Optogenetics: 10 years of microbial opsins in neuroscience

Nature Neuroscience

Volumn 18, Issue 9, 2015, Pages 1213-1225

  Deisseroth, Karl ^a  

^a Stanford University   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

HALORHODOPSIN; OPSIN; BACTERIORHODOPSIN; RHODOPSIN;

ION CONDUCTANCE; NEUROSCIENCE; NONHUMAN; OPTOGENETICS; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN EXPRESSION; REVIEW; ANIMAL; BIOSYNTHESIS; CHEMISTRY; GENETICS; HUMAN; LIGHT; PHOTOSTIMULATION; PROCEDURES; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; TRENDS;

ANIMALS; BACTERIORHODOPSINS; HUMANS; LIGHT; NEUROSCIENCES; OPSINS; OPTOGENETICS; PHOTIC STIMULATION; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; RHODOPSINS, MICROBIAL;

EID: 84940370542     PISSN: 10976256     EISSN: 15461726     Source Type: Journal    
DOI: 10.1038/nn.4091     Document Type: Review

References (200)

1. Deisseroth, K. Nat. Methods 8, 26-29 (2011).
2. Boyden, E. S., Zhang, F., Bamberg, E., Nagel, G. & Deisseroth, K. Nat. Neurosci. 8, 1263-1268 (2005).
3. Deisseroth, K. et al. J. Neurosci. 26, 10380-10386 (2006).
4. Grosenick, L., Marshel, J. H. & Deisseroth, K. Neuron 86, 106-139 (2015).
5. Zhang, F. et al. Cell 147, 1446-1457 (2011).
6. Stryer, L. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 93, 557-559 (1996).
7. Oesterhelt, D. & Stoeckenius, W. Nat. New Biol. 233, 149-152 (1971).
8. Stryer, L. Biochemistry 3rd edn. 962 (Freeman, 1988).
9. Kato, H. E. et al. Nature 482, 369-374 (2012).
10. Berndt, A., Lee, S. Y., Ramakrishnan, C. & Deisseroth, K. Science 344, 420-424 (2014).
11. Wietek, J. et al. Science 344, 409-412 (2014).
12. Govorunova, E. G., Sineshchekov, O. A., Janz, R., Liu, X. & Spudich, J. L. Science 349, 647-650 (2015).
13. Berndt, A. & Deisseroth, K. Science 349, 590-591 (2015).
14. Hoffmann, A., Hildebrandt, V., Heberle, J. & Büldt, G. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 91, 9367-9371 (1994).
15. Nagel, G. et al. Science 296, 2395-2398 (2002).
16. Nagel, G. et al. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 13940-13945 (2003).
17. Khorana, H. G., Knox, B. E., Nasi, E., Swanson, R. & Thompson, D. A. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 85, 7917-7921 (1988).
18. Gradinaru, V. et al. Cell 141, 154-165 (2010).
19. Zemelman, B. V., Lee, G. A., Ng, M. & Miesenböck, G. Neuron 33, 15-22 (2002).
20. Zemelman, B. V., Nesnas, N., Lee, G. A. & Miesenbock, G. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 1352-1357 (2003).
21. Banghart, M., Borges, K., Isacoff, E., Trauner, D. & Kramer, R. H. Nat. Neurosci. 7, 1381-1386 (2004).
22. Lima, S. Q. & Miesenböck, G. Cell 121, 141-152 (2005).
23. Volgraf, M. et al. Nat. Chem. Biol. 2, 47-52 (2006).
24. Zhang, F., Wang, L.-P., Boyden, E. S. & Deisseroth, K. Nat. Methods 3, 785-792 (2006).
25. Aravanis, A. M. et al. J. Neural Eng. 4, S143-S156 (2007).
26. Adamantidis, A. R., Zhang, F., Aravanis, A. M., Deisseroth, K. & de Lecea, L. Nature 450, 420-424 (2007).
27. Li, X. et al. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 102, 17816-17821 (2005).
28. Nagel, G. et al. Curr. Biol. 15, 2279-2284 (2005).
29. Ishizuka, T., Kakuda, M., Araki, R. & Yawo, H. Neurosci. Res. 54, 85-94 (2006).
30. Bi, A. et al. Neuron 50, 23-33 (2006).
31. Schroll, C. et al. Curr. Biol. 16, 1741-1747 (2006).
32. Hwang, R. Y. et al. Curr. Biol. 17, 2105-2116 (2007).
33. Zhang, F. et al. Nature 446, 633-639 (2007).
34. Petreanu, L., Huber, D., Sobczyk, A. & Svoboda, K. Nat. Neurosci. 10, 663-668 (2007).
35. Wang, H. et al. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 104, 8143-8148 (2007).
36. Arenkiel, B. R. et al. Neuron 54, 205-218 (2007).
37. Gradinaru, V. et al. J. Neurosci. 27, 14231-14238 (2007).
38. Huber, D. et al. Nature 451, 61-64 (2008).
39. Zhang, F. in Larry Katz Memorial Lecture, Cold Spring Harbor Laboratory Meeting on Neuronal Circuits (Cold Spring Harbor Laboratory Press, 2008).
40. Atasoy, D., Aponte, Y., Su, H. H. & Sternson, S. M. A. J. Neurosci. 28, 7025-7030 (2008).
41. Sohal, V. S., Zhang, F., Yizhar, O. & Deisseroth, K. Nature 459, 698-702 (2009).
42. Tsai, H.-C. et al. Science 324, 1080-1084 (2009).
43. Hägglund, M., Borgius, L., Dougherty, K. J. & Kiehn, O. Nat. Neurosci. 13, 246-252 (2010).
44. Douglass, A. D. et al. Curr. Biol. 18, 1133-1137 (2008).
45. Gradinaru, V., Mogri, M., Thompson, K. R., Henderson, J. M. & Deisseroth, K. Science 324, 354-359 (2009).
46. Harz, H. & Hegemann, P. Nature 351, 489-491 (1991).
47. Zhang, F. et al. Nat. Neurosci. 11, 631-633 (2008).
48. Berndt, A., Yizhar, O., Gunaydin, L. A., Hegemann, P. & Deisseroth, K. Nat. Neurosci. 12, 229-234 (2009).
49. Bamann, C., Gueta, R., Kleinlogel, S., Nagel, G. & Bamberg, E. Biochemistry 49, 267-278 (2010).
50. Gradinaru, V., Thompson, K. R. & Deisseroth, K. Brain Cell Biol. 36, 129-139 (2008).
51. Zhao, S. et al. Brain Cell Biol. 36, 141-154 (2008).
52. Wang, H. et al. J. Biol. Chem. 284, 5685-5696 (2009).
53. Lin, J. Y., Lin, M. Z., Steinbach, P. & Tsien, R. Y. Biophys. J. 96, 1803-1814 (2009).
54. Fenno, L. E. et al. Nat. Methods 11, 763-772 (2014).
55. Flavell, S. W. et al. Cell 154, 1023-1035 (2013).
56. Ramdya, P. et al. Nature 519, 233-236 (2015).
57. Roberts, T. F., Gobes, S. M. H., Murugan, M., Ölveczky, B. P. & Mooney, R. Nat. Neurosci. 15, 1454-1459 (2012).
58. Thiele, T. R., Donovan, J. C. & Baier, H. Neuron 83, 679-691 (2014).
59. Lu, Y. et al. J. Neurophysiol. 113, 3574-3587 (2015).
60. Jorgenson, L. A. et al. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B doi:10. 1098/rstb. 2014. 0164 (30 March 2015).
61. Kravitz, A. V. et al. Nature 466, 622-626 (2010).
62. Proville, R. D. et al. Nat. Neurosci. 17, 1233-1239 (2014).
63. Azim, E., Jiang, J., Alstermark, B. & Jessell, T. M. Nature 508, 357-363 (2014).
64. Chen, C. H., Fremont, R., Arteaga-Bracho, E. E. & Khodakhah, K. Nat. Neurosci. 17, 1767-1775 (2014).
65. Domingos, A. I. et al. Nat. Neurosci. 14, 1562-1568 (2011).
66. Yang, Y., Atasoy, D., Su, H. H. & Sternson, S. M. Cell 146, 992-1003 (2011).
67. Kong, D. et al. Cell 151, 645-657 (2012).
68. Oka, Y., Ye, M. & Zuker, C. S. Nature 520, 349-352 (2015).
69. Jennings, J. H. et al. Cell 160, 516-527 (2015).
70. Gourine, A. V. et al. Science 329, 571-575 (2010).
71. Abbott, S. B. G., Stornetta, R. L., Coates, M. B. & Guyenet, P. G. J. Neurosci. 31, 16410-16422 (2011).
72. Carter, M. E. et al. Nat. Neurosci. 13, 1526-1533 (2010).
73. Jego, S. et al. Nat. Neurosci. 16, 1637-1643 (2013).
74. Anaclet, C. et al. Nat. Neurosci. 17, 1217-1224 (2014).
75. Jones, J. R., Tackenberg, M. C. & McMahon, D. G. Nat. Neurosci. 18, 373-375 (2015).
76. Smear, M., Shusterman, R., O'Connor, R., Bozza, T. & Rinberg, D. Nature 479, 397-400 (2011).
77. Choi, G. B. et al. Cell 146, 1004-1015 (2011).
78. Lepousez, G. & Lledo, P.-M. Neuron 80, 1010-1024 (2013).
79. Znamenskiy, P. & Zador, A. M. Nature 497, 482-485 (2013).
80. Lee, S.-H. et al. Nature 488, 379-383 (2012).
81. Zhao, X., Liu, M. & Cang, J. Neuron 84, 202-213 (2014).
82. O'Connor, D. H. et al. Nat. Neurosci. 16, 958-965 (2013).
83. Maksimovic, S. et al. Nature 509, 617-621 (2014).
84. Kress, G. J. et al. Nat. Neurosci. 16, 665-667 (2013).
85. Hunnicutt, B. J. et al. Nat. Neurosci. 17, 1276-1285 (2014).
86. Cohen, J. Y., Haesler, S., Vong, L., Lowell, B. B. & Uchida, N. Nature 482, 85-88 (2012).
87. Lee, J. H. et al. Nature 465, 788-792 (2010).
88. Thanos, P. K. et al. J. Neurosci. 33, 6343-6349 (2013).
89. Cardin, J. A. et al. Nature 459, 663-667 (2009).
90. Yizhar, O. et al. Nature 477, 171-178 (2011).
91. Pastoll, H., Solanka, L., van Rossum, M. W. & Nolan, M. F. Neuron 77, 141-154 (2013).
92. Beltramo, R. et al. Nat. Neurosci. 16, 227-234 (2013).
93. Stark, E. et al. Neuron 83, 467-480 (2014).
94. Siegle, J. H., Pritchett, D. L. & Moore, C. I. Nat. Neurosci. 17, 1371-1379 (2014).
95. Halassa, M. M. et al. Cell 158, 808-821 (2014).
96. Barthó, P. et al. Neuron 82, 1367-1379 (2014).
97. Kim, T. et al. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 112, 3535-3540 (2015).
98. Siegle, J. H. & Wilson, M. A. Elife 3, e03061 (2014).
99. Canty, A. J. et al. J. Neurosci. 29, 10695-10705 (2009).
100. Chao, H.-T. et al. Nature 468, 263-269 (2010).
101. Pfeffer, C. K., Xue, M., He, M., Huang, Z. J. & Scanziani, M. Nat. Neurosci. 16, 1068-1076 (2013).
102. Jackson, J. et al. Nat. Neurosci. 17, 1362-1370 (2014).
103. Kohara, K. et al. Nat. Neurosci. 17, 269-279 (2014).
104. Pi, H.-J. et al. Nature 503, 521-524 (2013).
105. Poulet, J. F. A., Fernandez, L. M. J., Crochet, S. & Petersen, C. C. H. Nat. Neurosci. 15, 370-372 (2012).
106. Basu, J. et al. Neuron 79, 1208-1221 (2013).
107. Melzer, S. et al. Science 335, 1506-1510 (2012).
108. Lien, A. D. & Scanziani, M. Nat. Neurosci. 16, 1315-1323 (2013).
109. Markopoulos, F., Rokni, D., Gire, D. H. & Murthy, V. N. Neuron 76, 1175-1188 (2012).
110. Gentet, L. J. et al. Nat. Neurosci. 15, 607-612 (2012).
111. Gunaydin, L. A. et al. Cell 157, 1535-1551 (2014).
112. Wu, Z., Autry, A. E., Bergan, J. F., Watabe-Uchida, M. & Dulac, C. G. Nature 509, 325-330 (2014).
113. Lin, D. et al. Nature 470, 221-226 (2011).
114. Lee, H. et al. Nature 509, 627-632 (2014).
115. Kunwar, P. S. et al. Elife 4, (2015).
116. Wang, L., Chen, I. Z. & Lin, D. Neuron 85, 1344-1358 (2015).
117. Warden, M. R. et al. Nature 492, 428-432 (2012).
118. Jennings, J. H. et al. Nature 496, 224-228 (2013).
119. Witten, I. B. et al. Science 330, 1677-1681 (2010).
120. Lobo, M. K. et al. Science 330, 385-390 (2010).
121. Stuber, G. D. et al. Nature 475, 377-380 (2011).
122. Witten, I. B. et al. Neuron 72, 721-733 (2011).
123. Steinberg, E. E. et al. Nat. Neurosci. 16, 966-973 (2013).
124. McDevitt, R. A. et al. Cell Reports 8, 1857-1869 (2014).
125. Haubensak, W. et al. Nature 468, 270-276 (2010).
126. Ciocchi, S. et al. Nature 468, 277-282 (2010).
127. Letzkus, J. J. et al. Nature 480, 331-335 (2011).
128. Tye, K. M. et al. Nature 471, 358-362 (2011).
129. Kim, S.-Y. et al. Nature 496, 219-223 (2013).
130. Felix-Ortiz, A. C. et al. Neuron 79, 658-664 (2013).
131. Wolff, S. B. E. et al. Nature 509, 453-458 (2014).
132. Amo, R. et al. Neuron 84, 1034-1048 (2014).
133. Anthony, T. E. et al. Cell 156, 522-536 (2014).
134. Kvitsiani, D. et al. Nature 498, 363-366 (2013).
135. Senn, V. et al. Neuron 81, 428-437 (2014).
136. Deisseroth, K. Nature 505, 309-317 (2014).
137. Lee, A. M. et al. Neuron 83, 455-466 (2014).
138. Goshen, I. et al. Cell 147, 678-689 (2011).
139. Liu, X. et al. Nature 484, 381-385 (2012).
140. Xu, W. & Südhof, T. C. Science 339, 1290-1295 (2013).
141. Cowansage, K. K. et al. Neuron 84, 432-441 (2014).
142. Redondo, R. L. et al. Nature 513, 426-430 (2014).
143. Johansen, J. P. et al. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 107, 12692-12697 (2010).
144. Brown, M. T. C. et al. Nature 492, 452-456 (2012).
145. Kheirbek, M. A. et al. Neuron 77, 955-968 (2013).
146. Zhang, S.-J. et al. Science 340, 1232627 (2013).
147. Buetfering, C., Allen, K. & Monyer, H. Nat. Neurosci. 17, 710-718 (2014).
148. Wu, Y.-W. et al. Cell Reports 10, 75-87 (2015).
149. Larsen, R. S. et al. Neuron 83, 879-893 (2014).
150. Jensen, M. et al. Cell 149, 173-187 (2012).
151. MacAskill, A. F., Cassel, J. M. & Carter, A. G. Nat. Neurosci. 17, 1198-1207 (2014).
152. Suárez, R. et al. Neuron 82, 1289-1298 (2014).
153. Duan, X., Krishnaswamy, A., De la Huerta, I. & Sanes, J. R. Cell 158, 793-807 (2014).
154. Gibson, E. M. et al. Science 344, 1252304 (2014).
155. Song, J. et al. Nature 489, 150-154 (2012).
156. Temprana, S. G. et al. Neuron 85, 116-130 (2015).
157. Ledri, M. et al. Eur. J. Neurosci. 36, 1971-1983 (2012).
158. Paz, J. T. et al. Nat. Neurosci. 16, 64-70 (2013).
159. Krook-Magnuson, E., Armstrong, C., Oijala, M. & Soltesz, I. Nat. Commun. 4, 1376 (2013).
160. Iyer, S. M. et al. Nat. Biotechnol. 32, 274-278 (2014).
161. Steinbeck, J. A. et al. Nat. Biotechnol. 33, 204-209 (2015).
162. Suberbielle, E. et al. Nat. Neurosci. 16, 613-621 (2013).
163. Yamamoto, K. et al. Cell Reports 11, 859-865 (2015).
164. Venkatesh, H. S. et al. Cell 161, 803-816 (2015).
165. Cepeda, C. et al. J. Neurosci. 33, 7393-7406 (2013).
166. Busskamp, V. et al. Science 329, 413-417 (2010).
167. Lim, D. H., LeDue, J. M., Mohajerani, M. H. & Murphy, T. H. J. Neurosci. 34, 16455-16466 (2014).
168. Cheng, M. Y. et al. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 111, 12913-12918 (2014).
169. Chen, B. T. et al. Nature 496, 359-362 (2013).
170. Lucantonio, F. et al. Nat. Neurosci. 17, 1092-1099 (2014).
171. Creed, M., Pascoli, V. J. & Lüscher, C. Science 347, 659-664 (2015).
172. Ahmari, S. E. et al. Science 340, 1234-1239 (2013).
173. Burguière, E., Monteiro, P., Feng, G. & Graybiel, A. M. Science 340, 1243-1246 (2013).
174. Yizhar, O., Fenno, L., Davidson, T., Mogri, M. & Deisseroth, K. Neuron 71, 9-34 (2011).
175. Prakash, R. et al. Nat. Methods 9, 1171-1179 (2012).
176. Packer, A. M. et al. Nat. Methods 9, 1202-1205 (2012).
177. Rickgauer, J. P. et al. Nat. Neurosci. 17, 1816-1824 (2014).
178. Packer, A. M., Russell, L. E., Dalgleish, H. W. & Häusser, M. Nat. Methods 12, 140-146 (2015).
179. Mutoh, H., Akemann, W. & Knöpfel, T. ACS Chem. Neurosci. 3, 585-592 (2012).
180. Buzsáki, G. et al. Neuron 86, 92-105 (2015).
181. Cosentino, C. et al. Science 348, 707-710 (2015).
182. Airan, R. D., Thompson, K. R., Fenno, L. E., Bernstein, H. & Deisseroth, K. Nature 458, 1025-1029 (2009).
183. Kim, J. M. et al. Biochemistry 44, 2284-2292 (2005).
184. Barish, P. A. et al. Eur. J. Pharmacol. 705, 42-48 (2013).
185. Siuda, E. R. et al. Neuron 86, 923-935 (2015).
186. Li, P. et al. Mol. Psychiatry doi:10. 1038/mp. 2014. 182 (17 February 2015).
187. Oh, E., Maejima, T., Liu, C., Deneris, E. & Herlitze, S. J. Biol. Chem. 285, 30825-30836 (2010).
188. van Wyk, M. et al. PLoS Biol. 13, e1002143 (2015).
189. Urban, D. J. & Roth, B. L. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 55, 399-417 (2015).
190. Wu, Y. I. et al. Nature 461, 104-108 (2009).
191. Stierl, M. et al. J. Biol. Chem. 286, 1181-1188 (2011).
192. Kim, T., Folcher, M., Baba, M. D.-E. & Fussenegger, M. Angew. Chem. Int. Edn. Engl. 54, 5933-5938 (2015).
193. Konermann, S. et al. Nature 500, 472-476 (2013).
194. Arrenberg, A. B., Stainier, D. Y. R., Baier, H. & Huisken, J. Science 330, 971-974 (2010).
195. Chen, R., Romero, G., Christiansen, M. G., Mohr, A. & Anikeeva, P. Science 347, 1477-1480 (2015).
196. Carvalho-de-Souza, J. L. et al. Neuron 86, 207-217 (2015).
197. Tochitsky, I. et al. Neuron 81, 800-813 (2014).
198. Matsuno-Yagi, A. & Mukohata, Y. Biochem. Biophys. Res. Commun. 78, 237-243 (1977).
199. Schobert, B. & Lanyi, J. K. J. Biol. Chem. 257, 10306-10313 (1982).
200. Foster, K. W. et al. Nature 311, 756-759 (1984).