Tailoring Biomaterials for Cancer Immunotherapy: Emerging Trends and Future Outlook

Advanced Materials

Volumn 29, Issue 29, 2017, Pages

  Wang, Chao ^a,b   Ye, Yanqi ^a,b   Hu, Quanyin ^a,b   Bellotti, Adriano ^a,c   Gu, Zhen ^a,b,c  

^a Biomedical Research Imaging Center   (United States)

^b UNC Hamner Institute for Drug Safety Sciences   (United States)

^c UNIVERSITY OF NORTH CAROLINA SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

biomaterials; cancer immunotherapy; cell therapy; drug delivery

Indexed keywords

BIOMATERIALS; CELL ENGINEERING; CONTROLLED DRUG DELIVERY; CYTOLOGY; DISEASES; DRUG DELIVERY; INTERFACES (MATERIALS); T-CELLS; TARGETED DRUG DELIVERY;

ANTIGEN RECEPTORS; CANCER IMMUNOTHERAPY; CELL THERAPY; EMERGING TRENDS; IMMUNOMODULATORY; PARADIGM SHIFTS; PATIENT SURVIVALS; THERAPEUTIC BENEFITS;

SCAFFOLDS (BIOLOGY);

ANTIGEN; BIOMATERIAL; IMMUNOLOGIC FACTOR; NANOMATERIAL;

ANIMAL; ANTIGEN PRESENTING CELL; BIOLOGICAL THERAPY; CHEMISTRY; CYTOLOGY; GENETICS; HUMAN; IMMUNOLOGY; IMMUNOTHERAPY; METABOLISM; NEOPLASM;

ANIMALS; ANTIGEN-PRESENTING CELLS; ANTIGENS; BIOCOMPATIBLE MATERIALS; CELL- AND TISSUE-BASED THERAPY; HUMANS; IMMUNOLOGIC FACTORS; IMMUNOTHERAPY; NANOSTRUCTURES; NEOPLASMS;

EID: 85019690483     PISSN: 09359648     EISSN: 15214095     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/adma.201606036     Document Type: Review

References (221)

1. P. Parham, The Immune System, Garland Science, New York 2014.
2. D. Ricklin, G. Hajishengallis, K. Yang, J. D. Lambris, Nat. Immunol. 2010, 11, 785.
3. J. B. Swann, M. J. Smyth, J. Clin. Invest. 2007, 117, 1137.
4. I. Mellman, G. Coukos, G. Dranoff, Nature 2011, 480, 480.
5. R. Kim, M. Emi, K. Tanabe, Immunology 2007, 121, 1.
6. G. P. Dunn, A. T. Bruce, H. Ikeda, L. J. Old, R. D. Schreiber, Nat. Immunol. 2002, 3, 991.
7. G. A. Rabinovich, D. Gabrilovich, E. M. Sotomayor, Annu. Rev. Immunol. 2007, 25, 267.
8. D. E. Speiser, P.-C. Ho, G. Verdeil, Nat. Rev. Immunol. 2016, 16, 599.
9. A. M. Engel, I. M. Svane, S. Mouritsen, J. Rygaard, J. Clausen, O. Werdelin, APMIS 1996, 104, 629.
10. J. Hamanishi, M. Mandai, M. Iwasaki, T. Okazaki, Y. Tanaka, K. Yamaguchi, T. Higuchi, H. Yagi, K. Takakura, N. Minato, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 3360.
11. D. H. Munn, A. L. Mellor, Trends Mol. Med. 2004, 10, 15.
12. D. I. Gabrilovich, S. Nagaraj, Nat. Rev. Immunol. 2009, 9, 162.
13. J. Galon, A. Costes, F. Sanchez-Cabo, A. Kirilovsky, B. Mlecnik, C. Lagorce-Pagès, M. Tosolini, M. Camus, A. Berger, P. Wind, Science 2006, 313, 1960.
14. L. E. Klevorn, R. M. Teague, Trends Immunol. 2016, 37, 354.
15. D. R. Littman, Cell 2015, 162, 1186.
16. J. Couzin-Frankel, Science 2013, 342, 1432.
17. D. O'sullivan, E. L. Pearce, Trends Immunol. 2015, 36, 71.
18. E. M. Verdegaal, N. F. de Miranda, M. Visser, T. Harryvan, M. M. van Buuren, R. S. Andersen, S. R. Hadrup, C. E. van der Minne, R. Schotte, H. Spits, J. B. Haanen, E. H. Kapiteijn, T. N. Schumacher, S. H. van der Burg, Nature 2016, 536, 91.
19. E. I. Buchbinder, F. S. Hodi, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2016, 13, 77.
20. D. M. Pardoll, Nat. Rev. Cancer 2012, 12, 252.
21. P. Sharma, J. P. Allison, Cell 2015, 161, 205.
22. S. A. Grupp, M. Kalos, D. Barrett, R. Aplenc, D. L. Porter, S. R. Rheingold, D. T. Teachey, A. Chew, B. Hauck, J. F. Wright, N. Engl. J. Med. 2013, 368, 1509.
23. A. D. Fesnak, C. H. June, B. L. Levine, Nat. Rev. Cancer 2016, 16, 566.
24. M. H. Kershaw, J. A. Westwood, P. K. Darcy, Nat. Rev. Cancer 2013, 13, 525.
25. L. Jeanbart, M. A. Swartz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 14467.
26. S. T. Koshy, D. J. Mooney, Curr. Opin. Biotechnol. 2016, 40, 1.
27. L. Gu, D. J. Mooney, Nat. Rev. Cancer 2016, 16, 56.
28. C. Liang, L. Xu, G. Song, Z. Liu, Chem. Soc. Rev. 2016, 45, 6250.
29. A. S. Cheung, D. J. Mooney, Nano Today 2015, 10, 511.
30. M. S. Goldberg, Cell 2015, 161, 201.
31. N. A. Hotaling, L. Tang, D. J. Irvine, J. E. Babensee, Annu. Rev. Biomed. Eng. 2015, 17, 317.
32. D. J. Irvine, Nat. Rev. Mater. 2016, 1, 15008.
33. J. Banchereau, R. M. Steinman, Nature 1998, 392, 245.
34. J. Banchereau, A. K. Palucka, Nat. Rev. Immunol. 2005, 5, 296.
35. K. Palucka, J. Banchereau, Nat. Rev. Cancer 2012, 12, 265.
36. A. Makkouk, G. J. Weiner, Cancer Res. 2015, 75, 5.
37. S. G. Reed, M. T. Orr, C. B. Fox, Nat. Med. 2013, 19, 1597.
38. E. L. Dane, D. J. Irvine, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 1146.
39. T. Kawai, S. Akira, Nat. Immunol. 2010, 11, 373.
40. A. F. Radovic-Moreno, N. Chernyak, C. C. Mader, S. Nallagatla, R. S. Kang, L. L. Hao, D. A. Walker, T. L. Halo, T. J. Merkel, C. H. Rische, S. Anantatmula, M. Burkhart, C. A. Mirkin, S. M. Gryaznov, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 3892.
41. L. J. Cruz, P. J. Tacken, F. Rueda, J. C. Domingo, F. Albericio, C. G. Figdor, Methods Enzymol. 2012, 509, 143.
42. Y. Fan, J. J. Moon, Vaccines 2015, 3, 662.
43. S. T. Reddy, M. A. Swartz, J. A. Hubbell, Trends Immunol. 2006, 27, 573.
44. A. E. Gregory, D. Williamson, R. Titball, Front. Cell. Infect. Microbiol. 2013, 3, 13.
45. M. F. Bachmann, G. T. Jennings, Nat. Rev. Immunol. 2010, 10, 787.
46. D. J. Irvine, M. A. Swartz, G. L. Szeto, Nat. Mater. 2013, 12, 978.
47. T. Storni, C. Ruedl, K. Schwarz, R. A. Schwendener, W. A. Renner, M. F. Bachmann, J. Immunol. 2004, 172, 1777.
48. T. Storni, F. Lechner, I. Erdmann, T. Bachi, A. Jegerlehner, T. Dumrese, T. M. Kundig, C. Ruedl, M. F. Bachmann, J. Immunol. 2002, 168, 2880.
49. P. H. Lizotte, A. M. Wen, M. R. Sheen, J. Fields, P. Rojanasopondist, N. F. Steinmetz, S. Fiering, Nat. Nanotechnol. 2015, 11, 295.
50. L. M. Kranz, M. Diken, H. Haas, S. Kreiter, C. Loquai, K. C. Reuter, M. Meng, D. Fritz, F. Vascotto, H. Hefesha, C. Grunwitz, M. Vormehr, Y. Husemann, A. Selmi, A. N. Kuhn, J. Buck, E. Derhovanessian, R. Rae, S. Attig, J. Diekmann, R. A. Jabulowsky, S. Heesch, J. Hassel, P. Langguth, S. Grabbe, C. Huber, O. Tureci, U. Sahin, Nature 2016, 534, 396.
51. D. S. Watson, A. N. Endsley, L. Huang, Vaccine 2012, 30, 5799.
52. T. M. Allen, P. R. Cullis, Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65, 36.
53. F. Danhier, E. Ansorena, J. M. Silva, R. Coco, A. Le Breton, V. Preat, J. Controlled Release 2012, 161, 505.
54. H. Yue, G. H. Ma, Vaccine 2015, 33, 5927.
55. J. Hennessy, Nat. Mater. 2015, 14, 1186.
56. P. P. Zhang, Y. C. Chiu, L. H. Tostanoski, C. M. Jewell, ACS Nano 2015, 9, 6465.
57. D. A. Scheinberg, M. R. McDevitt, T. Dao, J. J. Mulvey, E. Feinberg, S. Alidori, Adv. Drug Delivery Rev. 2013, 65, 2016.
58. K. Niikura, T. Matsunaga, T. Suzuki, S. Kobayashi, H. Yamaguchi, Y. Orba, A. Kawaguchi, H. Hasegawa, K. Kajino, T. Ninomiya, K. Ijiro, H. Sawa, ACS Nano 2013, 7, 3926.
59. G. Navarro-Tovar, G. Palestino, S. Rosales-Mendoza, Expert Rev. Vaccines 2016, 15, 1449.
60. S. Mitragotri, Nat. Rev. Immunol. 2005, 5, 905.
61. S. T. Reddy, A. J. van der Vlies, E. Simeoni, V. Angeli, G. J. Randolph, C. P. O'Neill, L. K. Lee, M. A. Swartz, J. A. Hubbell, Nat. Biotechnol. 2007, 25, 1159.
62. V. Manolova, A. Flace, M. Bauer, K. Schwarz, P. Saudan, M. F. Bachmann, Eur. J. Immunol. 2008, 38, 1404.
63. A. de Titta, M. Ballester, Z. Julier, C. Nembrini, L. Jeanbart, A. J. van der Vlies, M. A. Swartz, J. A. Hubbell, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 19902.
64. L. Xu, J. Xiang, Y. Liu, J. Xu, Y. Luo, L. Feng, Z. Liu, R. Peng, Nanoscale 2016, 8, 3785.
65. M. C. Hanson, M. P. Crespo, W. Abraham, K. D. Moynihan, G. L. Szeto, S. H. Chen, M. B. Melo, S. Mueller, D. J. Irvine, J. Clin. Invest. 2015, 125, 2532.
66. C. M. Jewell, S. C. B. López, D. J. Irvine, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 15745.
67. S. P. Kasturi, I. Skountzou, R. A. Albrecht, D. Koutsonanos, T. Hua, H. I. Nakaya, R. Ravindran, S. Stewart, M. Alam, M. Kwissa, F. Villinger, N. Murthy, J. Steel, J. Jacob, R. J. Hogan, A. Garcia-Sastre, R. Compans, B. Pulendran, Nature 2011, 470, 543.
68. R. Kuai, L. J. Ochyl, K. S. Bahjat, A. Schwendeman, J. J. Moon, Nat. Mater. 2017, 16, 489.
69. T. N. Schumacher, R. D. Schreiber, Science 2015, 348, 69.
70. M. M. Gubin, M. N. Artyomov, E. R. Mardis, R. D. Schreiber, J. Clin. Invest. 2015, 125, 3413.
71. G. M. Lynn, R. Laga, P. A. Darrah, A. S. Ishizuka, A. J. Balaci, A. E. Dulcey, M. Pechar, R. Pola, M. Y. Gerner, A. Yamamoto, C. R. Buechler, K. M. Quinn, M. G. Smelkinson, O. Vanek, R. Cawood, T. Hills, O. Vasalatiy, K. Kastenmuller, J. R. Francica, L. Stutts, J. K. Tom, K. A. Ryu, A. P. Esser-Kahn, T. Etrych, K. D. Fisher, L. W. Seymour, R. A. Seder, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 1201.
72. J. J. Moon, H. Suh, A. Bershteyn, M. T. Stephan, H. Liu, B. Huang, M. Sohail, S. Luo, S. H. Um, H. Khant, Nat. Mater. 2011, 10, 243.
73. H. Liu, K. D. Moynihan, Y. Zheng, G. L. Szeto, A. V. Li, B. Huang, D. S. Van Egeren, C. Park, D. J. Irvine, Nature 2014, 507, 519.
74. L. Gu, L. E. Ruff, Z. T. Qin, M. Corr, S. M. Hedrick, M. J. Sailor, Adv. Mater. 2012, 24, 3981.
75. B. Kwong, H. P. Liu, D. J. Irvine, Biomaterials 2011, 32, 5134.
76. P. J. Tacken, I. J. de Vries, R. Torensma, C. G. Figdor, Nat. Rev. Immunol. 2007, 7, 790.
77. L. J. Cruz, F. Rueda, B. Cordobilla, L. Simon, L. Hosta, F. Albericio, J. C. Domingo, Mol. Pharm. 2011, 8, 104.
78. C. Tsopelas, R. Sutton, J. Nucl. Med. 2002, 43, 1377.
79. M. B. Faries, I. Bedrosian, C. Reynolds, H. Q. Nguyen, A. Alavi, B. J. Czerniecki, Ann. Surg. Oncol. 2000, 7, 98.
80. J. A. Joyce, D. T. Fearon, Science 2015, 348, 74.
81. F. Mbeunkui, D. J. Johann Jr., Cancer Chemother. Pharmacol. 2009, 63, 571.
82. T. Kitamura, B. Z. Qian, J. W. Pollard, Nat. Rev. Immunol. 2015, 15, 73.
83. T. F. Gajewski, H. Schreiber, Y. X. Fu, Nat. Immunol. 2013, 14, 1014.
84. D. R. Powell, A. Huttenlocher, Trends Immunol. 2016, 37, 41.
85. Y. Mao, E. T. Keller, D. H. Garfield, K. Shen, J. Wang, Cancer Metastasis Rev. 2013, 32, 303.
86. R. Noy, J. W. Pollard, Immunity 2014, 41, 49.
87. C. Engblom, C. Pfirschke, M. J. Pittet, Nat. Rev. Cancer 2016, 16, 447.
88. F. Spill, D. S. Reynolds, R. D. Kamm, M. H. Zaman, Curr. Opin. Biotechnol. 2016, 40, 41.
89. D. F. Quail, J. A. Joyce, Nat. Med. 2013, 19, 1423.
90. Y. Zhao, M. R. Huo, Z. H. Xu, Y. H. Wang, L. Huang, Biomaterials 2015, 68, 54.
91. H. P. Liu, B. Kwong, D. J. Irvine, Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2011, 50, 7052.
92. D. Liao, Z. Liu, W. J. Wrasidlo, Y. Luo, G. Nguyen, T. Chen, R. Xiang, R. A. Reisfeld, Cancer Res. 2011, 71, 5688.
93. B. Kwong, S. A. Gai, J. Elkhader, K. D. Wittrup, D. J. Irvine, Cancer Res. 2013, 73, 1547.
94. Y. Umeki, K. Mohri, Y. Kawasaki, H. Watanabe, R. Takahashi, Y. Takahashi, Y. Takakura, M. Nishikawa, Adv. Funct. Mater. 2015, 25, 5758.
95. J. Park, S. H. Wrzesinski, E. Stern, M. Look, J. Criscione, R. Ragheb, S. M. Jay, S. L. Demento, A. Agawu, P. L. Limon, Nat. Mater. 2012, 11, 895.
96. Y. Lu, L. Miao, Y. Wang, Z. Xu, Y. Zhao, Y. Shen, G. Xiang, L. Huang, Mol. Ther. 2016, 24, 364.
97. Z. H. Xu, Y. H. Wang, L. Zhang, L. Huang, ACS Nano 2014, 8, 3636.
98. Y. Wang, Y.-X. Lin, S.-L. Qiao, H.-W. An, Y. Ma, Z.-Y. Qiao, R. Rajapaksha, H. Wang, Biomaterials 2016, 112, 153.
99. A. Alshamsan, S. Hamdy, J. Samuel, A. O. El-Kadi, A. Lavasanifar, H. Uludag, Biomaterials 2010, 31, 1420.
100. O. Molavi, A. Mahmud, S. Hamdy, R. W. Hung, R. Lai, J. Samuel, A. Lavasanifar, Mol. Pharm. 2010, 7, 364.
101. H. Yu, D. Pardoll, R. Jove, Nat. Rev. Cancer 2009, 9, 798.
102. M. Pickup, S. Novitskiy, H. L. Moses, Nat. Rev. Cancer 2013, 13, 788.
103. R. N. Schwartz, L. Stover, J. Dutcher, Oncology 2002, 16, 11.
104. A. Carpentier, P. Metellus, R. Ursu, S. Zohar, F. Lafitte, M. Barrie, Y. X. Meng, M. Richard, C. Parizot, F. Laigle-Donadey, G. Gorochov, D. Psimaras, M. Sanson, A. Tibi, O. Chinot, A. F. Carpentier, Neuro-Oncology 2010, 12, 401.
105. A. Yonezawa, S. Dutt, C. Chester, J. Kim, H. E. Kohrt, Clin. Cancer Res. 2015, 21, 3113.
106. J. E. Rosenberg, J. Hoffman-Censits, T. Powles, M. S. van der Heijden, A. V. Balar, A. Necchi, N. Dawson, P. H. O'Donnell, A. Balmanoukian, Y. Loriot, S. Srinivas, M. M. Retz, P. Grivas, R. W. Joseph, M. D. Galsky, M. T. Fleming, D. P. Petrylak, J. L. Perez-Gracia, H. A. Burris, D. Castellano, C. Canil, J. Bellmunt, D. Bajorin, D. Nickles, R. Bourgon, G. M. Frampton, N. Cui, S. Mariathasan, O. Abidoye, G. D. Fine, R. Dreicer, Lancet 2016, 387, 1909.
107. E. C. Smyth, D. Cunningham, Lancet Oncol. 2016, 17, 682.
108. J. Sul, G. M. Blumenthal, X. Jiang, K. He, P. Keegan, R. Pazdur, Oncologist 2016, 21, 643.
109. W. Zou, J. D. Wolchok, L. Chen, Sci. Transl. Med. 2016, 8, 328rv4.
110. L. Chen, X. Han, J. Clin. Invest. 2015, 125, 3384.
111. C. Boutros, A. Tarhini, E. Routier, O. Lambotte, F. L. Ladurie, F. Carbonnel, H. Izzeddine, A. Marabelle, S. Champiat, A. Berdelou, E. Lanoy, M. Texier, C. Libenciuc, A. M. Eggermont, J. C. Soria, C. Mateus, C. Robert, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2016, 13, 473.
112. J. Naidoo, D. B. Page, B. T. Li, L. C. Connell, K. Schindler, M. E. Lacouture, M. A. Postow, J. D. Wolchok, Ann. Oncol. 2015, 26, 2375.
113. J. S. Weber, J. C. Yang, M. B. Atkins, M. L. Disis, J. Clin. Oncol. 2015, 33, 2092.
114. M. F. Fransen, T. C. van der Sluis, F. Ossendorp, R. Arens, C. J. Melief, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 5381.
115. C. Wang, Y. Ye, Z. Gu, Hum. Vaccin. Immunother. 2017, 13, 245.
116. C. Wang, Y. Ye, G. M. Hochu, H. Sadeghifar, Z. Gu, Nano Lett. 2016, 16, 2334.
117. Y. C. Kim, J. H. Park, M. R. Prausnitz, Adv. Drug Delivery Rev. 2012, 64, 1547.
118. R. Donnelly, D. Douroumis, Drug Delivery Transl. Res. 2015, 5, 311.
119. H. L. Quinn, M. C. Kearney, A. J. Courtenay, M. T. C. McCrudden, R. F. Donnelly, Expert Opin. Drug Delivery 2014, 11, 1769.
120. P. C. DeMuth, Y. Min, D. J. Irvine, P. T. Hammond, Adv. Healthcare Mater. 2014, 3, 47.
121. P. C. DeMuth, A. V. Li, P. Abbink, J. Y. Liu, H. L. Li, K. A. Stanley, K. M. Smith, C. L. Lavine, M. S. Seaman, J. A. Kramer, A. D. Miller, W. Abraham, H. Suh, J. Elkhader, P. T. Hammond, D. H. Barouch, D. J. Irvine, Nat. Biotechnol. 2013, 31, 1082.
122. P. C. DeMuth, Y. J. Min, B. Huang, J. A. Kramer, A. D. Miller, D. H. Barouch, P. T. Hammond, D. J. Irvine, Nat. Mater. 2013, 12, 367.
123. J. Yu, Y. Zhang, Y. Ye, R. DiSanto, W. Sun, D. Ranson, F. S. Ligler, J. B. Buse, Z. Gu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 8260.
124. S. P. Sullivan, D. G. Koutsonanos, M. D. Martin, J. W. Lee, V. Zarnitsyn, S. O. Choi, N. Murthy, R. W. Compans, I. Skountzou, M. R. Prausnitz, Nat. Med. 2010, 16, 915.
125. Y. Ye, J. Wang, Q. Hu, G. M. Hochu, H. Xin, C. Wang, Z. Gu, ACS Nano 2016, 10, 8956.
126. A. J. Minn, E. J. Wherry, Cell 2016, 165, 272.
127. S. Demaria, C. N. Coleman, S. C. Formenti, Trends Cancer 2016, 2, 286.
128. Q. Hu, W. Sun, C. Wang, Z. Gu, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 98, 19.
129. S. Bohm, A. Montfort, O. M. Pearce, J. Topping, P. Chakravarty, G. L. Everitt, A. Clear, J. R. McDermott, D. Ennis, T. Dowe, A. Fitzpatrick, E. C. Brockbank, A. C. Lawrence, A. Jeyarajah, A. Z. Faruqi, I. A. McNeish, N. Singh, M. Lockley, F. R. Balkwill, Clin. Cancer Res. 2016, 22, 3025.
130. C. Wang, W. Sun, G. Wright, A. Z. Wang, Z. Gu, Adv. Mater. 2016, 28, 8912.
131. C. He, X. Duan, N. Guo, C. Chan, C. Poon, R. R. Weichselbaum, W. Lin, Nat. Commun. 2016, 7, 12499.
132. Y. Li, M. Fang, J. Zhang, J. Wang, Y. Song, J. Shi, W. Li, G. Wu, J. Ren, Z. Wang, W. Zou, L. Wang, Oncoimmunology 2016, 5, e1074374.
133. T. L. Flach, G. Ng, A. Hari, M. D. Desrosiers, P. Zhang, S. M. Ward, M. E. Seamone, A. Vilaysane, A. D. Mucsi, Y. Fong, E. Prenner, C. C. Ling, J. Tschopp, D. A. Muruve, M. W. Amrein, Y. Shi, Nat. Med. 2011, 17, 479.
134. N. S. Wilson, P. Duewell, B. Yang, Y. Li, S. Marsters, S. Koernig, E. Latz, E. Maraskovsky, A. B. Morelli, M. Schnurr, A. Ashkenazi, J. Immunol. 2014, 192, 3259.
135. I. H. Frazer, M. Quinn, J. L. Nicklin, J. Tan, L. C. Perrin, P. Ng, V. M. O'Connor, O. White, N. Wendt, J. Martin, J. M. Crowley, S. J. Edwards, A. W. McKenzie, S. V. Mitchell, D. W. Maher, M. J. Pearse, R. L. Basser, Vaccine 2004, 23, 172.
136. M. M. Matzelle, J. E. Babensee, Biomaterials 2004, 25, 295.
137. N. L. Bennewitz, J. E. Babensee, Biomaterials 2005, 26, 2991.
138. C. Wang, L. Xu, C. Liang, J. Xiang, R. Peng, Z. Liu, Adv. Mater. 2014, 26, 8154.
139. X. Wang, X. Li, A. Ito, Y. Watanabe, Y. Sogo, N. M. Tsuji, T. Ohno, Angew. Chem., Int., Ed. Engl. 2016, 55, 1899.
140. H. Zhang, D. R. Dunphy, X. Jiang, H. Meng, B. Sun, D. Tarn, M. Xue, X. Wang, S. Lin, Z. Ji, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 15790.
141. Y. Tian, J. Zhang, S. Tang, L. Zhou, W. Yang, Small 2016, 12, 721.
142. J. Tang, Z. Chen, B. Sun, J. Dong, J. Liu, H. Zhou, L. Wang, R. Bai, Q. Miao, Y. Zhao, C. Chen, Y. Liu, Nanomedicine 2016, 12, 945.
143. H. Gong, J. Xiang, L. G. Xu, X. J. Song, Z. L. Dong, R. Peng, Z. Liu, Nanoscale 2015, 7, 19282.
144. S. E. Kim, L. Zhang, K. Ma, M. Riegman, F. Chen, I. Ingold, M. Conrad, M. Z. Turker, M. Gao, X. Jiang, S. Monette, M. Pauliah, M. Gonen, P. Zanzonico, T. Quinn, U. Wiesner, M. S. Bradbury, M. Overholtzer, Nat. Nanotechnol. 2016, 11, 977.
145. S. Zanganeh, G. Hutter, R. Spitler, O. Lenkov, M. Mahmoudi, A. Shaw, J. S. Pajarinen, H. Nejadnik, S. Goodman, M. Moseley, L. M. Coussens, H. E. Daldrup-Link, Nat. Nanotechnol. 2016, 11, 986.
146. A. Tarangelo, S. J. Dixon, Nat. Nanotechnol. 2016, 11, 921.
147. L. W. Norton, J. Park, J. E. Babensee, J. Controlled Release 2010, 146, 341.
148. Q. Chen, L. Xu, C. Liang, C. Wang, R. Peng, Z. Liu, Nat. Commun. 2016, 7, 13193.
149. J. A. Rosenthal, L. X. Chen, J. L. Baker, D. Putnam, M. P. DeLisa, Curr. Opin. Biotechnol. 2014, 28, 51.
150. E. M. Plummer, M. Manchester, WIREs Nanomed. Nanobiotechnol. 2011, 3, 174.
151. P. F. Zhang, Y. X. Chen, Y. Zeng, C. G. Shen, R. Li, Z. D. Guo, S. W. Li, Q. B. Zheng, C. C. Chu, Z. T. Wang, Z. Z. Zheng, R. Tian, S. X. Ge, X. Z. Zhang, N. S. Xia, G. Liu, X. Y. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, E6129.
152. S. M. Goldinger, R. Dummer, P. Baumgaertner, D. Mihic-Probst, K. Schwarz, A. Hammann-Haenni, J. Willers, C. Geldhof, J. O. Prior, T. M. Kundig, O. Michielin, M. F. Bachmann, D. E. Speiser, Eur. J. Immunol. 2012, 42, 3049.
153. M. E. Dudley, S. A. Rosenberg, Nat. Rev. Cancer 2003, 3, 666.
154. S. A. Rosenberg, N. P. Restifo, J. C. Yang, R. A. Morgan, M. E. Dudley, Nat. Rev. Cancer 2008, 8, 299.
155. K. T. Roybal, J. Z. Williams, L. Morsut, L. J. Rupp, I. Kolinko, J. H. Choe, W. J. Walker, K. A. McNally, W. A. Lim, Cell 2016, 167, 419.
156. N. P. Restifo, M. E. Dudley, S. A. Rosenberg, Nat. Rev. Immunol. 2012, 12, 269.
157. J. N. Kochenderfer, S. A. Rosenberg, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2013, 10, 267.
158. M. A. Fischbach, J. A. Bluestone, W. A. Lim, Sci. Transl. Med. 2013, 5, 179ps7.
159. C. A. Klebanoff, S. A. Rosenberg, N. P. Restifo, Nat. Med. 2016, 22, 26.
160. L. DeFrancesco, Nat. Biotechnol. 2010, 28, 531.
161. N. H. Cho, T. C. Cheong, J. H. Min, J. H. Wu, S. J. Lee, D. Kim, J. S. Yang, S. Kim, Y. K. Kim, S. Y. Seong, Nat. Nanotechnol. 2011, 6, 675.
162. A. Cambi, D. S. Lidke, D. J. Arndt-Jovin, C. G. Figdor, T. M. Jovin, Nano Lett. 2007, 7, 970.
163. J. Xiang, L. Xu, H. Gong, W. Zhu, C. Wang, J. Xu, L. Feng, L. Cheng, R. Peng, Z. Liu, ACS Nano 2015, 9, 6401.
164. J. C. Sunshine, J. J. Green, Nanomedicine 2013, 8, 1173.
165. J. V. Kim, J. B. Latouche, I. Riviere, M. Sadelain, Nat. Biotechnol. 2004, 22, 403.
166. L. J. Eggermont, L. E. Paulis, J. Tel, C. G. Figdor, Trends Biotechnol. 2014, 32, 456.
167. K. Perica, A. K. Kosmides, J. P. Schneck, BBA, Biochim. Biphys. Acta, Mol. Cell Res. 2015, 1853, 781.
168. R. A. Meyer, J. C. Sunshine, J. J. Green, Trends Biotechnol. 2015, 33, 514.
169. L. H. Tostanoski, E. A. Gosselin, C. M. Jewell, Discovery Med. 2016, 21, 403.
170. M. C. Milone, J. D. Fish, C. Carpenito, R. G. Carroll, G. K. Binder, D. Teachey, M. Samanta, M. Lakhal, B. Gloss, G. Danet-Desnoyers, D. Campana, J. L. Riley, S. A. Grupp, C. H. June, Mol. Ther. 2009, 17, 1453.
171. E. R. Steenblock, T. M. Fahmy, Mol. Ther. 2008, 16, 765.
172. J. C. Sunshine, K. Perica, J. P. Schneck, J. J. Green, Biomaterials 2014, 35, 269.
173. A. Garnier, M. Hamieh, A. Drouet, J. Leprince, D. Vivien, T. Frébourg, B. Le Mauff, J.-B. Latouche, O. Toutirais, Immunol. Cell Biol. 2016.
174. Q. Ding, J. Chen, X. H. Wei, W. Q. Sun, J. H. Mai, Y. Z. Yang, Y. H. Xu, Pharm. Res. 2013, 30, 60.
175. F. Giannoni, J. Barnett, K. Bi, R. Samodal, P. Lanza, P. Marchese, R. Billetta, R. Vita, M. R. Klein, B. Prakken, W. W. Kwok, E. Sercarz, A. Altman, S. Albani, J. Immunol. 2005, 174, 3204.
176. A. K. Kosmides, R. A. Meyer, J. W. Hickey, K. Aje, K. N. Cheung, J. J. Green, J. P. Schneck, Biomaterials 2017, 118, 16.
177. K. Perica, J. G. Bieler, C. Schutz, J. C. Varela, J. Douglass, A. Skora, Y. L. Chiu, M. Oelke, K. Kinzler, S. B. Zhou, B. Vogelstein, J. P. Schneck, ACS Nano 2015, 9, 6861.
178. K. Perica, A. Tu, A. Richter, J. G. Bieler, M. Edidin, J. P. Schneck, ACS Nano 2014, 8, 2252.
179. T. R. Fadel, F. A. Sharp, N. Vudattu, R. Ragheb, J. Garyu, D. Kim, E. P. Hong, N. Li, G. L. Haller, L. D. Pfefferle, S. Justesen, K. C. Herold, T. M. Fahmy, Nat. Nanotechnol. 2014, 9, 723.
180. T. R. Fadel, E. R. Steenblock, E. Stern, N. Li, X. M. Wang, G. L. Haller, L. D. Pfefferle, T. M. Fahmy, Nano Lett. 2008, 8, 2070.
181. T. R. Fadel, M. Look, P. A. Staffier, G. L. Haller, L. D. Pfefferle, T. M. Fahmy, Langmuir 2009, 26, 5645.
182. K. Lee, Y. Yi, Y. Yu, Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2016, 55, 7384.
183. R. A. Meyer, J. C. Sunshine, K. Perica, A. K. Kosmides, K. Aje, J. P. Schneck, J. J. Green, Small 2015, 11, 1519.
184. D. Chakravarti, W. W. Wong, Trends Biotechnol. 2015, 33, 449.
185. M. T. Stephan, J. J. Moon, S. H. Um, A. Bershteyn, D. J. Irvine, Nat. Med. 2010, 16, 1035.
186. M. T. Stephan, S. B. Stephan, P. Bak, J. Z. Chen, D. J. Irvine, Biomaterials 2012, 33, 5776.
187. B. N. Huang, W. D. Abraham, Y. R. Zheng, S. C. B. Lopez, S. S. Luo, D. J. Irvine, Sci. Transl. Med. 2015, 7, 291ra94.
188. P. Angsantikul, S. Thamphiwatana, W. W. Gao, L. F. Zhang, Vaccines 2015, 3, 814.
189. M. T. Stephan, D. J. Irvine, Nano Today 2011, 6, 309.
190. Y. Zheng, M. T. Stephan, S. A. Gai, W. Abraham, A. Shearer, D. J. Irvine, J. Controlled Release 2013, 172, 426.
191. A. T. Nurden, P. Nurden, M. Sanchez, I. Andia, E. Anitua, Front. Biosci. 2008, 13, 3532.
192. L. J. Gay, B. Felding-Habermann, Nat. Rev. Cancer 2011, 11, 123.
193. C. Wang, W. Sun, Y. Ye, Q. Hu, H. N. Bomba, Z. Gu, Nat. Biomed. Eng. 2017, 1, 0011.
194. C. N. Morrell, A. A. Aggrey, L. M. Chapman, K. L. Modjeski, Blood 2014, 123, 2759.
195. M. A. Miller, Y. R. Zheng, S. Gadde, C. Pfirschke, H. Zope, C. Engblom, R. H. Kohler, Y. Iwamoto, K. S. Yang, B. Askevold, N. Kolishetti, M. Pittet, S. J. Lippard, O. C. Farokhzad, R. Weissleder, Nat. Commun. 2015, 6, 8692.
196. J. Li, D. J. Mooney, Nat. Rev. Mater. 2016, 1, 16071.
197. S. Liu, F. He, Z. Huang, A. Q. Zheng, Y. P. Feng, Y. Shen, H. B. Li, H. Wu, P. Glarbore, Energy Fuels 2016, 30, 4251.
198. J. Kim, W. A. Li, Y. Choi, S. A. Lewin, C. S. Verbeke, G. Dranoff, D. J. Mooney, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 64.
199. S. A. Bencherif, R. Warren Sands, O. A. Ali, W. A. Li, S. A. Lewin, T. M. Braschler, T. Y. Shih, C. S. Verbeke, D. Bhatta, G. Dranoff, D. J. Mooney, Nat. Commun. 2015, 6, 7556.
200. O. A. Ali, C. Verbeke, C. Johnson, R. W. Sands, S. A. Lewin, D. White, E. Doherty, G. Dranoff, D. J. Mooney, Cancer Res. 2014, 74, 1670.
201. O. A. Ali, E. Doherty, D. J. Mooney, D. Emerich, Biomatter 2011, 1, 66.
202. W. A. Li, B. Y. Lu, L. Gu, Y. Choi, J. Kim, D. J. Mooney, Biomaterials 2016, 83, 249.
203. A. Singh, N. A. Peppas, Adv. Mater. 2014, 26, 6530.
204. Y. R. Liu, L. Xiao, K. I. Joo, B. L. Hu, J. X. Fang, P. Wang, Biomacromolecules 2014, 15, 3836.
205. O. A. Ali, N. Huebsch, L. Cao, G. Dranoff, D. J. Mooney, Nat. Mater. 2009, 8, 151.
206. O. A. Ali, P. Tayalia, D. Shvartsman, S. Lewin, D. J. Mooney, Adv Funct Mater 2013, 23, 4621.
207. O. A. Ali, D. Emerich, G. Dranoff, D. J. Mooney, Sci. Transl. Med. 2009, 1, 8ra19.
208. I. Martin-Padura, P. Marighetti, A. Agliano, F. Colombo, L. Larzabal, M. Redrado, A.-M. Bleau, C. Prior, F. Bertolini, A. Calvo, Lab Invest. 2012, 92, 952.
209. S. B. Stephan, A. M. Taber, I. Jileaeva, E. P. Pegues, C. L. Sentman, M. T. Stephan, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 97.
210. C. Robert, J. Schachter, G. V. Long, A. Arance, J. J. Grob, L. Mortier, A. Daud, M. S. Carlino, C. McNeil, M. Lotem, J. Larkin, P. Lorigan, B. Neyns, C. U. Blank, O. Hamid, C. Mateus, R. Shapira-Frommer, M. Kosh, H. Zhou, N. Ibrahim, S. Ebbinghaus, A. Ribas, N. Engl. J. Med. 2015, 372, 2521.
211. C. Robert, G. V. Long, B. Brady, C. Dutriaux, M. Maio, L. Mortier, J. C. Hassel, P. Rutkowski, C. McNeil, E. Kalinka-Warzocha, K. J. Savage, M. M. Hernberg, C. Lebbe, J. Charles, C. Mihalcioiu, V. Chiarion-Sileni, C. Mauch, F. Cognetti, A. Arance, H. Schmidt, D. Schadendorf, H. Gogas, L. Lundgren-Eriksson, C. Horak, B. Sharkey, I. M. Waxman, V. Atkinson, P. A. Ascierto, N. Engl. J. Med. 2015, 372, 320.
212. M. A. Postow, J. Chesney, A. C. Pavlick, C. Robert, K. Grossmann, D. McDermott, G. P. Linette, N. Meyer, J. K. Giguere, S. S. Agarwala, M. Shaheen, M. S. Ernstoff, D. Minor, A. K. Salama, M. Taylor, P. A. Ott, L. M. Rollin, C. Horak, P. Gagnier, J. D. Wolchok, F. S. Hodi, N. Engl. J. Med. 2015, 372, 2006.
213. J. Larkin, V. Chiarion-Sileni, R. Gonzalez, J. J. Grob, C. L. Cowey, C. D. Lao, D. Schadendorf, R. Dummer, M. Smylie, P. Rutkowski, P. F. Ferrucci, A. Hill, J. Wagstaff, M. S. Carlino, J. B. Haanen, M. Maio, I. Marquez-Rodas, G. A. McArthur, P. A. Ascierto, G. V. Long, M. K. Callahan, M. A. Postow, K. Grossmann, M. Sznol, B. Dreno, L. Bastholt, A. Yang, L. M. Rollin, C. Horak, F. S. Hodi, J. D. Wolchok, N. Engl. J. Med. 2015, 373, 23.
214. S. V. Liu, G. Giaccone, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2016, 13, 595.
215. J. M. Gammon, N. M. Dold, C. M. Jewell, Oncotarget 2016, 7, 15421.
216. J. M. Pitt, M. Vetizou, R. Daillere, M. P. Roberti, T. Yamazaki, B. Routy, P. Lepage, I. G. Boneca, M. Chamaillard, G. Kroemer, L. Zitvogel, Immunity 2016, 44, 1255.
217. J. Gao, L. Z. Shi, H. Zhao, J. Chen, L. Xiong, Q. He, T. Chen, J. Roszik, C. Bernatchez, S. E. Woodman, Cell 2016, 167, 397.
218. W. Zheng, K. B. Skowron, J. P. Namm, B. Burnette, C. Fernandez, A. Arina, H. Liang, M. T. Spiotto, M. C. Posner, Y. X. Fu, R. R. Weichselbaum, Oncotarget 2016, 7, 43039.
219. K. D. Moynihan, C. F. Opel, G. L. Szeto, A. Tzeng, E. F. Zhu, J. M. Engreitz, R. T. Williams, K. Rakhra, M. H. Zhang, A. M. Rothschilds, S. Kumari, R. L. Kelly, B. H. Kwan, W. Abraham, K. Hu, N. K. Mehta, M. J. Kauke, H. Suh, J. R. Cochran, D. A. Lauffenburger, K. D. Wittrup, D. J. Irvine, Nat. Med. 2016, 22, 1402.
220. K. Kakimi, T. Karasaki, H. Matsushita, T. Sugie, Breast Cancer 2017, 24, 16.
221. N. McGranahan, A. J. Furness, R. Rosenthal, S. Ramskov, R. Lyngaa, S. K. Saini, M. Jamal-Hanjani, G. A. Wilson, N. J. Birkbak, C. T. Hiley, T. B. Watkins, S. Shafi, N. Murugaesu, R. Mitter, A. U. Akarca, J. Linares, T. Marafioti, J. Y. Henry, E. M. Van Allen, D. Miao, B. Schilling, D. Schadendorf, L. A. Garraway, V. Makarov, N. A. Rizvi, A. Snyder, M. D. Hellmann, T. Merghoub, J. D. Wolchok, S. A. Shukla, C. J. Wu, K. S. Peggs, T. A. Chan, S. R. Hadrup, S. A. Quezada, C. Swanton, Science 2016, 351, 1463.