Structural and mechanistic diversity of multidrug transporters

Natural Product Reports

Volumn 33, Issue 11, 2016, Pages 1255-1267

  Mousa, Jarrod J ^a   Bruner, Steven D ^a  

^a University of Florida   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BACTERIAL PROTEIN; CARRIER PROTEIN;

CHEMICAL STRUCTURE; HUMAN; METABOLISM; MULTIDRUG RESISTANCE;

BACTERIAL PROTEINS; DRUG RESISTANCE, MULTIPLE; HUMANS; MEMBRANE TRANSPORT PROTEINS; MOLECULAR STRUCTURE;

EID: 84994036267     PISSN: 02650568     EISSN: 14604752     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c6np00006a     Document Type: Review

References (119)

1. C. F. Higgins Nature 2007 446 749 757
2. K. P. Langton P. J. F. Henderson R. B. Herbert Nat. Prod. Rep. 2005 22 439 451
3. K. A. Hassan Q. Liu P. J. F. Henderson I. T. Paulsen Ambio 2015 6 1 5
4. K. Yamane J. I. Wachino S. Suzuki K. Kimura N. Shibata H. Kato K. Shibayama T. Konda Y. Arakawa Antimicrob. Agents Chemother. 2007 51 3354 3360
5. J. Machuca A. Briales G. Labrador P. Diaz-de-Alba R. Lopez-Rojas F. Docobo-Perez L. Martinez-Martinez J. Rodriguez-Bano M. E. Pachon A. Pascual J.-M. Rodriguez-Martinez J. Antimicrob. Chemother. 2014 69 3203 3215
6. N. E. H. Jlili S. Réjiba H. Smaoui T. Guillard F. Chau A. Kechrid E. Cambau J. Med. Microbiol. 2014 63 195 202
7. J. Gillet M. M. Gottesman Methods Mol. Biol. 2010 596 47 66
8. R. Boonstra H. Timmer-Bosscha J. van Echten-Arends D. M. van der Kolk A. van den Berg B. de Jong K. D. Tew S. Poppema E. G. E. de Vries Br. J. Cancer 2004 90 2411 2417
9. M. H. Brown I. T. Paulsen R. A. Skurray Mol. Microbiol. 1999 31 393 395
10. F. Mcaleese P. Petersen A. Ruzin M. Paul E. Murphy S. J. Projan A. Patricia P. M. Dunman P. A. Bradford Antimicrob. Agents Chemother. 2005 49 1865 1871
11. Y. Morita K. Kodama S. Shiota T. Mine A. Kataoka T. Mizushima T. Tsuchiya Antimicrob. Agents Chemother. 1998 42 1778 1782
12. C. Rouquette-Loughlin S. A. Dunham M. Kuhn J. T. Balthazar W. M. Shafer J. Bacteriol. 2003 185 1101 1106
13. T. Kuroda T. Tsuchiya Biochim. Biophys. Acta 2009 1794 763 768
14. A. Burse H. Weingart M. S. Ullrich Appl. Environ. Microbiol. 2004 70 693 703
15. G. W. Kaatz F. Mcaleese S. M. Seo Antimicrob. Agents Chemother. 2005 49 1857 1864
16. H. Burger A. Zoumaro-Djayoon A. W. M. Boersma J. Helleman E. M. J. J. Berns R. H. J. Mathijssen W. J. Loos E. A. C. Wiemer Br. J. Pharmacol. 2010 159 898 908
17. Y. Jin A. Nair H. W. van Veen J. Biol. Chem. 2014 289 14624 14632
18. F. Long C. Rouquette-Loughlin W. M. Shafer E. W. Yu Antimicrob. Agents Chemother. 2008 52 3052 3060
19. Y. Morita A. Kataoka S. Shiota J. Bacteriol. 2000 182 6694 6697
20. M. Otsuka M. Yasuda Y. Morita C. Otsuka T. Tsuchiya H. Omote Y. Moriyama J. Bacteriol. 2005 187 1552 1558
21. M. Lu J. Symersky M. Radchenko A. Koide Y. Guo R. Nie S. Koide Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 2099 2104
22. X. He P. Szewczyk A. Karyakin M. Evin W.-X. Hong Q. Zhang G. Chang Nature 2010 467 991 994
23. J. J. Mousa Y. Yang S. Tomkovich A. Shima R. C. Newsome P. Tripathi E. Oswald S. D. Bruner C. Jobin Nat. Microbiol. 2016 1 15009
24. M. Lu M. Radchenko J. Symersky R. Nie Y. Guo Nat. Struct. Mol. Biol. 2013 20 1310 1317
25. Y. Tanaka C. J. Hipolito A. D. Maturana K. Ito T. Kuroda T. Higuchi T. Katoh H. E. Kato M. Hattori K. Kumazaki T. Tsukazaki R. Ishitani H. Suga O. Nureki Nature 2013 496 247 251
26. V. Cherezov Curr. Opin. Struct. Biol. 2011 21 559 566
27. C. J. Hipolito Y. Tanaka T. Katoh O. Nureki H. Suga Molecules 2013 18 10514 10530
28. M. Radchenko J. Symersky R. Nie M. Lu Nat. Commun. 2015 6 7995
29. H. Nikaido H. I. Zgurskaya J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2001 3 215 218
30. D. Du Z. Wang N. R. James J. E. Voss E. Klimont T. Ohene-Agyei H. Venter W. Chiu B. F. Luisi Nature 2014 509 512 515
31. K. Nishino J. Yamada H. Hirakawa T. Hirata A. Yamaguchi Antimicrob. Agents Chemother. 2003 47 3030 3033
32. M. A. Seeger A. Schiefner T. Eicher F. Verrey K. Diederichs K. M. Pos Science 2006 313 1295 1298
33. S. Murakami R. Nakashima E. Yamashita T. Matsumoto A. Yamaguchi Nature 2006 443 173 179
34. J. Mikolosko K. Bobyk H. I. Zgurskaya P. Ghosh Structure 2006 14 577 587
35. S. Murakami R. Nakashima E. Yamashita A. Yamaguchi Nature 2002 419 587 593
36. V. Koronakis A. Sharff E. Koronakis B. Luisi C. Hughes Nature 2000 405 914 919
37. T. Eicher H. Cha M. A. Seeger L. Brandstätter J. El-Delik J. a. Bohnert W. V. Kern F. Verrey M. G. Grütter K. Diederichs K. M. Pos Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 5687 5692
38. E. C. Hobbs X. Yin B. J. Paul J. L. Astarita G. Storz Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 16696 16701
39. T. K. Janganan V. N. Bavro L. Zhang D. Matak-Vinkovic N. P. Barrera C. Venien-Bryan C. V. Robinson M. I. Borges-Walmsley A. R. Walmsley J. Biol. Chem. 2011 286 26900 26912
40. R. Nakashima K. Sakurai S. Yamasaki K. Hayashi C. Nagata K. Hoshino Y. Onodera K. Nishino A. Yamaguchi Nature 2013 500 102 106
41. K.-i. Yoshida K. Nakayama M. Ohtsuka N. Kuru Y. Yokomizo A. Sakamoto M. Takemura K. Hoshino H. Kanda H. Nitanai K. Namba K. Yoshida Y. Imamura J. Z. Zhang V. J. Lee W. J. Watkins Bioorg. Med. Chem. 2007 15 7087 7097
42. H. Sjuts A. V. Vargiu S. M. Kwasny S. T. Nguyen H. Kim X. Ding A. R. Ornik P. Ruggerone T. L. Bowlin H. Nikaido K. M. Pos T. J. Opperman Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016 113 3509 3514
43. T. J. Opperman S. M. Kwasny H. S. Kim S. T. Nguyen C. Houseweart S. D'Souza G. C. Walker N. P. Peet H. Nikaido T. L. Bowlin Antimicrob. Agents Chemother. 2014 58 722 733
44. S. T. Nguyen S. M. Kwasny X. Ding S. C. Cardinale C. T. McCarthy H. S. Kim H. Nikaido N. P. Peet J. D. Williams T. L. Bowlin T. J. Opperman Bioorg. Med. Chem. 2015 23 2024 2034
45. J. Abramson I. Smirnova V. Kasho G. Verner H. R. Kaback S. Iwata Science 2003 301 610 615
46. Y. Huang M. J. Lemieux J. Song M. Auer D.-N. Wang Science 2003 301 616 620
47. V. Naroditskaya M. J. Schlosser N. Y. Fang K. Lewis Biochem. Biophys. Res. Commun. 1993 196 803 809
48. K. Nishino A. Yamaguchi J. Bacteriol. 2001 183 5803 5812
49. P. R. Steed P. Zou K. E. Trone H. S. McHaourab Biochemistry 2013 52 7964 7974
50. J. Adler E. Bibi J. Biol. Chem. 2004 279 8957 8965
51. R. Edgar E. Bibi R. Edgar E. Bibi J. Bacteriol. 1997 179 2274 2280
52. M. Ahmed L. Lyass P. N. Markham S. S. Taylor N. Vazquez-Laslop A. A. Neyfakh J. Bacteriol. 1995 177 3904 3910
53. A. A. Neyfakh C. M. Borsch G. W. Kaatz Antimicrob. Agents Chemother. 1993 37 128 130
54. H. Yoshida M. Bogaki S. Nakamura K. Ubakata M. Konno J. Bacteriol. 1990 172 6942 6949
55. M. H. Brown R. A. Skurray J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2001 3 163 170
56. H. Bolhuis G. Poelarends H. W. Van Veen B. Poolman A. J. M. Driessen W. N. Konings J. Biol. Chem. 1995 270 26092 26098
57. G. J. Poelarends P. Mazurkiewicz W. N. Konings Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2002 1555 1 7
58. J. M. Tennent B. R. Lyon M. Midgley I. G. Jones A. S. Purewal R. A. Skurray J. Gen. Microbiol. 1989 135 1 10
59. C. V. Iancu J. Zamoon S. Bum A. Aleshin J. Choe Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 17862 17867
60. G. Wisedchaisri M.-S. Park M. G. Iadanza H. Zheng T. Gonen Nat. Commun. 2014 5 4521
61. L. Sun X. Zeng C. Yan X. Sun X. Gong Y. Rao N. Yan Nature 2012 490 361 366
62. H. Kumar V. Kasho I. Smirnova J. S. Finer-Moore H. R. Kaback R. M. Stroud Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014 111 1784 1788
63. S. Dang L. Sun Y. Huang F. Lu Y. Liu H. Gong J. Wang N. Yan Nature 2010 467 734 738
64. N. Solcan J. Kwok P. W. Fowler A. Cameron D. Drew S. Iwata S. Newstead EMBO J. 2012 31 3411 3421
65. S. Doki H. E. Kato N. Solcan M. Iwaki M. Koyama M. Hattori N. Iwase T. Tsukazaki Y. Sugita H. Kandori S. Newstead R. Ishitani O. Nureki Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 11343 11348
66. Y. Zhao G. Mao M. Liu L. Zhang X. Wang X. C. Zhang Structure 2014 22 1152 1160
67. S. Newstead D. Drew A. D. Cameron V. L. G. Postis X. Xia P. W. Fowler J. C. Ingram E. P. Carpenter M. S. P. Sansom M. J. McPherson S. A. Baldwin S. Iwata EMBO J. 2011 30 417 426
68. F. Guettou E. M. Quistgaard M. Raba P. Moberg C. Löw P. Nordlund Nat. Struct. Mol. Biol. 2014 21 728 731
69. J. Sun J. R. Bankston J. Payandeh T. R. Hinds W. N. Zagotta N. Zheng Nature 2014 507 73 77
70. J. L. Parker S. Newstead Nature 2014 507 68 72
71. A. S. Ethayathulla M. S. Yousef A. Amin G. Leblanc H. R. Kaback L. Guan Nat. Commun. 2014 5 3009
72. N. Fluman C. M. Ryan J. P. Whitelegge E. Bibi Mol. Cell 2012 47 777 787
73. Y. Yin X. He P. Szewczyk T. Nguyen G. Chang Science 2006 312 741 744
74. D. Jiang Y. Zhao X. Wang J. Fan J. Heng X. Liu W. Feng X. Kang B. Huang J. Liu X. C. Zhang Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 14664 14669
75. J. Heng Y. Zhao M. Liu Y. Liu J. Fan X. Wang Y. Zhao X. C. Zhang Cell Res. 2015 25 1060 1073
76. S. Schuldiner M. Lebendiker H. Yerushalmi J. Exp. Biol. 1997 200 335 341
77. I. Nasie S. Steiner-Mordoch S. Schuldiner J. Bacteriol. 2012 194 6766 6770
78. I. Ubarretxena-Belandia J. M. Baldwin S. Schuldiner C. G. Tate EMBO J. 2003 22 6175 6181
79. Y.-J. Chen O. Pornillos S. Lieu C. Ma A. P. Chen G. Chang Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 18999 19004
80. Y. Adam N. Tayer D. Rotem G. Schreiber S. Schuldiner Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 17989 17994
81. E. A. Morrison G. T. DeKoster S. Dutta R. Vafabakhsh M. W. Clarkson A. Bahl D. Kern T. Ha K. A. Henzler-Wildman Nature 2011 481 45 50
82. H. Yerushalmi S. Schuldiner J. Biol. Chem. 2000 275 5264 5269
83. D. Rotem S. Schuldiner J. Biol. Chem. 2004 279 48787 48793
84. S. Schuldiner Biochim. Biophys. Acta, Proteins Proteomics 2009 1794 748 762
85. K. A. Hassan S. M. Jackson A. Penesyan S. G. Patching S. G. Tetu B. A. Eijkelkamp Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 20254
86. S. G. Aller J. Yu A. Ward Y. Weng S. Chittaboina R. Zhuo P. M. Harrell Y. T. Trinh Q. Zhang I. L. Urbatsch G. Chang Science 2009 323 1718 1722
87. R. J. P. Dawson K. P. Locher Nature 2006 443 180 185
88. R. J. P. Dawson K. P. Locher FEBS Lett. 2007 581 935 938
89. M. Hohl C. Briand M. G. Grütter M. A. Seeger Nat. Struct. Mol. Biol. 2012 19 395 402
90. M. Hohl L. M. Hürlimann S. Böhm J. Schöppe M. G. Grütter E. Bordignon M. a. Seeger Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014 111 11025 11030
91. K. Hollenstein D. C. Frei K. P. Locher Nature 2007 446 213 216
92. M. S. Jin M. L. Oldham Q. Zhang J. Chen Nature 2012 490 566 569
93. N. S. Kadaba J. T. Kaiser E. Johnson A. Lee D. C. Rees Science 2008 321 250 253
94. J. Kim S. Wu T. M. Tomasiak C. Mergel M. B. Winter S. B. Stiller Y. Robles-Colmanares R. M. Stroud R. Tampé C. S. Craik Y. Cheng Nature 2014 517 396 400
95. A. Kodan T. Yamaguchi T. Nakatsu K. Sakiyama C. J. Hipolito A. Fujioka R. Hirokane K. Ikeguchi B. Watanabe J. Hiratake Y. Kimura H. Suga K. Ueda H. Kato Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014 111 4049 4054
96. V. M. Korkhov S. A. Mireku K. P. Locher Nature 2012 490 367 372
97. J. Y. Lee J. G. Yang D. Zhitnitsky O. Lewinson D. C. Rees Science 2014 343 1133 1136
98. C. a. Shintre A. C. W. Pike Q. Li J.-I. Kim A. J. Barr S. Goubin L. Shrestha J. Yang G. Berridge J. Ross P. J. Stansfeld M. S. P. Sansom A. M. Edwards C. Bountra B. D. Marsden F. von Delft A. N. Bullock O. Gileadi N. a. Burgess-Brown E. P. Carpenter Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 9710 9715
99. V. Srinivasan A. J. Pierik R. Lill Science 2014 343 1137 1139
100. A. B. Ward P. Szewczyk V. Grimard C.-W. Lee L. Martinez R. Doshi A. Caya M. Villaluz E. Pardon C. Cregger D. J. Swartz P. G. Falson I. L. Urbatsch C. Govaerts J. Steyaert G. Chang Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 13386 13391
101. A. Ward C. L. Reyes J. Yu C. B. Roth G. Chang Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 19005 19010
102. E. Lee M. N. Huda T. Kuroda T. Mizushima T. Tsuchiya Antimicrob. Agents Chemother. 2003 47 3733 3738
103. D. Y. Lin S. Huang J. Chen Nature 2015 523 425 430
104. C. a. Brotherton E. P. Balskus J. Am. Chem. Soc. 2013 135 3359 3362
105. D. Reimer H. B. Bode Nat. Prod. Rep. 2014 31 154 159
106. C. Bleuel C. Große N. Taudte D. Wesenberg G. J. Krauß D. H. Nies J. Scherer G. Grass J. Bacteriol. 2005 187 6701 6707
107. H. D. Mootz M. A. Marahiel J. Bacteriol. 1997 179 6843 6850
108. L. V. Bystrykh M. A. Fernández-Moreno J. K. Herrema F. Malpartida D. A. Hopwood L. Dijkhuizen J. Bacteriol. 1996 178 2238 2244
109. B. Ostash E. Doud S. Walker Arch. Microbiol. 2012 194 915 922
110. Z. Alkhatib A. Abts A. Mavaro L. Schmitt S. H. J. Smits J. Biotechnol. 2012 159 145 154
111. A. M. Neumüller D. Konz M. A. Marahiel Eur. J. Biochem. 2001 268 3180 3189
112. R. Ohki Giyanto K. Tateno W. Masuyama S. Moriya K. Kobayashi N. Ogasawara Mol. Microbiol. 2003 49 1135 1144
113. S. Gebhard C. Fang A. Shaaly D. J. Leslie M. R. Weimar F. Kalamorz A. Carne G. M. Cook Antimicrob. Agents Chemother. 2014 58 1425 1433
114. P. K. Chang J. Yu J. H. Yu Fungal Genet. Biol. 2004 41 911 920
115. D. M. Gardiner R. S. Jarvis B. J. Howlett Fungal Genet. Biol. 2005 42 257 263
116. L. Fernandez R. E. W. Hancock Clin. Microbiol. Rev. 2012 25 661 675
117. S. Tamber R. E. W. Hancock Front. Biosci. 2003 8 472 483
118. G. D. Wright Nat. Rev. Microbiol. 2011 47 42 51
119. M. Zahn S. P. Bhamidimarri A. Baslé M. Winterhalter B. van den Berg Structure 2016 24 221 231