, 798-811 10.1016/j.biotechadv.2015.06.003
14. Wu, C.; Choi, Y. H.; van Wezel, G. P. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2016, 43, 299-312 10.1007/s10295-015-1666-x
15. Zhu, H.; Swierstra, J.; Wu, C.; Girard, G.; Choi, Y. H.; van Wamel, W.; Sandiford, S. K.; van Wezel, G. P. Microbiology 2014, 160, 1714-1725 10.1099/mic.0.078295-0
16. Wu, C.; Zhu, H.; van Wezel, G. P.; Choi, Y. H. Metabolomics 2016, 12, 90 10.1007/s11306-016-1025-6
17. Lukashin, A. V.; Borodovsky, M. Nucleic Acids Res. 1998, 26, 1107-1115 10.1093/nar/26.4.1107
18. Blin, K.; Medema, M. H.; Kazempour, D.; Fischbach, M. A.; Breitling, R.; Takano, E.; Weber, T. Nucleic Acids Res. 2013, 41, W204-W212 10.1093/nar/gkt449
19. Metsä-Ketelä, M.; Oja, T.; Taguchi, T.; Okamoto, S.; Ichinose, K. Curr. Opin. Chem. Biol. 2013, 17, 562-570 10.1016/j.cbpa.2013.06.032
20. Oja, T.; Galindo, P. S. M.; Taguchi, T.; Manner, S.; Vuorela, P. M.; Ichinose, K.; Metsä-Ketelä, M.; Fallarero, A. Antimicrob. Agents Chemother. 2015, 59, 6046-6052 10.1128/AAC.00991-15
21. Okamoto, S.; Taguchi, T.; Ochi, K.; Ichinose, K. Chem. Biol. 2009, 16, 226-236 10.1016/j.chembiol.2009.01.015
22. Ichinose, K.; Ozawa, M.; Itou, K.; Kunieda, K.; Ebizuka, Y. Microbiology 2003, 149, 1633-1645 10.1099/mic.0.26310-0
23. Ichinose, K.; Bedford, D. J.; Tornus, D.; Bechthold, A.; Bibb, M. J.; Revill, W. P.; Floss, H. G.; Hopwood, D. A. Chem. Biol. 1998, 5, 647-659 10.1016/S1074-5521(98)90292-7
24. Kersten, R. D.; Ziemert, N.; Gonzalez, D. J.; Duggan, B. M.; Nizet, V.; Dorrestein, P. C.; Moore, B. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, E4407-E4416 10.1073/pnas.1315492110
25. Ramos, J. L.; Martinez-Bueno, M.; Molina-henares, A. J.; Teran, W.; Watanabe, K.; Zhang, X.; Gallegos, M. T.; Brennan, R.; Tobes, R. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2005, 69, 326-356 10.1128/MMBR.69.2.326-356.2005
26. Novakova, R.; Homerova, D.; Feckova, L.; Kormanec, J. Microbiology 2005, 151, 2693-2706 10.1099/mic.0.28019-0
27. Novakova, R.; Rehakova, A.; Kutas, P.; Feckova, L.; Kormanec, J. Microbiology 2011, 157, 1629-1639 10.1099/mic.0.047795-0
28. Novakova, R.; Kutas, P.; Feckova, L.; Kormanec, J. Microbiology 2010, 156, 2374-2383 10.1099/mic.0.037895-0
29. Bierman, M.; Logan, R.; O’Brien, K.; Seno, E. T.; Rao, R. N.; Schoner, B. E. Gene 1992, 116, 43-49 10.1016/0378-1119(92)90627-2
30. Kim, H. K.; Choi, Y. H.; Verpoorte, R. Nat. Protoc. 2010, 5, 536-549 10.1038/nprot.2009.237
31. Hong, L.; Zhao, Z.; Melancon, C. E.; Zhang, H.; Liu, H.-w. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 4954-4967 10.1021/ja0771383
32. Kara, M.; Soga, S.; Shono, K.; Eishima, J.; Mizukami, T. J. Antibiot. 2001, 54, 182-186 10.7164/antibiotics.54.182
33. Taguchi, T.; Okamoto, S.; Hasegawa, K.; Ichinose, K. ChemBioChem 2011, 12, 2767-2773 10.1002/cbic.201100571
34. Hegde, V. R.; King, A. H.; Patel, M. G.; Puar, M. S.; McPhail, A. T. Tetrahedron Lett. 1987, 28, 4485-4488 10.1016/S0040-4039(00)96543-2
35. Patel, M.; Hegde, V.; Horan, A.; Barrett, T.; Bishop, R.; King, A.; Marquez, J.; Hare, R.; Gullo, V. J. Antibiot. 1989, 42, 1063-1069 10.7164/antibiotics.42.1063
36. Jiang, Z.; Guo, L.; Chen, C.; Liu, S.; Zhang, L.; Dai, S.; He, Q.; You, X.; Hu, X.; Tuo, L.; Jiang, W.; Sun, C. J. Antibiot. 2015, 68, 771-774 10.1038/ja.2015.70
37. Taguchi, T.; Yabe, M.; Odaki, H.; Shinozaki, M.; Metsä-Ketelä, M.; Arai, T.; Okamoto, S.; Ichinose, K. Chem. Biol. 2013, 20, 510-520 10.1016/j.chembiol.2013.03.007
38. Tsukamoto, M.; Nakajima, S.; Murooka, K.; Hirayama, M.; Hirano, K.; Yoshida, S.; Kojiri, K.; Suda, H. J. Antibiot. 2000, 53, 26-32 10.7164/antibiotics.53.26
39. Tatsuta, K.; Hirabayashi, T.; Kojima, M.; Suzuki, Y.; Ogura, T. J. Antibiot. 2004, 57, 291-297 10.7164/antibiotics.57.291
40. Tatsuta, K.; Hosokawa, S. Sci. Technol. Adv. Mater. 2006, 7, 397-410 10.1016/j.stam.2006.05.001
41. Taguchi, T.; Itou, K.; Ebizuka, Y.; Malpartida, F.; Hopwood, D. A.; Surti, C. M.; Booker-Milburn, K. I.; Stephenson, G. R.; Ichinose, K. J. Antibiot. 2000, 53, 144-152 10.7164/antibiotics.53.144
42. Sambrook, J.; Fritsch, E. F.; Maniatis, T. Molecular Cloning: A Laboratory Manual; Cold Spring Harbor Laboratory Press: New York, 1989.
43. MacNeil, D. J.; Gewain, K. M.; Ruby, C. L.; Dezeny, G.; Gibbons, P. H.; MacNeil, T. Gene 1992, 111, 61-68 10.1016/0378-1119(92)90603-M
44. Kieser, T; Bibb, M; Buttner, M; Chater K, H. D. Practical Streptomyces Genetics; John Innes Foundation: Norwich, United Kingdom, 2000.
45. Girard, G.; Willemse, J.; Zhu, H.; Claessen, D.; Bukarasam, K.; Goodfellow, M.; van Wezel, G. P. Antonie van Leeuwenhoek 2014, 106, 365-380 10.1007/s10482-014-0209-1
46. Colson, S.; Stephan, J.; Hertrich, T.; Saito, A.; van Wezel, G. P.; Titgemeyer, F.; Rigali, S. J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2006, 12, 60-66 10.1159/000096460
47. Wu, C.; Zacchetti, B.; Ram, A. F. J.; van Wezel, G. P.; Claessen, D.; Choi, Y. H. Sci. Rep. 2015, 5, 10868 10.1038/srep10868
48. Li, N.; Kuo, C.-L.; Paniagua, G.; van den Elst, H.; Verdoes, M.; Willems, L. I.; van der Linden, W. a; Ruben, M.; van Genderen, E.; Gubbens, J.; van Wezel, G. P.; Overkleeft, H. S.; Florea, B. I. Nat. Protoc. 2013, 8, 1155-1168 10.1038/nprot.2013.065
49. Wu, C.; Medema, M. H.; Läkamp, R. M.; Zhang, L.; Dorrestein, P. C.; Choi, Y. H.; van Wezel, G. P. ACS Chem. Biol. 2016, 11, 478-490 10.1021/acschembio.5b00801
50. Wu, C.; van Wezel, G. P.; Choi, Y. H. J. Antibiot. 2015, 68, 445-452 10.1038/ja.2015.14