Tunneling and dynamics in enzymatic hydride transfer

Chemical Reviews

Volumn 106, Issue 8, 2006, Pages 3095-3118

  Nagel, Zachary D ^a   Klinman, Judith P ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CATALYSIS; HYDRIDES; MUTAGENESIS; REACTION KINETICS; SOLUTIONS; TRANSPORT PROPERTIES;

ALCOHOL DEHYDROGENSES; DIHYDROFOLATE REDUCTASES; ENZYMATIC HYDRIDE TRANSFER; GLUCOSE OXIDASE; HYDROGEN TUNNELING;

ENZYMES;

ALCOHOL DEHYDROGENASE; DIHYDROFOLATE REDUCTASE; GLUCOSE OXIDASE; HYDROGEN;

ANIMAL; CATALYSIS; CHEMICAL MODEL; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; KINETICS; METABOLISM; PROTEIN BINDING; PROTEIN CONFORMATION; REVIEW;

ALCOHOL DEHYDROGENASE; ANIMALS; CATALYSIS; GLUCOSE OXIDASE; HYDROGEN; KINETICS; MODELS, CHEMICAL; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN BINDING; PROTEIN CONFORMATION; TETRAHYDROFOLATE DEHYDROGENASE;

EID: 33748601471     PISSN: 00092665     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/cr050301x     Document Type: Review

References (126)

1. Wolfenden, R.; Snider, M. J. Acc. Chem. Res. 2001, 34, 938.
2. Bell, R. P. In The Tunnel Effect in Chemistry; Chapman and Hall: New York, 1980.
3. Klinman, J. P. Proc. R. Soc. London, in preparation.
4. Knapp, M. J.; Rickert, K.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3865.
5. Pauling, L. Chem. Eng. News 1946, 24, 1375.
6. Jencks, W. P. In Catalysis in Chemistry and Enzymology; McGraw-Hill: New York, 1969.
7. Karplus, M.; Kuriyan, J. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2005, 102, 6679.
8. Doring, K.; Surrey, T.; Nollert, P.; Jahnig, F. Eur. J. Biochem. 1999, 266, 477.
9. Karplus, M.; Gao, Y. Q.; Ma, J. P.; Van der Vaart, A.; Yang, W. Philos. Trans. R. Soc. London, Ser. A 2005, 363, 331.
10. Sparrer, H.; Lilie, H.; Buchner, J. J. Mol. Biol. 1996, 258, 74.
11. Bolton, W.; Perutz, M. F. Nature 1970, 228, 551.
12. McCammon, J.; Harvey, S. In Dynamics of Proteins and Nucleic Acids; Press Syndicate of the University of Cambridge: New York, 1987; p 234.
13. Mincer, J. S.; Schwartz, S. D. J. Chem. Phys. 2004, 120, 7755.
14. Palczewski, K.; Kumasaka, T.; Hori, T.; Behnke, C. A.; Motoshima, H.; Fox, B. A.; Le Trong, I.; Teller, D. C.; Okada, T.; Stenkamp, R. E.; Yamamoto, M.; Miyano, M. Science 2000, 289, 739.
15. Kim, J. E.; Pan, D. H.; Mathies, R. A. Biochemistry 2003, 42, 5169.
16. Kukura, P.; McCamant, D. W.; Yoon, S.; Wandschneider, D. B.; Mathies, R. A. Science 2005, 310, 1006.
17. Bustamante, C.; Keller, D.; Oster, G. Acc. Chem. Res. 2001, 34, 412.
18. Dodd, J. A.; Brauman, J. I. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 5356.
19. Marcus, R. A.; Sutin, N. Biochim. Biophys. Acta 1985, 811, 265.
20. Warshel, A. J. Biol. Chem. 1998, 273, 27035.
21. Hur, S.; Bruice, T. C. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2003, 100, 12015.
22. Kiefer, P. M.; Hynes, J. T. J. Phys. Chem. A 2004, 108, 11793.
23. Bahnson, B. J.; Klinman, J. P. Methods Enzymol. 1995, 249, 374.
24. Kohen, A.; Klinman, J. P. Acc. Chem. Res. 1998, 31, 397.
25. Kohen, A.; Klinman, J. P. In Chemistry and Biology; Schreiber, S. L., Nicolaou, K. C., Eds.; Elsevier Science, Ltd: London, U.K., 1999; Vol. 6, pp R191-404.
26. Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2002, 41, 13335.
27. Heyes, D. J.; Hunter, C. N.; van Stokkum, I. H. M.; van Grondelle, R.; Groot, M. L. Nat. Struct. Biol. 2003, 10, 491.
28. Dickinson, F. M.; Dalziel, K. Biochem. J. 1967, 104, 165.
29. Dickinson, F. M.; Dalziel, K. Nature 1967, 214, 31.
30. Rossman, M. G.; Liljas, A.; Branden, C.-I.; Banaszak, L. J. In The Enzymes, 3rd ed.; Academic Press: New York, 1970; Vol. IX, p 61.
31. Kovaleva, E. G.; Plapp, B. V. Biochemistry 2005, 44, 12797.
32. Bush, K.; Shiner, V. J.; Mahler, H. R. Biochemistry 1973, 12, 4802.
33. Klinman, J. P. J. Biol. Chem. 1972, 247, 7977.
34. Klinman, J. P. Biochemistry 1976, 15, 2018.
35. Bahnson, B. J.; Colby, T. D.; Chin, J. K.; Goldstein, B. M.; Klinman, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 1997, 94, 12797.
36. Hermes, J. D.; Cleland, W. W. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 7263.
37. Welsh, K. M.; Creighton, D. J.; Klinman, J. P. Biochemistry 1980, 19, 2005.
38. Cha, Y.; Murray, C. J.; Klinman, J. P. Science 1989, 243 1325.
39. Swain, C. G.; Stivers, E. C.; Reuwer, J. F.; Schaad, L. J. J. Am. Chem. Soc. 1958, 80, 5885.
40. Kohen, A.; Jensen, J. H. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3858.
41. Hirschi, J.; Singleton, D. A. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3294.
42. Saunders, W. H. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 164.
43. Huskey, W. P.; Schowen, R. L. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 5704.
44. Bahnson, B. J.; Park, D. H.; Kim, K.; Plapp, B. V.; Klinman, J. P. Biochemistry 1993, 32, 5503.
45. Rubach, J. K.; Plapp, B. V. Biochemistry 2003, 42, 2907.
46. Tsai, S. C.; Klinman, J. P. Biochemistry 2001, 40, 2303.
47. Karlsson, A.; El-Ahmad, M.; Johansson, K.; Shafqat, J.; Jornvall, H.; Eklund, H.; Ramaswamy, S. Chemico-Biol. Int. 2003, 143, 239.
48. Korkhin, Y.; Kalb, A. J.; Peretz, M.; Bogin, O.; Burstein, Y.; Frolow, E. Protein Sci. 1999, 8, 1241.
49. Ceccarelli, C.; Liang, Z.-X.; Strickler, M.; Prehna, G.; Goldstein, B. M.; Klinman, J. P.; Bahnson, B. J. Biochemistry 2004, 43, 5266.
50. Papanikolau, Y.; Tsigos, I.; Papadovasilaki, M.; Bouriotis, V.; Petratos, K. Acta Crystallogr., Sect. F: Struct. Biol. Cryst. Commun. 2005, 61, 246.
51. Kohen, A.; Cannio, R.; Bartolucci, S.; Klinman, J. P. Nature 1999, 399, 496.
52. Meyer, M. P.; Klinman, J. P. Chem. Phys. 2005, 319, 283.
53. Basran, J.; Patel, S.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. J. Biol. Chem. 2001, 276, 6234.
54. Kohen, A.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10738.
55. Liang, Z. X.; Lee, T.; Resing, K. A.; Ahn, N. G.; Klinman, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2004, 101, 9556.
56. Hvidt, A.; Nielsen, S. O. Adv. Protein Chem. 1966, 21, 287.
57. Maity, H.; Lim, W. K.; Rumbley, J. N.; Englander, S. W. Science 2003, 12, 153.
58. Bai, Y. W.; Sosnick, T. R.; Mayne, L.; Englander, S. Science 1995, 269, 192.
59. Liang, Z. X.; Tsigos, I.; Lee, T.; Bouriotis, V.; Resing, K. A.; Ahn, N. G.; Klinman, J. P. Biochemistry 2004, 43, 14676.
60. Liang, Z. X.; Tsigos, I.; Bouriotis, V.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9500.
61. Liang, Z. X.; Klinman, J. P. Unpublished data.
62. Fields, P. A.; Somero, G. N. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 1998, 95, 11476.
63. Holland, L. Z.; McFall-Ngai, M.; Somero, G. N. Biochemistry 1997, 36, 3207.
64. Fields, P. A.; Wahlstrand, B. D.; Somero, G. N. Eur. J. Biochem. 2001, 268, 4497.
65. Fields, P. A.; Kim, Y. S.; Carpenter, J. F.; Somero, G. N. J. Exptl. Biol. 2002, 205, 1293.
66. Rucker, J.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 1997.
67. Skodje, R. T.; Truhlar, D. G.; Garrett, B. C. J. Chem. Phys. 1982, 77, 5955.
68. Fernandez-Ramos, A.; Truhlar, D. G. J. Chem. Phys. 2001, 114, 1491.
69. Alhambra, C.; Corchado, J. C.; Sanchez, M. L.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 8197.
70. Alhambra, C.; Corchado, J.; Sanchez, M. L.; Garcia-Viloca, M.; Gao, J.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 11326.
71. Truhlar, D. G.; Gao, J. L.; Garcia-Viloca, M.; Alhambra, C.; Corchado, J.; Sanchez, M. L.; Poulsen, T. D. Int. J. Quantum Chem. 2004, 100, 1136.
72. Cui, Q.; Elstner, M.; Karplus, M. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 2721.
73. Almarsson, O.; Karaman, R.; Bruice, T. C. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 8702.
74. Luo, J.; Bruice, T. C. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2004, 101, 13152.
75. Caratzoulas, S.; Mincer, J. S.; Schwartz, S. D. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3270.
76. Mincer, J. S.; Schwartz, S. D. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 366.
77. Sikorski, R. S.; Wang, L.; Markham, K. A.; Rajagopalan, P. T. R.; Benkovic, S. J.; Kohen, A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4778.
78. Francisco, W. A.; Knapp, M. J.; Blackburn, N. J.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8194.
79. Basran, J.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. Biochemistry 1999, 38, 3218.
80. Basran, J.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. J. Biol. Chem. 2001, 276, 24581.
81. Harris, R. J.; Meskys, R.; Sutcliffe, M. J.; Scrutton, N. S. Biochemistry 2000, 39, 1189.
82. Abad, J. L.; Camps, F.; Fabrias, G. Angew. Chem., Int. Ed. 2000, 39, 3279.
83. Wang, L.; Goodey, N. M.; Benkovic, S. J.; Kohen, A. Proc. R. Soc. London, in preparation.
84. Fierke, C. A.; Johnson, K. A.; Benkovic, S. J. Biochemistry 1987, 26, 4085.
85. Williams, J. W.; Morrison, J. F.; Duggleby, R. G. Biochemistry 1979, 18, 2567.
86. Sawaya, M. R.; Kraut, J. Biochemistry 1997, 36, 586.
87. Schnell, J. R.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2004, 33, 119.
88. Epstein, D. M.; Benkovic, S. J.; Wright, P. E. Biochemistry 1995, 34, 11037.
89. McElheny, D.; Schnell, J. R.; Lansing, J. C.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2005, 102, 5032.
90. Schnell, J. R.; Dyson, H. J.; Wright, P. E. Biochemistry 2004, 43, 374.
91. Agarwal, P. K.; Billeter, S. R.; Rajagopalan, P. T. R.; Benkovic, S. J.; Hammes-Schiffer, S. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2002, 99, 2794.
92. Li, L. Y.; Falzone, C. J.; Wright, P. E.; Benkovic, S. J. Biochemistry 1992, 31, 7826.
93. Mildvan, A. S.; Weber, D. J.; Kuliopulos, A. Arch. Biochem. Biophys. 1992, 294, 327.
94. Kraut, D. A.; Carroll, K. S.; Herschlag, D. Annu. Rev. Biochem. 2003, 72, 517.
95. Wong, K. F.; Selzer, T.; Benkovic, S. J.; Hammes-Schiffer, S. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2005, 102, 6807.
96. Rajagopalan, P. T. R.; Zhang, Z. Q.; McCourt, L.; Dwyer, M.; Benkovic, S. J.; Hammes, G. G. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2002, 99, 13481.
97. Zhang, Z. Q.; Rajagopalan, P. T. R.; Selzer, T.; Benkovic, S. J.; Hammes, G. G. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2004, 101, 2764.
98. Hammes-Schiffer, S.; Benkovic, S. J. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 519.
99. Northrop, D. B. Biochemistry 1975, 14, 2644.
100. Kim, H. S.; Damo, S. M.; Lee, S. Y.; Wemmer, D. E.; Klinman, J. P. Biochemistry 2005, 44, 11428.
101. Wolf-Watz, M.; Thai, V.; Henzler-Wildman, K.; Hadjipavlou, G.; Eisenmesser, E. Z.; Kern, D. Nat. Struct. Mol. Biol. 2004, 11, 945.
102. Maglia, G.; Allemann, R. K. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13372.
103. Xu, Y.; Feller, G.; Gerday, C.; Glansdorff, N. J. Bacteriol. 2003, 185, 5519.
104. Tehei, M.; Smith, J. C.; Monk, C.; Ollivier, J.; Oetti, M.; Kurkal, V.; Daniel, R. M. Biophys. J. 2006, 90, 1090.
105. Pu, J. Z.; Ma, S. H.; Gao, J. L.; Truhlar, D. G. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 8551.
106. Gibson, Q. H.; Massey, V.; Swoboda, B. E. P. J. Biol. Chem. 1964, 239, 3927.
107. Walsh, C. In Enzymatic Reaction Mechanisms; W. H. Freeman: San Francisco, CA, 1979; pp 358-405.
108. Brinkley, D. W.; Roth, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15720.
109. Seymour, S. L.; Klinman, J. P. Biochemistry 2002, 41, 8747.
110. Kohen, A.; Jonsson, T.; Klinman, J. P. In Techniques in Protein Chemistry; Marshak, D. R., Ed.; Academic Press: New York, 1997; pp 311-319.
111. Kohen, A.; Jonsson, T.; Klinman, J. P. Biochemistry 1997, 36, 2603.
112. Klinman, J. P. Biochim. Biophys. Acta, in press.
113. Roth, J. P.; Wincek, R.; Nodet, G.; Edmondson, D. E.; McIntire, W. S.; Klinman, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 15120.
114. Roth, J. P.; Klinman, J. P. Proc. Natl. Acad. Sci., U.S.A. 2003, 100, 62.
115. Lario, P. I.; Sampson, N.; Vrielink, A. J. Mol. Biol. 2003, 326, 1635.
116. Lu, H. P.; Xun, L. Y.; Xie, X. S. Science 1998, 282, 1877.
117. Doll, K. M.; Bender, B. R.; Finke, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 10877.
118. Goldsmith, C. R.; Jonas, R. T.; Stack, T. D. P. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 83.
119. Wilde, T. C.; Blotny, G.; Pollack, R. M. Unpublished results.
120. Murakawa, T.; Okajima, T.; Kuroda, S.; Nakamoto, T.; Taki, M.; Yamamoto, Y.; Hayashi, H.; Tanizawa, K. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006, 342, 414.
121. Masgrau, L.; Roujeinikova, A.; Johannissen, L. O.; Hothi, P.; Basran, J.; Ranaghan, K. E.; Mulholland, A. J.; Suctliffe, M. J.; Scrutton, N. S.; Leys, D. Science 2006, 312, 237.
122. Jencks, W. P. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 1975, 43, 219.
123. Rucker, J.; Cha, Y.; Jonsson, T.; Grant, K. L.; Klinman, J. P. Biochemistry 1992, 31, 11489.
124. Schneider, M. E.; Stern, M. J. J. Am. Chem. Soc. 1972, 94, 1517.
125. Rajagopalan, P. T. R.; Lutz, S.; Benkovic, S. J. Biochemistry 2002, 41, 12618.
126. Antoniou, D.; Basner, J.; Núñez, S.; Schwartz, S. D. Chem. Rev. 2006, 106, pp 3170-3187, http://dx.doi.org/10.1021/cr0503052.