Criteria for selecting PEGylation sites on proteins for higher thermodynamic and proteolytic stability

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 50, 2014, Pages 17547-17560

  Lawrence, Paul B ^a   Gavrilov, Yulian ^c   Matthews, Sam S ^a   Langlois, Minnie I ^a   Shental Bechor, Dalit ^c   Greenblatt, Harry M ^c   Pandey, Brijesh K ^a   Smith, Mason S ^a   Paxman, Ryan ^a   Torgerson, Chad D ^a   Merrell, Jacob P ^a   Ritz, Cameron C ^a   Prigozhin, Maxim B ^b   Levy, Yaakov ^c   Price, Joshua L ^a  

^a Brigham Young University   (United States)

^b UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

^c WEIZMANN INSTITUTE OF SCIENCE   (Israel)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOACTIVITY; CONFORMATIONS; OLIGOMERS; PHARMACOKINETICS; STABILITY CRITERIA; STABILIZATION;

BOUND SOLVENTS; CONFORMATIONAL STABILITIES; HUMAN PROTEINS; PHARMACOKINETIC PROPERTIES; PROTEIN CONFORMATIONAL STABILITIES; PROTEOLYTIC STABILITY; STRUCTURE-BASED; THEORETICAL APPROACH;

PROTEINS;

OLIGOMER; PIN 1 PROTEIN; PROTEIN; PROTEIN SH3; UNCLASSIFIED DRUG; MACROGOL DERIVATIVE;

ARTICLE; BETA SHEET; CIRCULAR DICHROISM; HYDROGEN BOND; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DEGRADATION; PROTEIN STABILITY; THERMODYNAMICS; AMINO ACID SEQUENCE; BINDING SITE; CHEMISTRY; MOLECULAR GENETICS;

AMINO ACID SEQUENCE; BINDING SITES; MOLECULAR SEQUENCE DATA; POLYETHYLENE GLYCOLS; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STABILITY; PROTEINS; THERMODYNAMICS;

EID: 84919343713     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja5095183     Document Type: Article

References (122)

1. Abuchowski, A.; Vanes, T.; Palczuk, N. C.; Davis, F. F. J. Biol. Chem. 1977, 252, 3578-3581
2. Abuchowski, A.; Mccoy, J. R.; Palczuk, N. C.; Vanes, T.; Davis, F. F. J. Biol. Chem. 1977, 252, 3582-3586
3. Harris, J. M.; Chess, R. B. Nat. Rev. Drug Discovery 2003, 2, 214-221
4. Frokjaer, S.; Otzen, D. E. Nat. Rev. Drug Discovery 2005, 4, 298-306
5. Fishburn, C. S. J. Pharm. Sci. 2008, 97, 4167-4183
6. Veronese, F. M.; Mero, A. Biodrugs 2008, 22, 315-329
7. PEGylated Protein Drugs: Basic Science and Clinical Applications; Veronese, F. M., Ed.; Birkhauser Verlag: Basel, 2009.
8. Jevsevar, S.; Kunstelj, M.; Porekar, V. G. Biotechnol. J. 2010, 5, 113-128
9. Alconcel, S. N. S.; Baas, A. S.; Maynard, H. D. Polym. Chem. 2011, 2, 1442-1448
10. Molineux, G. Curr. Pharm. Des. 2004, 10, 1235-1244
11. Rajender Reddy, K.; Modi, M. W.; Pedder, S. Adv. Drug Delivery Rev. 2002, 54, 571-586
12. Grace, M.; Youngster, S.; Gitlin, G.; Sydor, W.; Xie, L.; Westreich, L.; Jacobs, S.; Brassard, D.; Bausch, J.; Bordens, R. J. Interferon Cytokine Res. 2001, 21, 1103-1115
13. Wang, Y.-S.; Youngster, S.; Grace, M.; Bausch, J.; Bordens, R.; Wyss, D. F. Adv. Drug Delivery Rev. 2002, 54, 547-570
14. Hershfield, M. S.; Buckley, R. H.; Greenberg, M. L.; Melton, A. L.; Schiff, R.; Hatem, C.; Kurtzberg, J.; Markert, M. L.; Kobayashi, R. H.; Kobayashi, A. L.; Abuchowski, A. N. Engl. J. Med. 1987, 316, 589-596
15. Kopchick, J. J.; Parkinson, C.; Stevens, E. C.; Trainer, P. J. Endocr. Rev. 2002, 23, 623-646
16. Graham, M. L. Adv. Drug Delivery Rev. 2003, 55, 1293-1302
17. Muller, A. F.; Kopchick, J. J.; Flyvbjerg, A.; van der Lely, A. J. J. Clin. Endocrinol. Metab. 2004, 89, 1503-1511
18. Topf, J. M. Expert. Opin. Pharmacother. 2008, 9, 839-849
19. Ganson, N.; Kelly, S.; Scarlett, E.; Sundy, J.; Hershfield, M. Arthritis Res. Ther. 2006, 8, R12
20. Bourne, T.; Fossati, G.; Nesbitt, A. Biodrugs 2008, 22, 331-337
21. Park, Y. K.; Abuchowski, A.; Davis, S.; Davis, F. Anticancer Res. 1981, 1, 373-376
22. Huang, Z. F.; Ye, C. H.; Liu, Z. J.; Wang, X. J.; Chen, H. B.; Liu, Y. L.; Tang, L.; Zhao, H. X.; Wang, J. F.; Feng, W. K.; Li, X. K. Bioconjugate Chem. 2012, 23, 740-750
23. Wu, L.; Ho, S. V.; Wang, W.; Gao, J. P.; Zhang, G. F.; Su, Z. G.; Hu, T. Int. J. Pharm. 2013, 453, 533-540
24. Resch, G.; Moreillon, P.; Fischetti, V. AMB Express 2011, 1, 29
25. Kunstelj, M.; Fidler, K.; Škrajnar, Š.; Kenig, M.; Smilović, V.; Kusterle, M.; Caserman, S.; Zore, I.; Porekar, V. G.; Jevševar, S. Bioconjugate Chem. 2013, 24, 889-896
26. Dawson, P. E.; Kent, S. B. H. Annu. Rev. Biochem. 2000, 69, 923-960
27. Rosendahl, M. S.; Doherty, D. H.; Smith, D. J.; Carlson, S. J.; Chlipala, E. A.; Cox, G. N. Bioconjugate Chem. 2005, 16, 200-207
28. Dirksen, A.; Dawson, P. E. Curr. Opin. Chem. Biol. 2008, 12, 760-766
29. Brocchini, S.; Godwin, A.; Balan, S.; Choi, J.-w.; Zloh, M.; Shaunak, S. Adv. Drug Delivery Rev. 2008, 60, 3-12
30. Van de Vijver, P.; Suylen, D.; Dirksen, A.; Dawson, P. E.; Hackeng, T. M. Biopolymers 2010, 94, 465-474
31. Cho, H.; Daniel, T.; Buechler, Y. J.; Litzinger, D. C.; Maio, Z.; Putnam, A. M.; Kraynov, V. S.; Sim, B. C.; Bussell, S.; Javahishvili, T.; Kaphle, S.; Viramontes, G.; Ong, M.; Chu, S.; Becky, G. C.; Lieu, R.; Knudsen, N.; Castiglioni, P.; Norman, T. C.; Axelrod, D. W.; Hoffman, A. R.; Schultz, P. G.; DiMarchi, R. D.; Kimmel, B. E. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 9060-9065
32. Tada, S.; Andou, T.; Suzuki, T.; Dohmae, N.; Kobatake, E.; Ito, Y. PLoS One 2012, 7, e49235
33. Levine, P. M.; Craven, T. W.; Bonneau, R.; Kirshenbaum, K. Org. Lett. 2014, 16, 512-515
34. Frokjaer, S.; Otzen, D. E. Nat. Rev. Drug Discovery 2005, 4, 298-306
35. Dobson, C. M. Nature 2003, 426, 884-890
36. Clark, P. L. Trends Biochem. Sci. 2004, 29, 527-534
37. Wang, W.; Roberts, C. J. Aggregation of Therapeutic Proteins; Wiley: Hoboken, NJ, 2010.
38. Daniel, R. M.; Cowan, D. A.; Morgan, H. W.; Curran, M. P. Biochem. J. 1982, 207, 641-644
39. Parsell, D. A.; Sauer, R. T. J. Biol. Chem. 1989, 264, 7590-7595
40. Klink, T. A.; Raines, R. T. J. Biol. Chem. 2000, 275, 17463-17467
41. Ahmad, S.; Kumar, V.; Ramanand, K. B.; Rao, N. M. Protein Sci. 2012, 21, 433-446
42. Imoto, T.; Yamada, H.; Ueda, T. J. Mol. Biol. 1986, 190, 647-649
43. Cline, L. L.; Waters, M. L. Biopolymers 2009, 92, 502-507
44. Moore, W. V.; Leppert, P. J. Clin. Endocrinol. Metab. 1980, 51, 691-697
45. Robbins, D. C.; Cooper, S. M.; Fineberg, S. E.; Mead, P. M. Diabetes 1987, 36, 838-841
46. Schernthaner, G. Diabetes Care 1993, 16, 155-165
47. Braun, A.; Kwee, L.; Labow, M. A.; Alsenz, J. Pharm. Res. 1997, 14, 1472-1478
48. Hermeling, S.; Crommelin, D.; Schellekens, H.; Jiskoot, W. Pharm. Res. 2004, 21, 897-903
49. Ohkuri, T.; Nagatomo, S.; Oda, K.; So, T.; Imoto, T.; Ueda, T. J. Immunol. 2010, 185, 4199-4205
50. Thai, R.; Moine, G.; Desmadril, M.; Servent, D.; Tarride, J.-L.; Menez, A.; Leonetti, M. J. Biol. Chem. 2004, 279, 50257-50266
51. Shu, J. Y.; Lund, R.; Xu, T. Biomacromolecules 2012, 13, 1945-1955
52. Shu, J. Y.; Tan, C.; DeGrado, W. F.; Xu, T. Biomacromolecules 2008, 9, 2111-2117
53. Jain, A.; Ashbaugh, H. S. Biomacromolecules 2011, 12, 2729-2734
54. Baillargeon, M.; Sonnet, P. J. Am. Oil Chem. Soc. 1988, 65, 1812-1815
55. Basri, M.; Ampon, K.; Yunus, W. M. Z. W.; Razak, C. N. A.; Salleh, A. B. J. Chem. Technol. Biotechnol. 1995, 64, 10-16
56. Longo, M. A.; Combes, D. J. Chem. Technol. Biotechnol. 1999, 74, 25-32
57. Hernaiz, M. J.; Sanchez-Montero, J. M.; Sinisterra, J. V. Enzyme Microb. Technol. 1999, 24, 181-190
58. Gaertner, H. F.; Puigserver, A. J. Enzyme Microb. Technol. 1992, 14, 150-155
59. Monfardini, C.; Schiavon, O.; Caliceti, P.; Morpurgo, M.; Harris, J. M.; Veronese, F. M. Bioconjugate Chem. 1995, 6, 62-69
60. Zhang, Z.; He, Z.; Guan, G. Biotechnol. Technol. 1999, 13, 781-786
61. Treetharnmathurot, B.; Ovartlarnporn, C.; Wungsintaweekul, J.; Duncan, R.; Wiwattanapatapee, R. Int. J. Pharm. 2008, 357, 252-259
62. Chiu, K.; Agoubi, L. L.; Lee, I.; Limpar, M. T.; Lowe, J. W.; Goh, S. L. Biomacromolecules 2010, 11, 3688-3692
63. Topchieva, I. N.; Efremova, N. V.; Khvorov, N. V.; Magretova, N. N. Bioconjugate Chem. 1995, 6, 380-388
64. Castellanos, I. J.; Al-Azzam, W.; Griebenow, K. J. Pharm. Sci. 2005, 94, 327-340
65. Rodriguez-Martinez, J. A.; Solá, R. J.; Castillo, B.; Cintron-Colon, H. R.; Rivera-Rivera, I.; Barletta, G.; Griebenow, K. Biotechnol. Bioeng. 2008, 101, 1142-1149
66. Rodríguez-Martínez, J.; Rivera-Rivera, I.; Solá, R.; Griebenow, K. Biotechnol. Lett. 2009, 31, 883-887
67. Garcia, D.; Ortéga, F.; Marty, J.-L. Biotechnol. Appl. Biochem. 1998, 27, 49-54
68. López-Cruz, J. I.; Viniegra-Gonzalez, G.; Hernandez-Arana, A. Bioconjugate Chem. 2006, 17, 1093-1098
69. Nie, Y.; Zhang, X.; Wang, X.; Chen, J. Bioconjugate Chem. 2006, 17, 995-999
70. Hinds, K. D.; Kim, S. W. Adv. Drug Delivery Rev. 2002, 54, 505-530
71. Yang, C.; Lu, D. N.; Liu, Z. Biochemistry 2011, 50, 2585-2593
72. Meng, W.; Guo, X.; Qin, M.; Pan, H.; Cao, Y.; Wang, W. Langmuir 2012, 28, 16133-16140
73. Shu, J. Y.; Tan, C.; DeGrado, W. F.; Xu, T. Biomacromolecules 2008, 9, 2111-2117
74. Dhalluin, C.; Ross, A.; Leuthold, L. A.; Foser, S.; Gsell, B.; Muller, F.; Senn, H. Bioconjugate Chem. 2005, 16, 504-517
75. Basu, A.; Yang, K.; Wang, M.; Liu, S.; Chintala, R.; Palm, T.; Zhao, H.; Peng, P.; Wu, D.; Zhang, Z.; Hua, J.; Hsieh, M.-C.; Zhou, J.; Petti, G.; Li, X.; Janjua, A.; Mendez, M.; Liu, J.; Longley, C.; Zhang, Z.; Mehlig, M.; Borowski, V.; Viswanathan, M.; Filpula, D. Bioconjugate Chem. 2006, 17, 618-630
76. Ramon, J.; Saez, V.; Baez, R.; Aldana, R.; Hardy, E. Pharm. Res. 2005, 22, 1374-1386
77. Garcia-Arellano, H.; Valderrama, B.; Saab-Rincon, G.; Vazquez-Duhalt, R. Bioconjugate Chem. 2002, 13, 1336-1344
78. Plesner, B.; Fee, C. J.; Westh, P.; Nielsen, A. D. Eur. J. Pharm. Biopharm. 2011, 79, 399-405
79. Yang, Z.; Williams, D.; Russell, A. J. Biotechnol. Bioeng. 1995, 45, 10-17
80. Yang, Z.; Domach, M.; Auger, R.; Yang, F. X.; Russell, A. J. Enzyme Microb. Technol. 1996, 18, 82-89
81. Callahan, W. J.; Narhi, L. O.; Kosky, A. A.; Treuheit, M. J. Pharm. Res. 2001, 18, 261-266
82. Plesner, B.; Westh, P.; Nielsen, A. D. Int. J. Pharm. 2011, 406, 62-68
83. Rodríguez-Martínez, J. A.; Rivera-Rivera, I.; Griebenow, K. J. Pharm. Pharmacol. 2011, 63, 800-805
84. Koepf, E. K.; Petrassi, H. M.; Ratnaswamy, G.; Huff, M. E.; Sudol, M.; Kelly, J. W. Biochemistry 1999, 38, 14338-14351
85. Koepf, E. K.; Petrassi, H. M.; Sudol, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 1999, 8, 841-853
86. Jäger, M.; Nguyen, H.; Crane, J. C.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. J. Mol. Biol. 2001, 311, 373-393
87. Kaul, R.; Angeles, A. R.; Jäger, M.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5206-5212
88. Deechongkit, S.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 4980-4986
89. Kaul, R.; Deechongkit, S.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 11900-11907
90. Kowalski, J. A.; Kiu, K.; Kelly, J. W. Biopolymers 2002, 63, 111-121
91. Nguyen, H.; Jäger, M.; Moretto, A.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003, 100, 3948-3953
92. Deechongkit, S.; Nguyen, H.; Powers, E. T.; Dawson, P. E.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Nature 2004, 430, 101-105
93. Nguyen, H.; Jäger, M.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 15182-15186
94. Sekijima, Y.; Wiseman, R. L.; Matteson, J.; Hammarström, P.; Miller, S. R.; Sawkar, A. R.; Balch, W. E.; Kelly, J. W. Cell 2005, 121, 73-85
95. Jäger, M.; Zhang, Y.; Bieschke, J.; Nguyen, H.; Dendle, M.; Bowman, M. E.; Noel, J. P.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 10648-10653
96. Jäger, M.; Dendle, M.; Fuller, A. A.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2007, 16, 2306-2313
97. Jäger, M.; Nguyen, H.; Dendle, M.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2007, 16, 1495-1501
98. Jäger, M.; Deechongkit, S.; Koepf, E. K.; Nguyen, H.; Gao, J.; Powers, E. T.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Biopolymers 2008, 90, 751-758
99. Liu, F.; Du, D.; Fuller, A. A.; Davoren, J. E.; Wipf, P.; Kelly, J. W.; Gruebele, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 2369-2374
100. Fuller, A. A.; Du, D.; Liu, F.; Davoren, J. E.; Bhabha, G.; Kroon, G.; Case, D. A.; Dyson, H. J.; Powers, E. T.; Wipf, P.; Gruebele, M.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 11067-11072
101. Gao, J.; Bosco, D. A.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Nat. Struct. Mol. Biol. 2009, 16, 684-690
102. Jäger, M.; Dendle, M.; Kelly, J. W. Protein Sci. 2009, 18, 1806-1813
103. Price, J. L.; Shental-Bechor, D.; Dhar, A.; Turner, M. J.; Powers, E. T.; Gruebele, M.; Levy, Y.; Kelly, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 15359-15367
104. Culyba, E. K.; Price, J. L.; Hanson, S. R.; Dhar, A.; Wong, C. H.; Gruebele, M.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Science 2011, 331, 571-575
105. Price, J. L.; Powers, D. L.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 14127-14132
106. Ranganathan, R.; Lu, K. P.; Hunter, T.; Noel, J. P. Cell 1997, 89, 875-886
107. Price, J. L.; Powers, E. T.; Kelly, J. W. ACS Chem. Biol. 2011, 6, 1188-1192
108. Pandey, B. K.; Smith, M. S.; Torgerson, C.; Lawrence, P. B.; Matthews, S. S.; Watkins, E.; Groves, M. L.; Prigozhin, M. B.; Price, J. L. Bioconjugate Chem. 2013, 24, 796-802
109. Emsley, P.; Lohkamp, B.; Scott, W. G.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D 2010, 66, 486-501
110. Hess, B.; Kutzner, C.; van der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 435-447
111. Lindorff-Larsen, K.; Piana, S.; Palmo, K.; Maragakis, P.; Klepeis, J. L.; Dror, R. O.; Shaw, D. E. Proteins 2010, 78, 1950-1958
112. Whitford, P. C.; Noel, J. K.; Gosavi, S.; Schug, A.; Sanbonmatsu, K. Y.; Onuchic, J. N. Proteins 2009, 75, 430-441
113. Shental-Bechor, D.; Levy, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 8256-8261
114. Shental-Bechor, D.; Levy, Y. Curr. Opin. Struct. Biol. 2009, 19, 524-533
115. Hagai, T.; Levy, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 2001-2006
116. Shental-Bechor, D.; Smith, M. T. J.; MacKenzie, D.; Broom, A.; Marcovitz, A.; Ghashut, F.; Go, C.; Bralha, F.; Meiering, E. M.; Levy, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 17839-17844
117. Chao, S.-H.; Matthews, S. S.; Paxman, R.; Aksimentiev, A.; Gruebele, M.; Price, J. L. J. Phys. Chem. B 2014, 118, 8388-8895
118. Cioni, P.; Strambini, G. B. Biophys. J. 2002, 82, 3246-3253
119. Prabhu, N. V.; Sharp, K. A. Annu. Rev. Phys. Chem. 2004, 56, 521-548
120. Yu, H.; Rosen, M. K.; Schreiber, S. L. FEBS Lett. 1993, 324, 87-92
121. Horne, W. S.; Boersma, M. D.; Windsor, M. A.; Gellman, S. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 2853-2856
122. Zhang, C.; Yang, X.-l.; Yuan, Y.-h.; Pu, J.; Liao, F. Biodrugs 2012, 26, 209-215