Parallel and competitive pathways for substrate desaturation, hydroxylation, and radical rearrangement by the non-heme diiron hydroxylase AlkB

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 50, 2012, Pages 20365-20375

  Cooper, Harriet L R ^a   Mishra, Girish ^b   Huang, Xiongyi ^a   Pender Cudlip, Marilla ^c   Austin, Rachel N ^c   Shanklin, John ^b   Groves, John T ^a  

^a PRINCETON UNIVERSITY   (United States)

^b BROOKHAVEN NATIONAL LABORATORY   (United States)

^c BATES COLLEGE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

C3 ALCOHOLS; CARBON RADICALS; DESATURATION; DIAGNOSTIC PROBES; H-ABSTRACTION; HYDROGEN ABSTRACTION; HYDROGEN ISOTOPE; HYDROXYLASES; PRODUCT CHARACTERISTICS; PRODUCT RATIOS; REARRANGEMENT PATHWAYS; STEPWISE REACTION;

ABSTRACTING; DEUTERIUM; DIAGNOSTIC PRODUCTS; HYDROGEN; PORPHYRINS; TOLUENE;

HYDROXYLATION;

3 HYDROXYMETHYLCYCLOHEXENE; 3,3,4,4 NORCARANE D4; ALCOHOL; CYCLOHEXENE DERIVATIVE; HYDROGEN; NONHEME DIIRON HYDROXYLASE ALKB; OXYGENASE; TOLUENE; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; HYDROGEN BOND; HYDROXYLATION; KINETICS; REACTION ANALYSIS;

HYDROXYLATION; IRON; MASS SPECTROMETRY; MIXED FUNCTION OXYGENASES; OXIDATION-REDUCTION; SUBSTRATE SPECIFICITY;

EID: 84871399539     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja3059149     Document Type: Article

References (93)

1. Peterson, J. A.; Basu, D.; Coon, M. J. J. Biol. Chem. 1966, 241, 5162
2. van Beilen, J. B.; Funhoff, E. G. Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007, 74, 13
3. Austin, R. N.; Groves, J. T. Metallomics 2011, 3, 775
4. Koch, D. J.; Chen, M. M.; van Beilen, J. B.; Arnold, F. H. Appl. Environ. Microbiol. 2009, 75, 337
5. Xie, M.; Alonso, H.; Roujeinikova, A. Appl. Biochem. Biotechnol. 2011, 165, 823
6. Ramu, R.; Chang, C. W.; Chou, H. H.; Wu, L. L.; Chiang, C. H.; Yu, S. S. F. Tetrahedron Lett. 2011, 52, 2950
7. Grant, C.; Woodley, J. M.; Baganz, F. Enz. Microb. Techn. 2011, 48, 480
8. Shanklin, J.; Achim, C.; Schmidt, H.; Fox, B. G.; Munck, E. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 2981
9. Pikus, J. D.; Studts, J. M.; Achim, C.; Kauffmann, K. E.; Munck, E.; Steffan, R. J.; McClay, K.; Fox, B. G. Biochemistry 1996, 35, 9106
10. Shanklin, J.; Guy, J. E.; Mishra, G.; Lindqvist, Y. J. Biol. Chem. 2009, 284, 18559
11. Moche, M.; Shanklin, J.; Ghoshal, A.; Lindqvist, Y. J. Biol. Chem. 2003, 278, 25072
12. Guy, J. E.; Whittle, E. J.; Moche, M.; Lengqvist, J. Y.; Lindqvist, Y.; Shanklin, J. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 16594
13. Whittle, E. J.; Tremblay, A. E.; Buist, P. H.; Shanklin, J. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2008, 105, 14738
14. Shanklin, J.; Whittle, E.; Fox, B. G. Biochemistry 1994, 33, 12787
15. Rosenzweig, A. C.; Nordlund, P.; Takahara, P. M.; Frederick, C. A.; Lippard, S. J. Chem. Biol. 1995, 2, 409
16. Choi, Y. S.; Zhang, H.; Brunzelle, J. S.; Nair, S. K.; Zhao, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 6858
17. Makris, T. M.; Chakrabarti, M.; Munck, E.; Lipscomb, J. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 15391
18. Vu, V. V.; Emerson, J. P.; Martinho, M.; Kim, Y. S.; Munck, E.; Park, M. H.; Que, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 14814
19. Buist, P. H. Tetrahedron: Asymmetry 2004, 15, 2779
20. Buist, P. H. Nat. Prod. Rep. 2007, 24, 1110
21. Nordlund, P. R.; Reichard, P. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 681
22. Aarts, M.; Keijzer, C. J.; Stiekema, W. J.; Pereira, A. Plant Cell 1995, 7, 2115
23. Bard, M.; Bruner, D. A.; Pierson, C. A.; Lees, N. D.; Biermann, B.; Frye, L.; Koegel, C.; Barbuch, R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 186
24. Pazmino, D. E. T.; Winkler, M.; Glieder, A.; Fraaije, M. W. J. Biotechnol. 2010, 146, 9
25. Shanklin, J.; Cahoon, E. B. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1998, 49, 611
26. van Beilen, J. B.; Smits, T. H. M.; Roos, F. F.; Brunner, T.; Balada, S. B.; Rothlisberger, M.; Witholt, B. J. Bacteriol. 2005, 187, 85
27. Guy, J. E.; Whittle, E.; Kumaran, D.; Lindqvist, Y.; Shanklin, J. J. Biol. Chem. 2007, 282, 19863
28. Jin, Y.; Lipscomb, J. D. J. Biol. Inorg. Chem. 2001, 6, 717
29. Guy, J. E.; Abreu, I. A.; Moche, M.; Lindqvist, Y.; Whittle, E.; Shanklin, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 17220
30. Austin, R. N.; Luddy, K.; Erickson, K.; Pender-Cudlip, M.; Bertrand, E.; Deng, D.; Buzdygon, R. S.; van Beilen, J. B.; Groves, J. T. Angew. Chem., Int. Ed. 2008, 47, 5232
31. Austin, R. N.; Chang, H. K.; Zylstra, G. J.; Groves, J. T. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11747
32. Rozhkova-Novosad, E. A.; Chae, J. C.; Zylstra, G. J.; Bertrand, E. M.; Alexander-Ozinskas, M.; Deng, D. Y.; Moe, L. A.; van Beilen, J. B.; Danahy, M.; Groves, J. T.; Austin, R. N. Chem. Biol. 2007, 14, 165
33. Smith, R. D.; Simmons, H. E. Org. Synth. 1973, Coll. Vol. 5, 855
34. Peter, S.; Kinne, M.; Wang, X.; Ullrich, R.; Kayser, G.; Groves, J. T.; Hofrichter, M. FEBS J. 2011, 278, 3667
35. Moe, L. A.; Hu, Z. B.; Deng, D. Y.; Austin, R. N.; Groves, J. T.; Fox, B. G. Biochemistry 2004, 43, 15688
36. Wilzbach, K. E.; Riesz, P. Science 1957, 126, 748
37. Kingston, D. G. I.; Bursey, J. T.; Bursey, M. M. Chem. Rev. 1974, 74, 215
38. McLafferty, F. W. Anal. Chem. 1959, 31, 82
39. Miwa, G. T.; Garland, W. A.; Hodshon, B. J.; Lu, A. Y. H.; Northrop, D. B. J. Biol. Chem. 1980, 255, 6049
40. Buist, P. H.; Behrouzian, B. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 6295
41. Jacquot, C.; Wecksler, A. T.; McGinley, C. M.; Segraves, E. N.; Holman, T. R.; van der Donk, W. A. Biochemistry 2008, 47, 7295
42. Dowers, T. S.; Jones, J. P. Drug Metab. Dispos. 2006, 34, 1288
43. Jones, J. P.; Korzekwa, K. R.; Rettie, A. E.; Trager, W. F. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 7074
44. Miwa, G. T.; Lu, A. Y. H. Bioessays 1987, 7, 215
45. Cho, K. B.; Moreau, Y.; Kumar, D.; Rock, D. A.; Jones, J. P.; Shaik, S. Chem. Eur. J. 2007, 13, 4103
46. Dowers, T. S.; Rock, D. A.; Jones, J. P. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8868
47. Roberts, K. M.; Jones, J. P. Chem. Eur. J. 2010, 16, 8096
48. Matthews, M. L.; Neumann, C. S.; Miles, L. A.; Grove, T. L.; Booker, S. J.; Krebs, C.; Walsh, C. T.; Bollinger, J. M., Jr. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17723
49. Bertrand, E.; Sakai, R.; Rozhkova-Novosad, E.; Moe, L.; Fox, B. G.; Groves, J. T.; Austin, R. N. J. Inorg. Biochem. 2005, 99, 1998
50. Meesapyodsuk, D.; Reed, D. W.; Savile, C. K.; Buist, P. H.; Ambrose, S. J.; Covello, P. S. Biochemistry 2000, 39, 11948
51. Behrouzian, B.; Fauconnot, L.; Daligault, F.; Nugier-Chauvin, C.; Patin, H.; Buist, P. H. Eur. J. Biochem. 2001, 268, 3545
52. Fauconnot, L.; Buist, P. H. J. Org. Chem. 2001, 66, 1210
53. Abad, J. L.; Camps, F.; Fabrias, G. Angew. Chem., Int. Ed. 2000, 39, 3279
54. Meesapyodsuk, D.; Reed, D. W.; Cheevadhanarak, S.; Deshnium, P.; Covello, P. S. Comp. Biochem. Physiol. B 2001, 129, 831
55. Nesheim, J. C.; Lipscomb, J. D. Biochemistry 1996, 10240
56. Price, J. C.; Barr, E. W.; Glass, T. E.; Krebs, C.; Bollinger, J. M., Jr. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 13008
57. Kohen, A.; Klinman, J. P. Acc. Chem. Res. 1998, 31, 397
58. Broadwater, J. A.; Whittle, E.; Shanklin, J. J. Biol. Chem. 2002, 277, 15613
59. Broun, P.; Boddupalli, S.; Somerville, C. Plant J. 1998, 13, 201
60. Broun, P.; Shanklin, J.; Whittle, E.; Somerville, C. Science 1998, 282, 1315
61. Gibson, D. T.; Resnick, S. M.; Lee, K.; Brand, J. M.; Torok, D. S.; Wackett, L. P.; Schocken, M. J.; Haigler, B. E. J. Bacteriol. 1995, 177, 2615
62. Townsend, C. A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2002, 6, 583
63. Zhou, J.; Kelly, W. L.; Bachmann, B. O.; Gunsior, M.; Townsend, C. A.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 7388
64. Jiang, Y. Y.; He, X.; Ortiz de Montellano, P. R. Biochemistry 2006, 45, 533
65. Schmandke, H. Ernahrungs-Umschau 2005, 52, 404
66. Jiang, Y. Y.; Ortiz de Montellano, P. R. Chembiochem 2009, 10, 650
67. Hold, K. M.; Sirisoma, N. S.; Casida, J. E. Chem. Res. Toxicol. 2001, 14, 589
68. Fisher, M. B.; Thompson, S. J.; Ribeiro, V.; Lechner, M. C.; Rettie, A. E. Arch. Biochem. Biophys. 1998, 356, 64
69. Whitehouse, C. J. C.; Bell, S. G.; Wong, L. L. Chem. Eur. J. 2008, 14, 10905
70. Whitehouse, C. J. C.; Bell, S. G.; Tufton, H. G.; Kenny, R. J. P.; Ogilvie, L. C. I.; Wong, L. L. Chem. Commun. 2008, 966
71. Atkinson, J. K.; Ingold, K. U. Biochemistry 1993, 32, 9209
72. Bowry, V. W.; Ingold, K. U. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 5699
73. Cooper, H. L. R.; Groves, J. T. Arch. Biochem. Biophys. 2011, 507, 111
74. Rozhkova-Novosad, E. A.; Chae, J.-C.; Zylstra, G. J.; Bertrand, E. M.; Alexander-Ozinskas, M.; Deng, D.; Moe, L. A.; van Beilen, J. B.; Danahy, M.; Groves, J. T.; Austin, R. N. Chem. Biol. 2007, 14, 165
75. Brazeau, B. J.; Austin, R. N.; Tarr, C.; Groves, J. T.; Lipscomb, J. D. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11831
76. Chakrabarty, S.; Austin, R. N.; Deng, D.; Groves, J. T.; Lipscomb, J. D. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 3514
77. Austin, R. N.; Deng, D. Y.; Jiang, Y. Y.; Luddy, K.; van Beilen, J. B.; Ortiz de Montellano, P. R.; Groves, J. T. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 8192
78. Groves, J. T. In Cytochrome P450: Structure, Mechanism, and Biochemistry, 3 ed.; Ortiz de Montellano, P. R., Ed.; Klewer Academic/Plenum: New York, 2005; pp 1-44.
79. Kumar, D.; de Visser, S. P.; Sharma, P. K.; Cohen, S.; Shaik, S. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 1907
80. Auclair, K.; Hu, Z. B.; Little, D. M.; Ortiz de Montellano, P. R.; Groves, J. T. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 6020
81. Shaik, S.; Cohen, S.; Wang, Y.; Chen, H.; Kumar, D.; Thiel, W. Chem. Rev. 2010, 110, 949
82. Klinker, E.; Shaik, S.; Hirao, H.; Que, L. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 1291
83. Olson, J. S.; Phillips, G. N. J. Biol. Chem. 1996, 271, 17593
84. Ionascu, D.; Gruia, F.; Ye, X.; Yu, A.; Rosca, F.; Beck, C.; Demidov, A.; Olson, J. S.; Champion, P. M. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 16921
85. Oelkers, A. B.; Scatena, L. F.; Tyler, D. R. J. Phys. Chem. A 2007, 111, 5353
86. Martinho, M.; Xue, G. Q.; Fiedler, A. T.; Que, L.; Bominaar, E. L.; Munck, E. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5823
87. Jager, C. M.; Hennemann, M.; Mieszala, A.; Clark, T. J. Org. Chem. 2008, 73, 1536
88. Manka, M. J.; Stein, S. E. J. Phys. Chem. 1984, 88, 5914
89. Behrouzian, B.; Savile, C. K.; Dawson, B.; Buist, P. H.; Shanklin, J. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 3277
90. Tremblay, A. E.; Whittle, E.; Buist, P. H.; Shanklin, J. Org. Biomol. Chem. 2007, 5, 1270
91. McKenna, E. J.; Coon, M. J. J. Am. Oil Chem. Soc. 1970, 47, A345
92. Newcomb, M.; Chandrasena, R. E. P.; Lansakara-P, D. S. P.; Kim, H. Y.; Lippard, S. J.; Beauvais, L. G.; Murray, L. J.; Izzo, V.; Hollenberg, P. F.; Coon, M. J. J. Org. Chem. 2007, 72, 1121
93. Newcomb, M.; Lansakara-P, D. S. P.; Kim, H. Y.; Chandrasena, R. E. P.; Lippard, S. J.; Beauvais, L. G.; Murray, L. J.; Izzo, V.; Hollenberg, P. F.; Coon, M. J. J. Org. Chem. 2007, 72, 1128