Sulfur-Aromatic Interactions: Modeling Cysteine and Methionine Binding to Tyrosinate and Histidinium Ions to Assess Their Influence on Protein Electron Transfer

Israel Journal of Chemistry

Volumn 56, Issue 9-10, 2016, Pages 872-885

  Orabi, Esam A ^a,b,c   English, Ann M ^a,b  

^a Gina Cody School of Engineering and Computer Science   (Canada)

^b Network for Research on Protein Function Structure and Engineering (PROTEO)   (Canada)

^c Assiut University   (Egypt)

Author keywords

ab initio calculations; CHARMM36 force field; molecular dynamics; protein redox sites; sulfur aromatic ion interactions

Indexed keywords

EID: 84982233493     PISSN: 00212148     EISSN: 18695868     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/ijch.201600047     Document Type: Article

References (88)

1. R. J. Zauhar, C. L. Colbert, R. S. Morgan, W. J. Welsh, Biopolymers 2000, 53, 233–248.
2. W. Chong-Qing, J. Han, T. C. W. Mak, New J. Chem. 2009, 33, 707–712.
3. A. Chylewska, A. Sikorski, M. Ogryzek, M. Makowski, J. Mol. Struct. 2016, 1105, 96–104.
4. P. K. Warme, R. S. Morgan, J. Mol. Biol. 1978, 118, 273–287.
5. P. K. Warme, R. S. Morgan, J. Mol. Biol. 1978, 118, 289–304.
6. R. S. Morgan, C. E. Tatsch, R. H. Gushard, J. M. McAdon, P. K. Warme, Int. J. Pept. Protein Res. 1978, 11, 209–217.
7. K. S. C. Reid, P. F. Lindley, J. M. Thornton, FEBS Lett. 1985, 190, 209–213.
8. D. Pal, P. Chakrabarti, J. Biomol. Struct. Dyn, 1998, 15, 1059–1072.
9. T. R. Ioerger, C. Du, D. S. Linthicum, Mol. Immunol. 1999, 36, 373–386.
10. D. Pal, P. Chakrabarti, J. Biomol. Struct. Dyn. 2001, 19, 115–128.
11. G. Duan, V. H. Smith Jr., D. F. Weaver, Mol. Phys. 2001, 99, 1689–1699.
12. M. Iwaoka, S. Takemoto, M. Okada, S. Tomoda, Bull. Chem. Soc. Jpn. 2002, 75, 1611–1625.
13. A. L. Ringer, A. Senenko, C. D. Sherrill, Protein Sci. 2007, 16, 2216–2223.
14. C. C. Valley, A. Cembran, J. D. Perlmutter, A. K. Lewis, N. P. Labello, J. Gao, J. N. Sachs, J. Biol. Chem. 2012, 287, 34979–34991.
15. A. Cardomí, J. C. Gómez-Tamayo, V. Gigoux, D. Fourmy, Trends Pharmacol. Sci. 2013, 34, 320–331.
16. A. R. Viguera, L. Serrano, Biochemistry 1995, 34, 8771–8779.
17. B. J. Stapley, C. A. Rohl, A. J. Doig, Protein Sci. 1995, 4, 2383–2391.
18. C. D. Tatko, M. L. Waters, Protein Sci. 2004, 13, 2515–2522.
19. Y. N. Imai, Y. Inoue, Y. Yamamoto, J. Med. Chem. 2007, 50, 1189–1196.
20. M. Gaßel, C. B. Breitenlechner, P. Rger, U. Jucknischke, T. Schneider, R. Huber, D. Bossemeyer, R. A. Engh, J. Mol. Biol. 2003, 329, 1021–1034.
21. E. A. Meyer, M. Furler, F. Diederich, R. Brenk, G. Klebe, Helv. Chim. Acta 2004, 87, 1333–1356.
22. S. P. Kawatkar, D. A. Kuntz, R. J. Woods, D. R. Rose, G.-J. Boons, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 8310–8319.
23. M. Wogulis, C. E. Wheelock, S. G. Kamita, A. C. Hinton, P. A. Whetstone, B. D. Hammock, D. K. Wilson, Biochemistry 2006, 45, 4045–4057.
24. M. Mileni, J. Garfunkle, J. K. DeMartino, B. F. Cravatt, D. L. Boger, R. C. Stevens, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10497–10506.
25. T. Ritschel, P. C. Kohler, G. Neudert, A. Heine, F. Diederich, G. Klebe, ChemMedChem 2009, 4, 2012–2023.
26. L. M. Salonen, M. Ellermann, F. Diederich, Angew. Chem. Int. Ed. 2011, 50, 4808–4842.
27. T. Yuan, A. M. Waljie, H. J. Vogel, Biochemistry 1998, 37, 3187–3195.
28. L. J. Druhan, R. P. Swenson, Biochemistry 1998, 37, 9668–9678.
29. T. D. Pfister, A. J. Gengenbach, S. Syn, Y. Lu, Biochemistry 2001, 40, 14942–14951.
30. C. Shih, A. K. Museth, M. Abrahamsson, A. M. Blanco-Rodriguez, A. J. Di Bilio, J. Sudhamsu, B. R. Crane, K. L. Ronayne, M. Towrie, A. Vlcek, J. H. Richards, J. R. Winkler, H. B. Gray, Science 2008, 320, 1760–1762.
31. M. Wang, J. Gao, P. Müller, B. Giese, Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 4232–4234.
32. J. L. Dempsey, J. R. Winkler, H. B. Gray, Chem. Rev. 2010, 110, 7024–7039.
33. K. Takematsu, H. Williamson, A. M. Blanco-Rodriguez, L. Sokolova, P. Nikolovski, J. T. Kaiser, M. Towrie, I. P. Clark, A. Vlcek, J. R. Winkler, H. B. Gray, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 15515–15525.
34. H. B. Gray. J. R. Winkler, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 10920–10925.
35. D. V. Bent, E. Hayon, J. Am. Chem. Soc. 1975, 97, 2612–2619.
36. Y. Chen, M. D. Barkley, Biochemistry 1998, 37, 9976–9982.
37. X. Chen, Y. Tao, J. Li, H. Dai, W. Sun, X. Huang, Z. Wei, J. Phys. Chem. C 2012, 116, 19682–19688.
38. C. H. Hendon, D. R. Carbery, A. Walsh, Chem. Sci. 2014, 5, 1390–1395.
39. W. Sun, H. Ren, Y. Tao, D. Xiao, X. Qin, L. Deng, M. Shao, J. Gao, X. Chen, J. Phys. Chem. C 2015, 119, 9149–9158.
40. W. J. Chung, M. Ammam, N. E. Gruhn, G. S. Nichol, W. P. Singh, G. S. Wilson, R. S. Glass, Org. Lett. 2009, 11, 397–400.
41. M. Ammam, U. I. Zakai, G. S. Wilson, R. S. Glass, Pure Appl. Chem. 2010, 82, 555–563.
42. N. P.-A. Monney, T. Bally, G. S. Bhagavathy, R. S. Glass, Org. Lett. 2013, 15, 4932–4935.
43. J. C. Aledo, F. R. Cantón, F. J. Veredas, Sci. Rep. 2015, 5, 16955.
44. B. V. Cheney, M. W. Schulz, J. Cheney, Biochim. Biophys. Acta Protein Struct. Mol. Enzymol. 1989, 996, 116–124.
45. J. Pranata, Bioorg. Chem. 1997, 25, 213–219.
46. T. P. Tauer, M. E. Derrick, C. D. Sherrill, J. Phys. Chem. A 2005, 109, 191–196.
47. C. A. Morgado, J. P. McNamara, I. H. Hillier, N. A. Burton, M. A. Vincent, J. Chem. Theory Comput. 2007, 3, 1656–1664.
48. S. Yan, S. J. Lee, S. Kang, K.-H. Choi, S. K. Rhee, J. Y. Lee, Bull. Korean Chem. Soc. 2007, 28, 959–964.
49. Y. Wang, B. Paulus, Chem. Phys. Lett. 2007, 441, 187–193.
50. E. M. Cabaleiro-Lago, J. Rodríguez-Otero, Á. Peña-Gallego, J. Phys. Chem. A 2008, 112, 6344–6350.
51. E. M. Cabaleiro-Lago, J. Rodríguez-Otero, Á. Peña-Gallego, J. Chem. Phys. 2008, 129, 084305.
52. E. M. Cabaleiro-Lago, J. Rodríguez-Otero, Á. Peña-Gallego, J. Chem. Phys. 2009, 130, 234307.
53. H. S. Biswal, P. R. Shirhatti, S. Wategaonkar, J. Phys. Chem. A 2009, 113, 5633–5643.
54. C. D. Sherrill, T. Takatani, E. G. Hohenstein, J. Phys. Chem. A 2009, 113, 10146–10159.
55. H. S. Biswal, S. Wategaonkar, J. Phys. Chem. A 2009, 113, 12774–12782.
56. C. D. Sherrill, B. G. Sumpter, M. O. Sinnokrot, M. S. Marshall, E. G. Hohenstein, R. C. Walker, I. R. Gould, J. Comput. Chem. 2009, 30, 2187–2193.
57. H. S. Biswal, S. Wategaonkar, J. Phys. Chem. A 2010, 114, 5947–5957.
58. H. S. Biswal, P. R. Shirhatti, S. Wategaonkar, J. Phys. Chem. A 2010, 114, 6944–6955.
59. E. M. Cabaleiro-Lago, J. Rodríguez-Otero, Á. Peña-Gallego, J. Chem. Phys. 2011, 135, 134310.
60. B. J. Mintz, J. M. Parks, J. Phys. Chem. A 2012, 116, 1086–1092.
61. F. Zhou, R. Liu, P. Li, H. Zhang, New J. Chem. 2015, 39, 1611–1618.
62. M. Senćanski, L. Došen-Mićović, V. Šukalović, S. Kostić-Rajačić, Struct. Chem. 2015, 26, 1139–1149.
63. H. B. Hussain, K. A. Wilson, S. D. Wetmore, J. Chem. 2015, 68, 385–395.
64. W. D. Cornell, P. Cieplak, C. I. Bayly, I. R. Gould, K. M. Merz, D. M. Ferguson, D. C. Spellmeyer, T. Fox, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179–5197.
65. W. L. Jorgensen, D. S. Maxwell, J. Tirado-Rives, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 11225–11236.
66. B. R. Brooks, C. L. Brooks, A. D. Mackerell, L. Nilsson, R. J. Petrella, B. Roux, Y. Won, G. Archontis, C. Bartels, S. Boresch, A. Caflisch, L. Caves, Q. Cui, A. R. Dinner, M. Feig, S. Fischer, J. Gao, M. Hodoscek, W. Im, K. Kuczera, T. Lazaridis, J. Ma, V. Ovchinnikov, E. Paci, R. W. Pastor, C. B. Post, J. Z. Pu, M. Schaefer, B. Tidor, R. M. Venable, H. L. Woodcock, X. Wu, W. Yang, D. M. York, M. Karplus, J. Comput. Chem. 2009, 30, 1545–1614.
67. N. L. Allinger, Y. H. Yuh, J.-H. Lii, J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 8551–8566.
68. G. Lamoureux, E. A. Orabi, Mol. Simul. 2012, 38, 704–722.
69. E. A. Orabi, G. Lamoureux, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 182–193.
70. S. Wang, E. A. Orabi, S. Baday, S. Bernèche, G. Lamoureux, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 10419–10427.
71. E. A. Orabi, G. Lamoureux, J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 2035–2051.
72. E. A. Orabi, G. Lamoureux, J. Chem. Theory Comput. 2013, 9, 2324–2338.
73. E. A. Orabi, G. Lamoureux, J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 3221–3235.
74. R. B. Best, X. Zhu, J. Shim, P. Lopes, J. Mittal, M. Feig, A. D. Mackerell Jr., J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 3257–3273.
75. M. J. Frisch, G. W. Trucks, H. B. Schlegel, G. E. Scuseria, M. A. Robb, J. R. Cheeseman, G. Scalmani, V. Barone, B. Mennucci, G. A. Petersson, H. Nakatsuji, M. Caricato, X. Li, H. P. Hratchian, A. F. Izmaylov, J. Bloino, G. Zheng, J. L. Sonnenberg, M. Hada, M. Ehara, K. Toyota, R. Fukuda, J. Hasegawa, M. Ishida, T. Nakajima, Y. Honda, O. Kitao, H. Nakai, T. Vreven, J. A. Montgomery Jr., J. E. Peralta, F. Ogliaro, M. Bearpark, J. J. Heyd, E. Brothers, K. N. Kudin, V. N. Staroverov, T. Keith, R. Kobayashi, J. Normand, K. Raghavachari, A. Rendell, J. C. Burant, S. S. Iyengar, J. Tomasi, M. Cossi, N. Rega, J. M. Millam, M. Klene, J. E. Knox, J. B. Cross, V. Bakken, C. Adamo, J. Jaramillo, R. Gomperts, R. E. Stratmann, O. Yazyev, A. J. Austin, R. Cammi, C. Pomelli, J. W. Ochterski, R. L. Martin, K. Morokuma, V. G. Zakrzewski, G. A. Voth, P. Salvador, J. J. Dannenberg, S. Dapprich, A. D. Daniels, O. Farkas, J. B. Foresman, J. V. Ortiz, J. Cioslowski, and D. J. FoxWallingford CTRevision E., Gaussian, Inc., Gaussian 09, 01, 2013.
76. S. F. Boys, F. Bernardi, Mol. Phys. 1970, 19, 553–566.
77. W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. D. Madura, R. W. Impey, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1983, 79, 926.
78. G. Kamath, N. Lubna, J. J. Potoff, J. Chem. Phys. 2005, 123, 124505.
79. G. J. Martyna, M. E. Tuckerman, D. J. Tobias, M. L. Klein, Mol. Phys. 1996, 87, 1117–1157.
80. U. Essmann, L. Perera, M. L. Berkowitz, T. Darden, H. Lee, L. G. Pedersen, J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577–8593.
81. W. G. Hoover, Phys. Rev. A 1985, 31, 1695–1697.
82. G. J. Martyna, D. J. Tobias, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1994, 101, 4177–4189.
83. S. Kumar, D. Bouzida, R. H. Swendsen, P. A. Kollman, J. M. Rosenberg, J. Comput. Chem. 1992, 13, 1011–1021.
84. M. Souaille, B. Roux, Comput. Phys. Commun. 2001, 135, 40–57.
85. I. V. Khavrutskii, J. Dzubiella, J. A. McCammon, J. Chem. Phys. 2008, 128, 044106.
86. J. P. Gallivan, D. A. Dougherty, J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 870–874.
87. S. Cavani, P. Gianni, V. Mollica, L. Lepori, J. Solution Chem. 1981, 10, 563–595.
88. M. M. Kubo, E. Gallicchio, R. M. Levy, J. Phys. Chem. B 1997, 101, 10527–10534.