Role of perferryl-oxo oxidant in alkane hydroxylation catalyzed by cytochrome P450: A hybrid density functional study

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 16, 2012, Pages 4713-4730

  Isobe, Hiroshi ^a   Yamaguchi, Kizashi ^a   Okumura, Mitsutaka ^a   Shimada, Jiro ^b  

^a OSAKA UNIVERSITY   (Japan)

^b NEC CORPORATION   (Japan)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ABSTRACTING; ATOMS; CATALYSIS; CHEMICAL BONDS; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; HYDROGEN; IODINE; PARAFFINS; PROPANE;

ACTIVATION BARRIERS; ACTIVE SPECIES; BOND CLEAVAGES; CH-BOND ACTIVATION; COMPOUND I; CYTOCHROME P450; GRID SEARCH; HYBRID DENSITY FUNCTIONAL; HYBRID DENSITY FUNCTIONAL THEORY; HYDROGEN ATOMS; OPTIMIZED STRUCTURES; OXO LIGANDS; PEROXY ACIDS; POTENTIAL SURFACES; PROTONATED; TWO PARAMETER;

OXIDANTS;

ALKANE; CYTOCHROME P450; IRON; PERFERRYL IRON;

ARTICLE; BIOCATALYSIS; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; HYDROXYLATION; METABOLISM; OXIDATION REDUCTION REACTION; QUANTUM THEORY;

ALKANES; BIOCATALYSIS; CYTOCHROME P-450 ENZYME SYSTEM; HYDROXYLATION; IRON; MOLECULAR STRUCTURE; OXIDATION-REDUCTION; QUANTUM THEORY;

EID: 84860274239     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp211184y     Document Type: Article

References (126)

1. Sono, M.; Roach, M. P.; Coulter, E. D.; Dawson, J. H. Chem. Rev. 1996, 96, 2841-2888
2. Guengerich, F. P. Chem. Res. Toxicol. 2001, 14, 611-650
3. Meunier, B.; de Visser, S. P.; Shaik, S. Chem. Rev. 2004, 104, 3947-3980
4. Denisov, I. G.; Makris, T. M; Sligar, S. G.; Schlichting, I. Chem. Rev. 2005, 105, 2253-2278
5. Ortiz de Montellano, P. R. Chem. Rev. 2010, 110, 932-948
6. Omura, T.; Ishimura, Y.; Fujii-Kuriyama, Y., Eds. Cytochrome P-450, 2 nd ed.; Kodansha: Tokyo, 1993.
7. Ortiz de Montellano, P. R., Ed. Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, 3 rd ed.; Kluwer Academic/Plenum Publishers: New York, 2005.
8. Sigel, A.; Sigel, H.; Sigel, R. K. O., Eds. The Ubiquitous Role of Cytochrome P450 Proteins In Metal Ions in Life Sciences; John Wiley & Sons Ltd: Chichester, England, 2007; Vol. 3.
9. Omura, T.; Sato, R. J. Biol. Chem. 1964, 239, 2370-2378
10. Omura, T.; Sato, R. J. Biol. Chem. 1964, 239, 2379-2385
11. Schlichting, I.; Berendzen, J.; Chu, K.; Stock, A. M.; Maves, S. A.; Benson, D. E.; Sweet, R. M.; Ringe, D.; Petsko, G. A.; Sligar, S. G. Science 2000, 287, 1615-1622
12. Davydov, R.; Makris, T. M.; Kofman, V.; Werst, D. E.; Sligar, S. G.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 1403-1415
13. Egawa, T.; Shimada, H.; Ishimura, Y. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1994, 201, 1464-1469
14. Kellner, D. G.; Hung, S.-C.; Weiss, K. E.; Sligar, S. G. J. Biol. Chem. 2002, 277, 9641-9644
15. Dowers, T. S.; Rock, D. A.; Rock, D. A.; Jones, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8868-8869
16. Spolitak, T.; Dawson, J. H.; Ballou, D. P. J. Biol. Chem. 2005, 280, 20300-20309
17. Groves, J. T.; McClusky, G. A. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 859-861
18. Groves, J. T.; McGlusky, G. A.; White, R. E.; Coon, M. J. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1978, 81, 154-160
19. Groves, J. T. J. Chem. Educ. 1985, 62, 928-931
20. Auclair, K.; Hu, Z.; Little, D. M.; Ortiz de Montellano, P. R.; Groves, J. T. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6020-6027
21. Hjelmeland, L. M.; Aronow, L.; Trudell, J. R. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1977, 76, 541-549
22. Gelb, M. H.; Heimbrook, D. C.; Mälkönen, P.; Sligar, S. G. Biochemistry 1982, 21, 370-377
23. Miwa, G. T.; Walsh, J. S.; Lu, A. Y. H. J. Biol. Chem. 1984, 259, 3000-3004
24. White, R. E.; Miller, J. P.; Favreau, L. V.; Bhattacharyaa, A. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 6024-6031
25. Ortiz de Montellano, P. R.; Stearns, R. A. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 3415-3420
26. Loew, G. H.; Harris, D. L. Chem. Rev. 2000, 100, 407-420
27. Shaik, S.; Kumar, D.; de Visser, S. P.; Altun, A.; Thiel, W. Chem. Rev. 2005, 105, 2279-2328
28. Shaik, S.; Cohen, S.; Wang, Y.; Chen, H.; Kumar, D.; Thiel, W. Chem. Rev. 2010, 110, 949-1017
29. Newcomb, M.; Toy, P. H. Acc. Chem. Res. 2000, 33, 449-455
30. Nam, W.; Ryu, Y. O.; Song, W. J. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 654-660
31. Jin, S.; Bryson, T. A.; Dawson, J. H. J. Biol. Inorg. Chem. 2004, 9, 644-653
32. Vaz, A. D. N.; Permecky, S. J.; Raner, G. M.; Coon, M. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 4644-4648
33. Vaz, A. D. N.; McGinnity, D. F.; Coon, M. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 3555-3560
34. Jin, S.; Makris, T. M.; Bryson, T. A.; Sligar, S. G.; Dawson, J. H. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 3406-3407
35. Park, M. J.; Lee, J.; Suh, Y.; Kim, J.; Nam, W. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2630-2634
36. Seo, M. S.; Kamachi, T.; Kouno, T.; Murata, K.; Park, M. J.; Yoshizawa, K.; Nam, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 2291-2294
37. Franke, A.; Fertinger, C.; van Eldik, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 5238-5242
38. Ogliaro, F.; de Visser, S. P.; Cohen, S.; Sharma, P. K.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 2806-2817
39. Kamachi, T.; Shiota, Y.; Ohta, T.; Yoshizawa, K. Bull. Chem. Soc. Jpn. 2003, 76, 721-732
40. Newcomb, M.; Le Tadic-Biadatti, M.-H.; Chestney, D. L.; Roberts, E. S.; Hollenberg, P. F. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 12085-12091
41. Toy, P. H.; Newcomb, M.; Hollenberg, P. F. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 7719-7729
42. Newcomb, M.; Shen, R.; Choi, S. Y.; Toy, P. H.; Hollenberg, P. F.; Vaz, A. D. N.; Coon, M. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2677-2686
43. Ogliaro, F.; Harris, N.; Cohen, S.; Filatov, M.; de Visser, S. P.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8977-8989
44. Newcomb, M.; Zhang, R.; Chandrasena, R. E.; Halgrimson, J. A.; Horner, J. H.; Makris, T. M.; Sligar, S. G. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 4580-4581
45. Sheng, X.; Horner, J. H.; Newcomb, M. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13310-13320
46. Pan, Z.; Wang, Q.; Sheng, X.; Horner, J. H.; Newcomb, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 2621-2628
47. Sheng, X.; Zhang, H.; Im, S.-C; Horner, J. H.; Waskell, L.; Hollenberg, P. F.; Newcomb, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 2971-2976
48. Wang, Q.; Sheng, X.; Horner, J. H.; Newcomb, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 10629-10636
49. Rittle, J.; Younker, J. M.; Green, M. T. Inorg. Chem. 2010, 49, 3610-3617
50. Chen, H.; Song, J.; Lai, W.; Wu, W.; Shaik, S. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 940-953
51. Randoń, M.; Broclawik, E.; Pierloot, K. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 898-908
52. Hirao, K.; Kumar, D.; Thiel, W.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 13007-13018
53. Jung, C. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1814, 46-57
54. Jung, C.; de Vries, S.; Schünemann, V. Arch. Biochem. Biophys. 2011, 507, 44-55
55. Rittle, J.; Green, M. T. Science 2010, 330, 933-937
56. Isobe, H.; Yamanaka, S.; Okumura, M.; Yamaguchi, K.; Shimada, J. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 10730-10738
57. Becke, A. D. Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3100
58. Lee, C.; Yang, W.; Parr, R. G. Phys. Rev. B 1988, 37, 785-789
59. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648-5652
60. Stevens, W. J.; Basch, H.; Krauss, M. J. Chem. Phys. 1984, 81, 6026-6033
61. Stevens, W. J.; Krauss, M.; Basch, H.; Jasien, P. G. Can. J. Chem. 1992, 70, 612-630
62. Cundari, T. R.; Stevens, W. J. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5555-5565
63. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Gaussian 03, revision E.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2004.
64. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Scalmani, G.; Barone, V.; Mennucci, B.; Petersson, G. A.; Gaussian 09, revision B.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2010.
65. Wachters, A. J. H. J. Chem. Phys. 1970, 52, 1033-1036
66. Bauschlicher, C. W., Jr.; Langhoff, S. R.; Barnes, L. A. J. Chem. Phys. 1989, 91, 2399-2411
67. Hehre, W. J.; Radom, L.; Schleyer, P. v. R.; Pople, J. A. Ab Initio Molecular Orbital Theory; Wiley: New York, 1986.
68. Barone, V.; Cossi, M. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 1995-2001
69. Cossi, M.; Rega, N.; Scalmani, G.; Barone, V. J. Comput. Chem. 2003, 24, 669-681
70. Zhao, Y.; Truhlar, D. G. Theor. Chem. Acc. 2008, 120, 215-241
71. Yanai, T.; Tew, D. P.; Handy, N. C. Chem. Phys. Lett. 2004, 393, 51-57
72. Heyd, J.; Scuseria, G. E.; Ernzerhof, M. J. Chem. Phys. 2003, 118, 8207-8215
73. Heyd, J.; Scuseria, G. E. J. Chem. Phys. 2004, 121, 1187-1192
74. Heyd, J.; Scuseria, G. E. J. Chem. Phys. 2006, 124, 219906
75. Chai, J.-D.; Head-Gordon, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2008, 10, 6615-6620
76. Löwdin, P.-O Phys. Rev. 1955, 97, 1474-1489
77. Harriman, J. E. J. Chem. Phys. 1964, 40, 2827-2839
78. Yamaguchi, K.; Takahara, Y.; Fueno, T. In Applied Quantum Chemistry; Smith, V. H., Jr.; Scheafer, H. F., III; Morokuma, K., Eds; D. Reidel: Boston, MA, 1986; pp 155-184.
79. Yamaguchi, K.; Jensen, F.; Dorigo, A.; Houk, K. N. Chem. Phys. Lett. 1988, 149, 537-542
80. Yamaguchi, K.; Takahara, Y.; Fueno, T.; Houk, K. N. Theor. Chim. Acta 1988, 73, 337-364
81. Löwdin, P.-O. Phys. Rev. 1955, 97, 1509-1520
82. Shaik, S.; Filatov, M.; Schröder, D.; Schwartz, H. Chem.-Eur. J. 1998, 4, 193-199
83. Fukui, K. J. Phys. Chem. 1970, 74, 4161-4163
84. Fukui, K. Acc. Chem. Res. 1981, 14, 363-368
85. Gonzalez, C.; Schlegel, H. B. J. Phys. Chem. 1990, 94, 5523-5527
86. There can also be another potential route for generating the ferryl-hydroxo species without the involvement of the perferryl-oxo oxidant. This is the direct electron transfer from the substrate to the heme with concomitant proton transfer. This mechanism can be operative if the substrate is an excellent electron donor.(40b)
87. Wang, Y.; Chen, H.; Makino, M.; Shiro, Y.; Nagano, S.; Asamizu, S.; Onaka, H.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6748-6762
88. Borden, W. T. J. Am. Chem. Soc. 1975, 97, 5968-5970
89. Kollmar, H.; Staemmier, V. Theor. Chim. Acta 1978, 48, 223-239
90. Olsen, L.; Rydberg, P.; Rod, T. H.; Ryde, U. J. Med. Chem. 2006, 49, 6489-6499
91. Shaik, S.; Kumar, D.; de Visser, S. P. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10128-10140
92. Davydov, R.; Macdonald, I. D. G.; Makris, T. M.; Sligar, S. G.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 10654-10655
93. Mak, P. J.; Denisov, I. G.; Victoria, D.; Makris, T. M.; Deng, T.; Sligar, S. G.; Kincaid, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 6382-6383
94. Poulos, T. L.; Kraut, J. J. Biol. Chem. 1980, 255, 8199-8205
95. Dey, A.; Jiang, Y.; Ortiz de Montellano, P., R.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 7869-7878
96. Harris, D.; Loew, G.; Waskell, L. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4308-4318
97. Hata, M; Hirano, Y.; Hoshino, T.; Nishida, R.; Tsuda, M. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 11189-11195
98. Kamachi, T.; Yoshizawa, K. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 4652-4661
99. Guallar, V.; Friesner, R. A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8501-8508
100. Kumar, D.; Hirao, H.; de Visser, S. P.; Zheng, J. J.; Wang, D.; Thiel, W.; Shaik, S. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 19946-19951
101. Zheng, J. J.; Wang, D.; Thiel, W.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 13204-13215
102. Bach, R. D.; Dmitrenko, O. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 1474-1488
103. Bach, R. D. J. Phys. Chem. A 2010, 114, 9319-9332
104. Atkins, W. M.; Sligar, S. G. J. Biol. Chem. 1988, 263, 18842-18849
105. Altun, A.; Guallar, V.; Friesner, R. A.; Shaik, S.; Thiel, W. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 3924-3925
106. Altun, A.; Shaik, S.; Thiel, W. J. Comput. Chem. 2006, 27, 1324-1337
107. Altun, A.; Shaik, S.; Thiel, W. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 8978-8987
108. Kumar, D.; Altun, A.; Shaik, S.; Thiel, W. Faraday Discuss. 2011, 148, 373-383
109. Chen, H.; Hirao, H.; Derat, E.; Schlichting, I.; Shaik, S. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 9490-9500
110. Groves, J. T.; Gross, Z.; Stern, M. K. Inorg. Chem. 1994, 33, 5065-5072
111. Nam, W.; Lee, H. J.; Oh, S.-Y.; Kim, C.; Jang, H. G. J. Inorg. Biochem. 2000, 80, 219-225
112. Nam, W.; Park, S.-E.; Lim, I. K.; Lim, M. H.; Hong, J.; Kim, J. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 14674-14675
113. Ogliaro, F.; Cohen, S.; Filatov, M.; Harris, N.; Shaik, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2000, 39, 3851-3855
114. Ogliaro, F.; de Visser, S. P.; Groves, J. T.; Shaik, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2001, 40, 2874-2878
115. Schünemann, V.; Jung, C.; Trautwein, A. X.; Mandon, D.; Weiss, R. FEBS Lett. 2000, 479, 149-154
116. Schünemann, V.; Jung, C.; Terner, J.; Trautwein, A. X.; Weiss, R. J. Inorg. Biochem. 2002, 91, 586-596
117. Schünemann, V.; Lendzian, F.; Jung, C.; Contzen, J.; Barra, A.-L.; Sligar, S. G.; Trautwein, A. X. J. Biol. Chem. 2004, 279, 10919-10930
118. Karuzina, I. I.; Zgoda, V. G.; Kuznetsova, G. P.; Samenkova, N. F.; Archakov, A. I. Free Radical Biol. Med. 1999, 26, 620-632
119. Davydov, R.; Razeghifard, R.; Im, S.-C.; Waskell, L.; Hoffman, B. M. Biochemistry 2008, 47, 9661-9666
120. Hamdane, D.; Xia, C.; Im, S.-C; Zhang, H.; Kim, J.-J. P.; Waskell, L. J. Biol. Chem. 2009, 284, 11374-11384
121. Usharani, D.; Zazza, C.; Lai, W.; Chourasia, M.; Waskell, L.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 4053-4056
122. White, R. F.; Sligar, S. G.; Coon, M. J. J. Biol. Chem. 1980, 255, 11108-11111
123. Shimizu, T.; Murakami, Y.; Hatano, M. J. Biol. Chem. 1994, 269, 13296-13304
124. Correia, M. A.; Yao, K.; Allentoff, A. J.; Wrighton, S. A.; Thompson, J. A. Arch. Biochem. Biophys. 1995, 317, 471-478
125. Barr, D. P.; Martin, M. V.; Guengerich, F. P.; Mason, R. P. Chem. Res. Toxicol. 1996, 9, 318-325
126. Kuo, C.-L.; Raner, G. M.; Vaz, A. D. N.; Coon, M. J. Biochemistry 1999, 38, 10511-10518