Reduction potentials and acidity constants of Mn superoxide dismutase calculated by QM/MM free-energy methods

ChemPhysChem

Volumn 12, Issue 17, 2011, Pages 3337-3347

  Heimdal, Jimmy ^a   Kaukonen, Markus ^b   Srnec, Martin ^c   Rulíšek, Lubomír ^c   Ryde, Ulf ^a  

^a LUND UNIVERSITY   (Sweden)

^b AALTO UNIVERSITY   (Finland)

^c INSTITUTE OF ORGANIC CHEMISTRY AND BIOCHEMISTRY   (Czech Republic)

Author keywords

acidity constants; enzymes; free energy perturbation; molecular modelling; reduction potentials

Indexed keywords

BOLTZMANN EQUATION; ENZYMES; MANGANESE COMPOUNDS; MOLECULAR MODELING; POISSON EQUATION; QUANTUM THEORY; SOLVATION;

ACIDITY CONSTANTS; CONTINUUM SOLVATIONS; FREE ENERGY PERTURBATION; POISSON-BOLTZMANN EQUATIONS; REDUCTION POTENTIAL; SUPER OXIDE DISMUTASE; THEORETICAL METHODS; THERMODYNAMIC CYCLE;

FREE ENERGY;

EID: 82955229600     PISSN: 14394235     EISSN: 14397641     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cphc.201100339     Document Type: Article

References (138)

1. R. H. Holm, P. Kennepohl, E. I. Solomon, Chem. Rev. 1996, 96, 2239-2314.
2. C. F. Baes, R. E. Mesmer, The Hydrolysis of Cations, Wiley, New York, 1976.
3. G. M. Ullmann, E.-W. Knapp, Eur. Biophys. J. 1999, 28, 533-551.
4. J. Åqvist, A. Warshel, J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 2860-2868.
5. D. Bashford, M. Karplus, Biochemistry 1990, 29, 10219-10225.
6. C. Lim, D. Bashford, M. Karplus, J. Phys. Chem. 1991, 95, 5610-5620.
7. G. Schüürmann, M. Cossi, V. Barone, J. Tomasi, J. Phys. Chem. A 1998, 102, 6706-6712.
8. H. Li, A. W. Hains, J. E. Everts, A. D. Robertson, J. H. Jensen, J. Phys. Chem. B 2002, 106, 3486-3494.
9. D. M. Chipman, J. Phys. Chem. A 2002, 106, 7413-7422.
10. A. Klamt, F. Eckert, M. Diedenhofgen, M. E. Beck, J. Phys. Chem. A 2003, 107, 9380-9386.
11. M. Schmidt am Busch, E.-W. Knapp, ChemPhysChem 2004, 5, 1513-1522.
12. D. Riccardi, P. Schaefer, Q. Cui, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 17715-17733.
13. K. Range, D. Riccardi, Q. Cui, M. Elstner, D. M. York, Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3070-3079.
14. C. P. Kelly, C. J. Cramer, D. G. Truhlar, J. Phys. Chem. A 2006, 110, 2493-2499.
15. A. Warshel, Biochemistry 1981, 20, 3167-3177.
16. S. T. Russell, A. Warshel, J. Mol. Biol. 1985, 185, 389-404.
17. K. M. Merz, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 3572-3574.
18. J. Åqvist, A. Warshel, J. Mol. Biol. 1992, 224, 7-14.
19. J. Antosiewicz, J. A. McCammon, M. K. Gilson, J. Mol. Biol. 1994, 238, 415-436.
20. G. S. Del Buono, F. E. Figueirido, R. M. Levy, Prot. Struct. Funct. Gen. 1994, 20, 85-87.
21. P. L. Cummins, J. E. Gready, J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 3418-3428.
22. E. L. Mehler, J. Phys. Chem. 1996, 100, 16006-16018.
23. J. Li, C. L. Fischer, J. L. Chen, D. Bashford, L. Noodleman, Inorg. Chem. 1996, 35, 4694-4702.
24. C. L. Fisher, J.-L. Chen, J. Li, D. Bashford, L. Noodleman, J. Phys. Chem. 1996, 100, 13498-13505.
25. Y. Y. Sham, Z. T. Chu, A. Warshel, J. Phys. Chem. B 1997, 101, 4458-4472.
26. P. Beroza, D. A. Case, Methods Enzymol. 1998, 295, 170-189.
27. J. Li, C. L. Fisher, R. Konecny, D. Bashford, L. Noodleman, Inorg. Chem. 1999, 38, 929-939.
28. C. N. Schutz, A. Warshel, Prot. Struct. Funct. Gen. 2001, 44, 400-417.
29. T. Kesvatera, B. Jönsson, E. Thulin, S. Linse, Prot. Struct. Funct. Gen. 2001, 45, 129-135.
30. C. A. Fitch, D. A. Karp, K. K. Lee, W. E. Stities, E. E. Lattman, B. E. Garcia-Moreno, Biophys. J. 2002, 82, 3289-3304.
31. W.-G. Han, T. Lovell, L. Noodleman, Inorg. Chem. 2002, 41, 205-218.
32. T. Simonson, J. Carlsson, D. A. Case, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 4167-4180.
33. V. Barone, R. Improta, N. Rega, Theor. Chem. Acc. 2004, 111, 237-245.
34. J. H. Jensen, A. D. Robertsson, P. A. Molina, J. Phys. Chem. A 2005, 109, 6634-6643.
35. E. Fadda, N. Chakrabarti, R. Pomès, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 22629-22640.
36. L. Noodleman, W.-G. Han, J. Biol. Inorg. Chem. 2006, 11, 674-694.
37. K. Ohno, M. Sakurai, J. Comput. Chem. 2006, 27, 906-916.
38. D. Riccardi, Q. Cui, J. Phys. Chem. A 2007, 111, 5703-5711.
39. T. H. Click, G. A. Kaminski, J. Phys. Chem. B. 2009, 113, 7844-7850.
40. N. Ghosh, X. Prat-Resina, M. R. Gunner, Q. Cui, Biochemistry 2009, 48, 2468-2485.
41. K. Sharp, B. Honig, Annu. Rev. Biophys. Biophys. Chem. 1990, 19, 301-332.
42. M. Orozco, F. J. Luque, Chem. Rev. 2000, 100, 4187-4225.
43. J. Quenneville, D. M. Popović, A. A. Stuchebrukhov, J. Phys. Chem. B 2004, 108, 18383-18389.
44. A. R. Klingen, G. M. Ullmann, Biochemistry 2004, 43, 12383-12389.
45. A. K. Churg, A. Warshel, Biochemistry 1986, 25, 1675-1681.
46. G. M. Jensen, A. Warshel, P. J. Stephens, Biochemistry 1994, 33, 10911-10924.
47. B. Mallik, S. N. Datta, Int. J. Quantum Chem. 1994, 52, 629-649.
48. S. N. Datta, B. G. S. Prabhakar, V. Nehra, J. Phys. Chem. B 1999, 103, 2291-2296.
49. S. N. Datta, V. Nehra, A. Jha, J. Phys. Chem. B 1999, 103, 8768-8772.
50. M.-H. Baik, R. A. Friesner, J. Phys. Chem. A 2002, 106, 7407-7412.
51. M. S. Formaneck, G. Li, X. Zhang, Q. Cui, J. Theor. Comput. Chem. 2002, 1, 53-67.
52. M. H. M. Olsson, G. Y. Hong, A. Warshel, J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5025-5039.
53. G. Li, X. Zhang, Q. Cui, J. Phys. Chem. B 2003, 107, 8643-8653.
54. P. Voigt, E.-W. Knapp, J. Biol. Chem. 2003, 278, 51993-52001.
55. S. N. Datta, J. Sudhamsu, A. Pandey, J. Phys. Chem. B 2004, 108, 8007-8016.
56. M. H. M. Olsson, P. K. Sharma, A. Warshel, FEBS Lett. 2005, 579, 2026-2034.
57. A. Pandey, S. N. Datta, J. Phys. Chem. B 2005, 109, 9066-9072.
58. G. Battistuzzi, M. Bellei, M. Borsari, G. Di Rocco, A. Ranieri, M. Sola, J. Biol. Inorg. Chem. 2005, 10, 643-651.
59. M. Cascella, A. Magistrato, I. Tavernelli, P. Carloni, U. Rothlisberger, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2006, 103, 19641-19646.
60. V. Barone, F. De Rienzo, E. Langella, M. C. Menziani, N. Regal, M. Sola, Prot. Struct. Funct. Bioinf. 2006, 62, 262-269.
61. M. Sundararajan, I. H. Hillier, N. A. Burton, J. Phys. Chem. A 2006, 110, 785-790.
62. K. Paraskevopoulos, M. Sundararajan, R. Surendran, M. A. Hough, R. R. Eady, I. H. Hillier, S. S. Hasnain, Dalton Trans. 2006, 3067-3076.
63. M. Sulpizi, S. Raugei, J. VandeVondele, P. Carloni, M. Sprik, J. Phys. Chem. B. 2007, 111, 3969-3976.
64. S. Bhattacharyya, M. T. Stankovich, D. G. Truhlar, J. Gao, J. Phys. Chem. A 2007, 111, 5729-5742.
65. N. Mehta, S. N. Datta, J. Phys. Chem. B 2007, 111, 7210-7217.
66. N. Mehta, S. N. Datta, J. Mol. Struct. Theochem. 2008, 870, 15-22.
67. D. J. Si, H. Li, J. Phys. Chem. A 2009, 113, 12979-12987.
68. S. C. L. Kamerlin, M. Haranczyk, A. Warshel, J. Phys. Chem. B 2009, 113, 1253-1272.
69. T. H. Rod, U. Ryde, Phys. Rev. Lett. 2005, 94, 138302.
70. T. H. Rod, U. Ryde, J. Chem. Theory Comput. 2005, 1, 1240-1251.
71. C. Greco, M. Bruschi, J. Heimdal, P. Fantucci, L. Di Gioia, U. Ryde, Inorg. Chem. 2007, 46, 7256-7258.
72. M. Kaukonen, P. Söderhjelm, J. Heimdal, U. Ryde, J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 985-1001.
73. R. P. Muller, A. Warshel, J. Phys. Chem. 1995, 99, 17516-17524.
74. R. H. Wood, E. M. Yezdimer, S. Sakane, J. A. Barriocanal, D. J. Doren, J. Chem. Phys. 1999, 110, 1329-1337.
75. R. Iftimie, D. Salahub, D. Wei, J. Schofield, J. Chem. Phys. 2000, 113, 4852-4862.
76. P. Bandyopadhyay, J. Chem. Phys. 2005, 122, 091102.
77. M. Kaukonen, P. Söderhjelm, J. Heimdal, U. Ryde, J. Phys. Chem. B 2008, 112, 12537-12548.
78. M. E. Stroupe, M. DiDonato, J. A. Tainer, in Handbook of Metalloproteins (Eds.:, A. Messerschmidt, R. Huber, K. Wieghardt, T. Poulos,), John Wiley & Sons, Chichester, 2001, pp. 941-951.
79. C. Bull, J. A. Fee, J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 3295-3304.
80. M. M. Whittaker, C. A. Ekberg, R. A. Edwards, E. N. Baker, G. B Jameson, J. W. Whittaker, J. Phys. Chem. B 1998, 102, 4668-4677.
81. A.-F. Miller, K. Padmakumar, D. L. Sorkin, A. Karapetian, C. K. Vance, J. Inorg. Biochem. 2003, 93, 71-83.
82. L. Rulíšek, U. Ryde, J. Phys. Chem. B 2006, 110, 11511-11518.
83. A.-F. Miller in, Handbook of Metalloproteins (Eds: A. Messerschmidt, R. Huber, K. Wieghardt, T. Poulos), John Wiley & Sons, Chichester, 2001, pp. 668-692.
84. G. D. Lawrence, D T. Sawyer, Biochemistry 1979, 18, 3045-3050.
85. M. Srnec, F. Aquilante, U. Ryde, L. Rulíšek, J. Phys. Chem. B 2009, 113, 6074-6086.
86. U. Ryde, J. Comput.-Aided Mol. Design 1996, 10, 153-164.
87. U. Ryde, M. H. M. Olsson, Int. J. Quantum Chem. 2001, 81, 335-347.
88. N. Reuter, A. Dejaegere, B. Maigret, M. Karplus, J. Phys. Chem. A 2000, 104, 1720-1735.
89. M. Svensson, S. Humbel, R. D. J. Froese, T. Matsubara, S. Sieber, K. Morokuma, J. Phys. Chem. 1996, 100, 19357-19363.
90. J. Kästner, H. M. Senn, S. Thiel, N. Otte, W. Thiel, J. Chem. Theory Comput. 2006, 2, 452-461.
91. W. Yang, R. Bitetti-Putzer, M. Karplus, J. Chem. Phys. 2004, 120, 2618-2628.
92. D. R. Herschbach, J. Chem. Phys. 1959, 31, 1652-1661.
93. S. Boresch, M. Karplus, J. Phys. Chem. A. 1999, 103, 103-118.
94. S. Boresch, Mol. Simul. 2002, 28, 13-37.
95. P. A. Kollman, I. Massova, C. Reyes, B. Kuhn, S. Huo, L. Chong, M. Lee, T. Lee, Y. Duan, W. Wang, O. Donini, P. Cieplak, J. Srinivasan, D. A. Case, T. E. Cheatham, Acc. Chem. Res. 2000, 33, 889-897.
96. A. Onufriev, D. Bashford, D. A. Case, Proteins 2004, 55, 383-394.
97. B. Kuhn, P. A. Kollman, J. Med. Chem. 2000, 43, 3786-3791.
98. L. H. Hu, P. Söderhjelm, U. Ryde, J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 761-777.
99. J. P. Perdew, K. Burke and M. Ernzerhof, Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 3865-3868.
100. W. J. Hehre, L. Radom, P. v. R. Schleyer, J. A. Pople, Ab Initio Molecular Orbital Theory, Wiley-Interscience, New York, 1986.
101. A. Schäfer, H. Horn, R. Alrichs, J. Chem. Phys. 1992, 97, 2571.
102. A. Schäfer, C. Huber, R. Ahlrichs, J. Chem. Phys. 1994, 100, 5829.
103. K. Eichkorn, O. Treutler, H. Öhm, M. Häser, R. Ahlrichs, Chem. Phys. Lett. 1995, 240, 283-290.
104. K. Eichkorn, F. Weigend, O. Treutler, R. Ahlrichs, Theor. Chem. Acc. 1997, 97, 119-126.
105. A. D. Becke, Phys. Rev. A 1988, 38, 3098-3100.
106. J. P. Perdew, Phys. Rev. B 1986, 33, 8822-8824.
107. J. Tao, J. P. Perdew, V. N. Staroverov, G. E. Scuseria, Phys. Rev. Lett. 2003, 91, 146401.
108. C. Lee, W. Yang, R. G. Parr, Phys. Rev. B 1988, 37, 785.
109. S. Grimme, J. Comput. Chem. 2006, 27, 1787.
110. J. P. Perdew, M. Ernzerhof, K. Burke, J. Chem. Phys. 1996, 105, 9982.
111. V. N. Staroverov, G. E. Scuseria, J. Tao, J. P. Perdew, J. Chem. Phys. 2003, 119, 12129.
112. A. D. Becke, J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648.
113. R. H. Hertwig, W. Koch, Chem. Phys. Lett. 1997, 268, 345-351.
114. A. D. Becke, J. Chem. Phys. 1993, 98, 1372-1377.
115. F. Weigend, R. Ahlrichs, Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297-3305.
116. O. Treutler, R. Ahlrichs, J. Chem. Phys. 1995, 102, 346-354.
117. L. Rulíšek, K. P. Jensen, K. Lundgren, U. Ryde, J. Comput. Chem. 2006, 27, 1398-1414.
118. B. A. Hess, Phys. Rev. A 1986, 33, 3742-3748.
119. A. Wolf, M. Reiher, B. Hess, J. Chem. Phys. 2002, 117, 9215-9226.
120. F. Neese, F. Wennmohs, U. Becker, D. Ganyushin, A. Hansen, D. G. Liakos, C. Kollmar, S. Kossmann, T. Petrenko, C. Reimann, C. Riplinger, K: Sivalingam, E. Valeev, B. Wezisla, ORCA Version 2.8, 2010.
121. M. Srnec, J. Chalupský, M. Fojta, L. Zendlová, L. Havran, M. Hocek, M. Kývala, L. Rulíšek, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10947-10954.
122. D. A. Case, T. A. Darden, T. E. Cheatham, III, C. L. Simmerling, J. Wang, R. E. Duke, R. Luo, M. Crowley, R. C. Walker, W. Zhang, K. M. Merz, B. Wang, S. Hayik, A. Roitberg, G. Seabra, I. Kolossváry, K. F. Wong, F. Paesani, J. Vanicek, X. Wu, S. R. Brozell, T. Steinbrecher, H. Gohlke, L. Yang, C. Tan, J. Mongan, V. Hornak, G. Cui, D. H. Mathews, M. G. Seetin, C. Sagui, V. Babin, P. A. Kollman, AMBER 10, University of California, San Francisco, 2008.
123. W. D. Cornell, P. I. Cieplak, C. I. Bayly, I. R. Gould, K. M. Merz, D. M. Ferguson, D. C. Spellmeyer, T. Fox, J. W. Caldwell, P. A. Kollman, J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197.
124. J. Wang, P. Cieplak, P. A. Kollman, J. Comput. Chem. 2000, 21, 1049-1074.
125. B. H. Besler, K. M. Merz, P. A. Kollman, J. Comput. Chem. 1990, 11, 431-439.
126. J. P. Ryckaert, G. Ciccotti, H. J. C. Berendsen, J. Comput. Phys. 1977, 23, 327-341.
127. W. L. Jorgensen, J. Chandrasekhar, J. Madura, M. L. Klein, J. Chem. Phys. 1983, 79, 926-935.
128. T. Darden, D. York, L. Pedersen, J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092.
129. U. Essmann, L. Perera, M. L. Berkowitz, T. Darden, H. Lee, L. G. Pedersen, J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8592.
130. H. J. C. Berendsen, J. P. M. Postma, W. F. van Gunsteren, A. DiNola, J. R. Haak, J. Chem. Phys. 1984, 81, 3684-3690.
131. C. P. Kelly, C. J. Cramer, D. G. Truhlar, J. Phys. Chem. B 2006, 110, 16066-16081.
132. C. J. Cramer, Essentials of Computational Chemistry, 2nd ed., Wiley & Sons, Ltd. Chichester, 2004, pp. 411-414.
133. B. F. Anderson, R. A Edwards, M. M. Whittaker, J. W. Whittaker, E. N. Baker, G. B. Jameson, unpublished results, PDB files 1IX9 (oxidised) and 1IXB (reduced).
134. M. Born, Z. Phys. 1920, 1, 45.
135. M. Elstner, P. Hobza, T. Frauenheim, S. Suhai, E. Kaxiras, J. Chem. Phys. 2001, 114, 5149.
136. S. Grimme, J. Comput. Chem. 2004, 25, 1463.
137. K. P. Jensen, U. Ryde, J. Phys. Chem. B 2003, 107, 7539-7545.
138. J. A. Fee, G. J. McClum, A. C. Lees, R. Szidovetski, I. Pecht, Isr. J. Chem. 1981, 21, 54-58.