Reaction Mechanisms in Carbohydrate-Active Enzymes: Glycoside Hydrolases and Glycosyltransferases. Insights from ab Initio Quantum Mechanics/Molecular Mechanics Dynamic Simulations

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 24, 2015, Pages 7528-7547

  Ardèvol, Albert ^a,c   Rovira, Carme ^a,b  

^a UNIVERSITY OF BARCELONA   (Spain)

^b INSTITUCIÓ CATALANA DE RECERCA I ESTUDIS AVANÇATS ICREA   (Spain)

^c MAX PLANCK INSTITUTE OF BIOPHYSICS   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CARBOHYDRATES; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; HYDROLASES; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MODELING; QUANTUM THEORY; REACTION KINETICS; SUGARS;

CATALYTIC MECHANISMS; CONFORMATIONAL DYNAMICS; FIRST PRINCIPLES MODELS; GLYCOSIDE HYDROLASES; GLYCOSYLTRANSFERASES; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; QUANTUM MECHANICS/MOLECULAR MECHANICS; REACTION MECHANISM;

ENZYMES;

CARBOHYDRATE; GLYCOSIDASE; GLYCOSYLTRANSFERASE; MONOSACCHARIDE; NUCLEOPHILE; SUGAR;

AB INITIO CALCULATION; CALCULATION; CATALYST; CHEMICAL REACTION; CONFORMATIONAL TRANSITION; CRYSTAL STRUCTURE; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ENZYME ACTIVE SITE; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MECHANICS; QUANTUM MECHANICS; REACTION ANALYSIS; REVIEW; ANIMAL; CARBOHYDRATE METABOLISM; CHEMISTRY; CONFORMATION; HUMAN; METABOLISM; PROTEIN CONFORMATION; QUANTUM THEORY; THERMODYNAMICS;

ANIMALS; CARBOHYDRATE CONFORMATION; CARBOHYDRATE METABOLISM; CARBOHYDRATES; GLYCOSIDE HYDROLASES; GLYCOSYLTRANSFERASES; HUMANS; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEIN CONFORMATION; QUANTUM THEORY; THERMODYNAMICS;

EID: 84933073715     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b01156     Document Type: Review

References (164)

1. Vigerust, D. J.; Shepherd, V. L. Trends Microbiol. 2007, 15, 211-218
2. Larsbrink, J.; Rogers, T. E.; Hemsworth, G. R.; McKee, L. S.; Tauzin, A. S.; Spadiut, O.; Klinter, S.; Pudlo, N. A.; Urs, K.; Koropatkin, N. M.; Creagh, A. L.; Haynes, C. A.; Kelly, A. G.; Cederholm, S. N.; Davies, G. J.; Martens, E. C.; Brumer, H. Nature 2014, 506, 498-502
3. Davies, G. J.; Gloster, T. M.; Henrissat, B. Curr. Opin. Struct. Biol. 2005, 15, 637-645
4. Hart, G. W.; Copeland, R. J. Cell 2010, 143, 672-676
5. Lombard, V.; Golaconda Ramulu, H.; Drula, E.; Coutinho, P. M.; Henrissat, B. Nucleic Acids Res. 2014, 42, D490-495
6. Gloster, T. M.; Vocadlo, D. J. Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 683-694
7. Henzler-Wildman, K.; Kern, D. Nature 2007, 450, 964-972
8. McCammon, J. A.; Karplus, M. Acc. Chem. Res. 1983, 16, 187-193
9. Hammes-Schiffer, S.; Benkovic, S. J. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 519-541
10. Woods, R. J.; Tessier, M. B. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 575-583
11. Urresti, S.; Albesa-Jove, D.; Schaeffer, F.; Pham, H. T.; Kaur, D.; Gest, P.; van der Woerd, M. J.; Carreras-Gonzalez, A.; Lopez-Fernandez, S.; Alzari, P. M.; Brennan, P. J.; Jackson, M.; Guerin, M. E. J. Biol. Chem. 2012, 287, 24649-24661
12. Albesa-Jove, D.; Giganti, D.; Jackson, M.; Alzari, P. M.; Guerin, M. E. Glycobiology 2014, 24, 108-124
13. Lira-Navarrete, E.; de las Rivas, M.; Compañon, I.; Pallarés, M. C.; Kong, Y.; Iglesias-Fernández, J.; Bernardes, G. J. L.; Peregrina, J. M.; Rovira, C.; Bernadó, P.; Bruscolini, P.; Clausen, H.; Lostao, A.; Corzana, F.; Hurtado-Guerrero, R. Nat. Commun. 2015, In press
14. Bottoni, A.; Miscione, G. P.; De Vivo, M. Proteins 2005, 59, 118-130
15. Tvaroska, I. Carbohydr. Res. 2004, 339, 1007-1014
16. Sinnott, M. L.; Jencks, W. P. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 2026-2032
17. Bowman, A. L.; Grant, I. M.; Mulholland, A. J. Chem. Commun. 2008, 4425-4427
18. Ardèvol, A.; Rovira, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 10897-10901
19. Gao, J.; Truhlar, D. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 2002, 53, 467-505
20. Senn, H. M.; Thiel, W. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1198-1229
21. Lonsdale, R.; Ranaghan, K. E.; Mulholland, A. J. Chem. Commun. 2010, 46, 2354-2372
22. Brunk, E.; Rothlisberger, U. Chem. Rev. 2015, 10.1021/cr500628b
23. Garcia-Viloca, M.; Poulsen, T. D.; Truhlar, D. G.; Gao, J. Protein Sci. 2004, 13, 2341-2354
24. Kuzmanic, A.; Kruschel, D.; van Gunsteren, W. F.; Pannu, N. S.; Zagrovic, B. J. Mol. Biol. 2011, 411, 286-297
25. DePristo, M. A.; de Bakker, P. I.; Blundell, T. L. Structure 2004, 12, 831-838
26. Kuzmanic, A.; Pannu, N. S.; Zagrovic, B. Nat. Commun. 2014, 5, 3220
27. Rovira, C.; Parrinello, M. Biophys. J. 2000, 78, 93-100
28. Boero, M. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 12276-12286
29. Sanchez-Martinez, M.; Marcos, E.; Tauler, R.; Field, M.; Crehuet, R. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 14261-14272
30. Rojas-Cervellera, V.; Ardèvol, A.; Boero, M.; Planas, A.; Rovira, C. Chemistry 2013, 19, 14018-14023
31. McCammon, J. A. In Simplicity and complexity in proteins and nucleic acids; Frauenfelder, H.; Deisenhofer, J.; Wolynes, P. G., Eds.; Dahlem University Press: Berlin, 1999; Vol. 83, pp 193-198.
32. Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2013, 52, 2012-2020
33. Ivanov, I.; Tainer, J. A.; McCammon, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 1465-1470
34. Hammes-Schiffer, S. Biochemistry 2002, 41, 13335-13343
35. Agarwal, P. K.; Billeter, S. R.; Rajagopalan, P. T.; Benkovic, S. J.; Hammes-Schiffer, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 2794-2799
36. Henzler-Wildman, K. A.; Lei, M.; Thai, V.; Kerns, S. J.; Karplus, M.; Kern, D. Nature 2007, 450, 913-916
37. Henzler-Wildman, K. A.; Thai, V.; Lei, M.; Ott, M.; Wolf-Watz, M.; Fenn, T.; Pozharski, E.; Wilson, M. A.; Petsko, G. A.; Karplus, M.; Hubner, C. G.; Kern, D. Nature 2007, 450, 838-844
38. Bhabha, G.; Lee, J.; Ekiert, D. C.; Gam, J.; Wilson, I. A.; Dyson, H. J.; Benkovic, S. J.; Wright, P. E. Science 2011, 332, 234-238
39. Pu, J.; Gao, J.; Truhlar, D. G. Chem. Rev. 2006, 106, 3140-3169
40. Moliner, V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 15013-15014
41. IUPAC Eur. J. Biochem. 1980, 111, 295-298
42. Stoddart, J. F. Stereochemistry of carbohydrates; Wiley-Interscience: New York, 1971.
43. Davies, G. J.; Ducros, V. M.; Varrot, A.; Zechel, D. L. Biochem. Soc. Trans. 2003, 31, 523-527
44. Vocadlo, D. J.; Davies, G. J. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 539-555
45. Stortz, C. A. J. Phys. Org. Chem. 2010, 23, 1173-1186
46. Iglesias-Fernandez, J.; Raich, L.; Ardèvol, A.; Rovira, C. Chem. Sci. 2015, 6, 1167-1177
47. Davies, G. J.; Planas, A.; Rovira, C. Acc. Chem. Res. 2012, 45, 308-316
48. Satoh, H.; Manabe, S. Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 4297-4309
49. Speciale, G.; Thompson, A. J.; Davies, G. J.; Williams, S. J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2014, 28C, 1-13
50. Cremer, D.; Pople, J. A. J. Am. Chem. Soc. 1975, 97, 1354-1358
51. Biarnés, X.; Ardèvol, A.; Planas, A.; Rovira, C.; Laio, A.; Parrinello, M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 10686-10693
52. Dowd, M. K.; French, A. D.; Reilly, P. J. Carbohydr. Res. 1994, 264, 1-19
53. Jongkees, S. A.; Withers, S. G. Acc. Chem. Res. 2014, 47, 226-235
54. White, A.; Rose, D. R. Curr. Opin. Struct. Biol. 1997, 7, 645-651
55. Amaya, M. F.; Watts, A. G.; Damager, I.; Wehenkel, A.; Nguyen, T.; Buschiazzo, A.; Paris, G.; Frasch, A. C.; Withers, S. G.; Alzari, P. M. Structure 2004, 12, 775-784
56. Pierdominici-Sottile, G.; Horenstein, N. A.; Roitberg, A. E. Biochemistry 2011, 50, 10150-10158
57. Zechel, D. L.; Withers, S. G. Acc. Chem. Res. 2000, 33, 11-18
58. Tews, I.; Perrakis, A.; Oppenheim, A.; Dauter, Z.; Wilson, K. S.; Vorgias, C. E. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 638-648
59. Sulzenbacher, G.; Driguez, H.; Henrissat, B.; Schulein, M.; Davies, G. J. Biochemistry 1996, 35, 15280-15287
60. Espinosa, J. F.; Montero, E.; Vian, A.; Garcia, J. L.; Dietrich, H.; Schmidt, R. R.; Martin-Lomas, M.; Imberty, A.; Canada, F. J.; Jimenez-Barbero, J. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1309-1318
61. Bruice, T. C.; Lightstone, F. C. Acc. Chem. Res. 1999, 32, 127-136
62. Schowen, R. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 11931-11932
63. Kirby, A. J. Acc. Chem. Res. 1984, 17, 305-311
64. Biarnés, X.; Nieto, J.; Planas, A.; Rovira, C. J. Biol. Chem. 2006, 281, 1432-1441
65. Soliman, M. E.; Ruggiero, G. D.; Pernia, J. J.; Greig, I. R.; Williams, I. H. Org. Biomol. Chem. 2009, 7, 460-468
66. Guerin, D. M.; Lascombe, M. B.; Costabel, M.; Souchon, H.; Lamzin, V.; Beguin, P.; Alzari, P. M. J. Mol. Biol. 2002, 316, 1061-1069
67. Hill, C. H.; Graham, S. C.; Read, R. J.; Deane, J. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013, 110, 20479-20484
68. Biarnés, X.; Ardèvol, A.; Planas, A.; Rovira, C. Biocatal. Biotransform. 2010, 28, 33-40
69. Ardèvol, A., Study of molecular mechanisms in glycoside hydrocases and transferases by ab initio molecular dynamics, Thesis, Autonomous University of Barcelona, Spain, 2012.
70. Viladot, J. L.; de Ramon, E.; Durany, O.; Planas, A. Biochemistry 1998, 37, 11332-11342
71. Biarnés, X.; Ardèvol, A.; Iglesias-Fernández, J.; Planas, A.; Rovira, C. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 20301-20309
72. Thompson, A. J.; Dabin, J.; Iglesias-Fernández, J.; Ardèvol, A.; Dinev, Z.; Williams, S. J.; Bande, O.; Siriwardena, A.; Moreland, C.; Hu, T. C.; Smith, D. K.; Gilbert, H. J.; Rovira, C.; Davies, G. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 10997-11001
73. Petersen, L.; Ardèvol, A.; Rovira, C.; Reilly, P. J. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 7331-7339
74. Petersen, L.; Ardèvol, A.; Rovira, C.; Reilly, P. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8291-8300
75. Knott, B. C.; Haddad Momeni, M.; Crowley, M. F.; Mackenzie, L. F.; Gotz, A. W.; Sandgren, M.; Withers, S. G.; Stahlberg, J.; Beckham, G. T. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 321-329
76. Wan, Q.; Zhang, Q.; Hamilton-Brehm, S.; Weiss, K.; Mustyakimov, M.; Coates, L.; Langan, P.; Graham, D.; Kovalevsky, A. Acta Crystallogr. D: Biol. Crystallogr. 2014, 70, 11-23
77. Kirschner, K. N.; Yongye, A. B.; Tschampel, S. M.; Gonzalez-Outeirino, J.; Daniels, C. R.; Foley, B. L.; Woods, R. J. J. Comput. Chem. 2008, 29, 622-655
78. Mayes, H. B.; Broadbelt, L. J.; Beckham, G. T. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 1008-1022
79. Kurihara, Y.; Ueda, K. Carbohydr. Res. 2014, 344, 2266-2269
80. Laio, A.; Parrinello, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 12562-12566
81. Ensing, B.; De Vivo, M.; Liu, Z. W.; Moore, P.; Klein, M. L. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 73-81
82. Laio, A.; Gervasio, F. L. Rep. Prog. Phys. 2008, 71, 126601
83. Barducci, A.; Bonomi, M.; Parrinello, M. WIREs Comput. Mol. Sci. 2011, 1, 826-843
84. Biarnés, X.; Bongarzone, S.; Vargiu, A. V.; Carloni, P.; Ruggerone, P. J. Comput. Aided. Mol. Des. 2011, 25, 395-402
85. Leone, V.; Marinelli, F.; Carloni, P.; Parrinello, M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2010, 20, 148-154
86. Ensing, B.; Laio, A.; Parrinello, M.; Klein, M. L. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 6676-6687
87. Laio, A.; Rodriguez-Fortea, A.; Gervasio, F. L.; Ceccarelli, M.; Parrinello, M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 6714-6721
88. Nair, N. N.; Schreiner, E.; Marx, D. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 14148-14160
89. Palmer, J. C.; Car, R.; Debenedetti, P. G. Faraday Discuss. 2013, 167, 77-94
90. Dama, J. F.; Parrinello, M.; Voth, G. A. Phys. Rev. Lett. 2014, 112 240602
91. Boero, M.; Ikeda, T.; Ito, E.; Terakura, K. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16798-16807
92. Ardèvol, A.; Biarnés, X.; Planas, A.; Rovira, C. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 16058-16065
93. Lammerts van Bueren, A.; Ardèvol, A.; Fayers-Kerr, J.; Luo, B.; Zhang, Y.; Sollogoub, M.; Bleriot, Y.; Rovira, C.; Davies, G. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1804-1806
94. Offen, W. A.; Zechel, D. L.; Withers, S. G.; Gilbert, H. J.; Davies, G. J. Chem. Commun. (Camb.) 2009, 2484-2486
95. Vincent, F.; Gloster, T. M.; Macdonald, J.; Morland, C.; Stick, R. V.; Dias, F. M.; Prates, J. A.; Fontes, C. M.; Gilbert, H. J.; Davies, G. J. Chembiochem 2004, 5, 1596-1599
96. Tailford, L. E.; Offen, W. A.; Smith, N. L.; Dumon, C.; Morland, C.; Gratien, J.; Heck, M. P.; Stick, R. V.; Bleriot, Y.; Vasella, A.; Gilbert, H. J.; Davies, G. J. Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 306-312
97. Hine, J. In Advances in Physical Organic Chemistry; Gold, V.; Bethel, D., Eds.; Academic Press: San Diego, 1978; Vol. 15, pp 1-61.
98. Sinnott, M. L. In Advances in Physical Organic Chemistry; Bethell, D., Ed.; Academic Press: San Diego 1988; Vol. 24, pp 113-204.
99. Warshel, A.; Levitt, M. J. Mol. Biol. 1976, 103, 227-249
100. Sinnott, M. L. Chem. Rev. 1990, 90, 1171-1202
101. Vocadlo, D. J.; Davies, G. J.; Laine, R.; Withers, S. G. Nature 2001, 412, 835-838
102. Barker, I. J.; Petersen, L.; Reilly, P. J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 15389-15393
103. Brás, N. F.; Fernandes, P. A.; Ramos, M. J. J. Chem. Theory Comput. 2010, 6, 421-433
104. Jitonnom, J.; Lee, V. S.; Nimmanpipug, P.; Rowlands, H. A.; Mulholland, A. J. Biochemistry 2011, 50, 4697-4711
105. Barnett, C. B.; Wilkinson, K. A.; Naidoo, K. J. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 19474-19482
106. Barnett, C. B.; Wilkinson, K. A.; Naidoo, K. J. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12800-12803
107. Govender, K.; Naidoo, K. J. J. Chem. Theory Comput. 2014, 10, 4708-4717
108. Ranaghan, K. E.; Ridder, L.; Szefczyk, B.; Sokalski, W. A.; Hermann, J. C.; Mulholland, A. J. Org. Biomol. Chem. 2004, 2, 968-980
109. Planas, A.; Abel, M.; Millet, O.; Palasi, J.; Pallares, C.; Viladot, J. L. Carbohydr. Res. 1998, 310, 53-64
110. Williams, R. J.; Iglesias-Fernández, J.; Stepper, J.; Jackson, A.; Thompson, A. J.; Lowe, E. C.; White, J. M.; Gilbert, H. J.; Rovira, C.; Davies, G. J.; Williams, S. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 1087-1091
111. Malik, V.; Black, G. W. In Advances in Protein Chemistry and Structural Biology; Christo, C.; Tatyana, K.-C., Eds.; Academic Press: New York, 2012; Vol. 87, pp 87-115.
112. Breton, C.; Fournel-Gigleux, S.; Palcic, M. M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 540-549
113. Lairson, L. L.; Henrissat, B.; Davies, G. J.; Withers, S. G. Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 521-555
114. Zuccotti, S.; Zanardi, D.; Rosano, C.; Sturla, L.; Tonetti, M.; Bolognesi, M. J. Mol. Biol. 2001, 313, 831-843
115. Lira-Navarrete, E.; Iglesias-Fernández, J.; Zandberg, W. F.; Companon, I.; Kong, Y.; Corzana, F.; Pinto, B. M.; Clausen, H.; Peregrina, J. M.; Vocadlo, D. J.; Rovira, C.; Hurtado-Guerrero, R. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 8206-8210
116. Gastinel, L. N.; Bignon, C.; Misra, A. K.; Hindsgaul, O.; Shaper, J. H.; Joziasse, D. H. EMBO J. 2001, 20, 638-649
117. Boix, E.; Zhang, Y.; Swaminathan, G. J.; Brew, K.; Acharya, K. R. J. Biol. Chem. 2002, 277, 28310-28318
118. Baskaran, S.; Roach, P. J.; DePaoli-Roach, A. A.; Hurley, T. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 17563-17568
119. Giganti, D.; Alegre-Cebollada, J.; Urresti, S.; Albesa-Jové, D.; Rodrigo-Unzueta, A.; Comino, N.; Kachala, M.; López-Fernández, S.; Svergun, D. I.; Fernández, J. M.; Guerin, M. E. J. Biol. Chem. 2013, 288, 29797-29808
120. Diaz, A.; Diaz-Lobo, M.; Grados, E.; Guinovart, J. J.; Fita, I.; Ferrer, J. C. IUBMB Life 2012, 64, 649-658
121. Kim, S. C.; Singh, A. N.; Raushel, F. M. Arch. Biochem. Biophys. 1988, 267, 54-59
122. Murray, B. W.; Wittmann, V.; Burkart, M. D.; Hung, S. C.; Wong, C. H. Biochemistry (Mosc) 1997, 36, 823-831
123. Burkart, M. D.; Vincent, S. P.; Duffels, A.; Murray, B. W.; Ley, S. V.; Wong, C. H. Bioorg. Med. Chem. 2000, 8, 1937-1946
124. Krupicka, M.; Tvaroska, I. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 11314-11319
125. Kozmon, S.; Tvaroska, I. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16921-16927
126. Withers, S. G.; Davies, G. J. Nat. Chem. Biol. 2012, 8, 952-953
127. Monegal, A.; Planas, A. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 16030-16031
128. Soya, N.; Fang, Y.; Palcic, M. M.; Klassen, J. S. Glycobiology 2011, 21, 547-552
129. Andre, I.; Tvaroska, I.; Carver, J. P. Carbohydr. Res. 2003, 338, 865-877
130. Gomez, H.; Lluch, J. M.; Masgrau, L. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 7053-7063
131. Bobovska, A.; Tvaroska, I.; Kona, J. Glycobiology 2015, 25, 3-7
132. Persson, K.; Ly, H. D.; Dieckelmann, M.; Wakarchuk, W. W.; Withers, S. G.; Strynadka, N. C. Nat. Struct. Biol. 2001, 8, 166-175
133. Tvaroska, I. Carbohydr. Res. 2015, 403, 38-47
134. Gomez, H.; Lluch, J. M.; Masgrau, L. Carbohydr. Res. 2012, 356, 204-208
135. Gomez, H.; Polyak, I.; Thiel, W.; Lluch, J. M.; Masgrau, L. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 4743-4752
136. Lee, S. S.; Hong, S. Y.; Errey, J. C.; Izumi, A.; Davies, G. J.; Davis, B. G. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 631-638
137. Ardevol, A.; Rovira, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 10897-10901
138. Bobovska, A.; Tvaroska, I.; Kona, J. Org. Biomol. Chem. 2014, 12, 4201-4210
139. Gomez, H.; Rojas, R.; Patel, D.; Tabak, L. A.; Lluch, J. M.; Masgrau, L. Org. Biomol. Chem. 2014, 12, 2645-2655
140. Lewis, E. S.; Boozer, C. E. J. Am. Chem. Soc. 1952, 74, 308-311
141. Sinnott, M. L.; Jencks, W. P. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 2026-2032
142. Errey, J. C.; Lee, S. S.; Gibson, R. P.; Martinez Fleites, C.; Barry, C. S.; Jung, P. M.; O'Sullivan, A. C.; Davis, B. G.; Davies, G. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 1234-1237
143. Lairson, L. L.; Chiu, C. P.; Ly, H. D.; He, S.; Wakarchuk, W. W.; Strynadka, N. C.; Withers, S. G. J. Biol. Chem. 2004, 279, 28339-28344
144. Luehr, N.; Ufimtsev, I. S.; Martínez, T. J. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 949-954
145. Bowler, D. R.; Miyazaki, T. Rep. Prog. Phys. 2012, 75, 036503
146. Fox, S. J.; Dziedzic, J.; Fox, T.; Tautermann, C. S.; Skylaris, C. K. Proteins 2014, 82, 3335-3346
147. Davies, G. J.; Wilson, K. S.; Henrissat, B. Biochem. J. 1997, 321 (Pt 2) 557-559
148. Jamaluddin, H.; Tumbale, P.; Withers, S. G.; Acharya, K. R.; Brew, K. J. Mol. Biol. 2007, 369, 1270-1281
149. Zhong, W.; Kuntz, D. A.; Ember, B.; Singh, H.; Moremen, K. W.; Rose, D. R.; Boons, G. J. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 8975-8983
150. Thompson, A. J.; Speciale, G.; Iglesias-Fernandez, J.; Hakki, Z.; Belz, T.; Cartmell, A.; Spears, R. J.; Chandler, E.; Temple, M. J.; Stepper, J.; Gilbert, H. J.; Rovira, C.; Williams, S. J.; Davies, G. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2015, 54, 5378-5382
151. Zhu, Y.; Suits, M. D.; Thompson, A. J.; Chavan, S.; Dinev, Z.; Dumon, C.; Smith, N.; Moremen, K. W.; Xiang, Y.; Siriwardena, A.; Williams, S. J.; Gilbert, H. J.; Davies, G. J. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 125-132
152. Ducros, V. M.; Zechel, D. L.; Murshudov, G. N.; Gilbert, H. J.; Szabo, L.; Stoll, D.; Withers, S. G.; Davies, G. J. Angew. Chem., Int. Ed. 2002, 41, 2824-2827
153. Cartmell, A.; Topakas, E.; Ducros, V. M.; Suits, M. D.; Davies, G. J.; Gilbert, H. J. J. Biol. Chem. 2008, 283, 34403-34413
154. Davies, G. J.; Mackenzie, L.; Varrot, A.; Dauter, M.; Brzozowski, A. M.; Schulein, M.; Withers, S. G. Biochemistry 1998, 37, 11707-11713
155. Zou, J.; Kleywegt, G. J.; Stahlberg, J.; Driguez, H.; Nerinckx, W.; Claeyssens, M.; Koivula, A.; Teeri, T. T.; Jones, T. A. Structure 1999, 7, 1035-1045
156. Suzuki, R.; Fujimoto, Z.; Ito, S.; Kawahara, S.; Kaneko, S.; Taira, K.; Hasegawa, T.; Kuno, A. J. Biochem. 2009, 146, 61-70
157. Czjzek, M.; Ben David, A.; Bravman, T.; Shoham, G.; Henrissat, B.; Shoham, Y. J. Mol. Biol. 2005, 353, 838-846
158. Vandermarliere, E.; Bourgois, T. M.; Rombouts, S.; Van Campenhout, S.; Volckaert, G.; Strelkov, S. V.; Delcour, J. A.; Rabijns, A.; Courtin, C. M. Biochem. J. 2008, 410, 71-79
159. Huang, C. H.; Sun, Y.; Ko, T. P.; Chen, C. C.; Zheng, Y.; Chan, H. C.; Pang, X.; Wiegel, J.; Shao, W.; Guo, R. T. Biochem. J. 2012, 448, 401-407
160. Kankainen, M.; Laitinen, T.; Peräkylä, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2004, 6, 5074-5080
161. Brux, C.; Ben-David, A.; Shallom-Shezifi, D.; Leon, M.; Niefind, K.; Shoham, G.; Shoham, Y.; Schomburg, D. J. Mol. Biol. 2006, 359, 97-109
162. Sulzenbacher, G.; Bignon, C.; Nishimura, T.; Tarling, C. A.; Withers, S. G.; Henrissat, B.; Bourne, Y. J. Biol. Chem. 2004, 279, 13119-13128
163. Guce, A. I.; Clark, N. E.; Salgado, E. N.; Ivanen, D. R.; Kulminskaya, A. A.; Brumer, H., 3rd; Garman, S. C. J. Biol. Chem. 2010, 285, 3625-3632
164. Pan, X. L.; Liu, W.; Liu, J. Y. J. Phys. Chem. B 2013, 117, 484-489