Synthetic Uncleavable Ubiquitinated Proteins Dissect Proteasome Deubiquitination and Degradation, and Highlight Distinctive Fate of Tetraubiquitin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 138, Issue 49, 2016, Pages 16004-16015

  Singh, Sumeet K ^a   Sahu, Indrajit ^a   Mali, Sachitanand M ^a   Hemantha, Hosahalli P ^a   Kleifeld, Oded ^a   Glickman, Michael H ^a   Brik, Ashraf ^a  

^a TECHNION ISRAEL INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (Israel)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BIOSYNTHESIS; CHAIN LENGTH; CHAINS; SUBSTRATES;

AFFECT PROCESSING; DEGRADATION PROCESS; DIFFERENT SUBSTRATES; ISOPEPTIDE BOND; PROTEASOMAL DEGRADATION; PROTEASOMES; SHORTER CHAINS; UBIQUITINATED PROTEINS;

PROTEINS;

3 MERCAPTOPROPIONIC ACID; ACETALDEHYDE; CYSTEINE; DEUBIQUITINASE; GLOBIN; LYSINE; OXIME; PROTEASOME; THIOESTER; UBIQUITIN; UBIQUITINATED PROTEIN;

ARTICLE; ATTENUATION; BIOCHEMICAL ANALYSIS; CHEMICAL BOND; CIRCULAR DICHROISM; CONJUGATION; HIGH PERFORMANCE LIQUID CHROMATOGRAPHY; HUMAN; MASS SPECTROMETRY; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN CLEAVAGE; PROTEIN DEGRADATION; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN PURIFICATION; PROTEIN SYNTHESIS; UBIQUITINATION; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; METABOLISM; SYNTHESIS;

DEUBIQUITINATING ENZYMES; HUMANS; MOLECULAR STRUCTURE; PROTEASOME ENDOPEPTIDASE COMPLEX; UBIQUITIN; UBIQUITINATED PROTEINS;

EID: 85006246998     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.6b09611     Document Type: Article

References (83)

1. Bondalapati, S.; Jbara, M.; Brik, A. Nat. Chem. 2016, 8, 407 10.1038/nchem.2476
2. Spasser, L.; Brik, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 6840 10.1002/anie.201200020
3. Strieter, E. R.; Korasick, D. A. ACS Chem. Biol. 2012, 7, 52 10.1021/cb2004059
4. Weller, C. E.; Pilkerton, M. E.; Chatterjee, C. Biopolymers 2014, 101, 144 10.1002/bip.22253
5. Castaneda, C. A.; Dixon, E. K.; Walker, O.; Chaturvedi, A.; Nakasone, M. A.; Curtis, J. E.; Reed, M. R.; Krueger, S.; Cropp, T. A.; Fushman, D. Structure 2016, 24, 423 10.1016/j.str.2016.01.007
6. Chen, J. J.; Ai, Y. X.; Wang, J. L.; Haracska, L.; Zhuang, Z. H. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 270 10.1038/nchembio.316
7. Eger, S.; Castrec, B.; Hubscher, U.; Scheffner, M.; Rubini, M.; Marx, A. ChemBioChem 2011, 12, 2807 10.1002/cbic.201100444
8. Haj-Yahya, N.; Haj-Yahya, M.; Castaneda, C. A.; Spasser, L.; Hemantha, H. P.; Jbara, M.; Penner, M.; Ciechanover, A.; Fushman, D.; Brik, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 11149 10.1002/anie.201306118
9. McGinty, R. K.; Kim, J.; Chatterjee, C.; Roeder, R. G.; Muir, T. W. Nature 2008, 453, 812 10.1038/nature06906
10. Morgan, M. T.; Haj-Yahya, M.; Ringel, A. E.; Bandi, P.; Brik, A.; Wolberger, C. Science 2016, 351, 725 10.1126/science.aac5681
11. Pan, M.; Gao, S.; Zheng, Y.; Tan, X. D.; Lan, H.; Tan, X. L.; Sun, D. M.; Lu, L. N.; Wang, T.; Zheng, Q. Y.; Huang, Y. C.; Wang, J. W.; Liu, L. J. Am. Chem. Soc. 2016, 138, 7429 10.1021/jacs.6b04031
12. Valkevich, E. M.; Guenette, R. G.; Sanchez, N. A.; Chen, Y. C.; Ge, Y.; Strieter, E. R. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 6916 10.1021/ja300500a
13. Yang, K.; Gong, P.; Gokhale, P.; Zhuang, Z. H. ACS Chem. Biol. 2014, 9, 1685 10.1021/cb500133k
14. El Oualid, F.; Merkx, R.; Ekkebus, R.; Hameed, D. S.; Smit, J. J.; de Jong, A.; Hilkmann, H.; Sixma, T. K.; Ovaa, H. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 10149 10.1002/anie.201005995
15. Hemantha, H. P.; Bavikar, S. N.; Herman-Bachinsky, Y.; Haj-Yahya, N.; Bondalapati, S.; Ciechanover, A.; Brik, A. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 2665 10.1021/ja412594d
16. Kumar, K. S. A.; Bavikar, S. N.; Spasser, L.; Moyal, T.; Ohayon, S.; Brik, A. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 6137 10.1002/anie.201101920
17. Sommer, S.; Weikart, N. D.; Brockmeyer, A.; Janning, P.; Mootz, H. D. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 9888 10.1002/anie.201102531
18. Virdee, S.; Kapadnis, P. B.; Elliott, T.; Lang, K.; Madrzak, J.; Nguyen, D. P.; Riechmann, L.; Chin, J. W. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 10708 10.1021/ja202799r
19. Weller, C. E.; Dhall, A.; Ding, F.; Linares, E.; Whedon, S. D.; Senger, N. A.; Tyson, E. L.; Bagert, J. D.; Li, X.; Augusto, O.; Chatterjee, C. Nat. Commun. 2016, 7, 12979 10.1038/ncomms12979
20. Glickman, M. H.; Ciechanover, A. Physiol. Rev. 2002, 82, 373 10.1152/physrev.00027.2001
21. Finley, D. Annu. Rev. Biochem. 2009, 78, 477 10.1146/annurev.biochem.78.081507.101607
22. Pickart, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2001, 70, 503 10.1146/annurev.biochem.70.1.503
23. Ikeda, F.; Dikic, I. EMBO Rep. 2008, 9, 536 10.1038/embor.2008.93
24. Yau, R.; Rape, M. Nat. Cell Biol. 2016, 18, 579 10.1038/ncb3358
25. Thrower, J. S.; Hoffman, L.; Rechsteiner, M.; Pickart, C. M. EMBO J. 2000, 19, 94 10.1093/emboj/19.1.94
26. Chau, V.; Tobias, J. W.; Bachmair, A.; Marriott, D.; Ecker, D. J.; Gonda, D. K.; Varshavsky, A. Science 1989, 243, 1576 10.1126/science.2538923
27. Gregori, L.; Poosch, M. S.; Cousins, G.; Chau, V. J. Biol. Chem. 1990, 265, 8354
28. Tanaka, K.; Mizushima, T.; Saeki, Y. Biol. Chem. 2012, 393, 217 10.1515/hsz-2011-0285
29. Bhattacharyya, S.; Yu, H.; Mim, C.; Matouschek, A. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2014, 15, 122 10.1038/nrm3741
30. Guterman, A.; Glickman, M. H. Curr. Protein Pept. Sci. 2004, 5, 201 10.2174/1389203043379756
31. Lee, M. J.; Lee, B. H.; Hanna, J.; King, R. W.; Finley, D. Mol. Cell. Proteomics 2011, 10, R110.003871 10.1074/mcp.R110.003871
32. Maytal-Kivity, V.; Reis, N.; Hofmann, K.; Glickman, M. H. BMC Biochem 2002, 3, 28 10.1186/1471-2091-3-28
33. Verma, R.; Aravind, L.; Oania, R.; McDonald, W. H.; Yates, J. R., 3rd; Koonin, E. V.; Deshaies, R. J. Science 2002, 298, 611 10.1126/science.1075898
34. Hu, M.; Li, P.; Song, L.; Jeffrey, P. D.; Chenova, T. A.; Wilkinson, K. D.; Cohen, R. E.; Shi, Y. EMBO J. 2005, 24, 3747 10.1038/sj.emboj.7600832
35. Lee, B. H.; Lee, M. J.; Park, S.; Oh, D. C.; Elsasser, S.; Chen, P. C.; Gartner, C.; Dimova, N.; Hanna, J.; Gygi, S. P.; Wilson, S. M.; King, R. W.; Finley, D. Nature 2010, 467, 179 10.1038/nature09299
36. Peth, A.; Besche, H. C.; Goldberg, A. L. Mol. Cell 2009, 36, 794 10.1016/j.molcel.2009.11.015
37. Yao, T.; Cohen, R. E. Nature 2002, 419, 403 10.1038/nature01071
38. Pathare, G. R.; Nagy, I.; Sledz, P.; Anderson, D. J.; Zhou, H. J.; Pardon, E.; Steyaert, J.; Forster, F.; Bracher, A.; Baumeister, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2014, 111, 2984 10.1073/pnas.1400546111
39. Aufderheide, A.; Beck, F.; Stengel, F.; Hartwig, M.; Schweitzer, A.; Pfeifer, G.; Goldberg, A. L.; Sakata, E.; Baumeister, W.; Forster, F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 8626 10.1073/pnas.1510449112
40. Bashore, C.; Dambacher, C. M.; Goodall, E. A.; Matyskiela, M. E.; Lander, G. C.; Martin, A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2015, 22, 712 10.1038/nsmb.3075
41. Dambacher, C. M.; Worden, E. J.; Herzik, M. A.; Martin, A.; Lander, G. C. eLife 2016, 5, e13027 10.7554/eLife.13027
42. Worden, E. J.; Padovani, C.; Martin, A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2014, 21, 220 10.1038/nsmb.2771
43. Yu, Z.; Livnat-Levanon, N.; Kleifeld, O.; Mansour, W.; Nakasone, M. A.; Castaneda, C. A.; Dixon, E. K.; Fushman, D.; Reis, N.; Pick, E.; Glickman, M. H. Biosci. Rep. 2015, 35, 1 10.1042/BSR20140173
44. Spataro, V.; Simmen, K.; Realini, C. A. Anticancer Res. 2002, 22, 3905
45. Boutet, S. C.; Disatnik, M. H.; Chan, L. S.; Iori, K.; Rando, T. A. Cell 2007, 130, 349 10.1016/j.cell.2007.05.044
46. Guterman, A.; Glickman, M. H. J. Biol. Chem. 2004, 279, 1729 10.1074/jbc.M307050200
47. Shabek, N.; Herman-Bachinsky, Y.; Buchsbaum, S.; Lewinson, O.; Haj-Yahya, M.; Hejjaoui, M.; Lashuel, H. A.; Sommer, T.; Brik, A.; Ciechanover, A. Mol. Cell 2012, 48, 87 10.1016/j.molcel.2012.07.011
48. Lu, Y.; Lee, B. H.; King, R. W.; Finley, D.; Kirschner, M. W. Science 2015, 348, 1250834 10.1126/science.1250834
49. Meyer, H. J.; Rape, M. Cell 2014, 157, 910 10.1016/j.cell.2014.03.037
50. Jasnin, M.; Ecke, M.; Baumeister, W.; Gerisch, G. Structure 2016, 24, 1031 10.1016/j.str.2016.05.004
51. Zheng, J. S.; Tang, S.; Qi, Y. K.; Wang, Z. P.; Liu, L. Nat. Protoc. 2013, 8, 2483 10.1038/nprot.2013.152
52. Dantuma, N. P.; Lindsten, K.; Glas, R.; Jellne, M.; Masucci, M. G. Nat. Biotechnol. 2000, 18, 538 10.1038/75406
53. Johnson, E. S.; Ma, P. C.; Ota, I. M.; Varshavsky, A. J. Biol. Chem. 1995, 270, 17442 10.1074/jbc.270.29.17442
54. Varshavsky, A. Methods Enzymol. 2005, 399, 777 10.1016/S0076-6879(05)99051-4
55. Bank, A.; O’Donnell, J. V. Nature 1969, 222, 295 10.1038/222295a0
56. Shaeffer, J. R. J. Biol. Chem. 1983, 258, 13172
57. Shanmugham, A.; Fish, A.; Luna-Vargas, M. P.; Faesen, A. C.; El Oualid, F.; Sixma, T. K.; Ovaa, H. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 8834 10.1021/ja101803s
58. Stanley, M.; Virdee, S. ChemBioChem 2016, 17, 1472 10.1002/cbic.201600138
59. Yi, L.; Sun, H.; Wu, Y. W.; Triola, G.; Waldmann, H.; Goody, R. S. Angew. Chem., Int. Ed. 2010, 49, 9417 10.1002/anie.201003834
60. Moyal, T.; Hemantha, H. P.; Siman, P.; Refua, M.; Brik, A. Chem. Sci. 2013, 4, 2496 10.1039/c3sc50239b
61. Saito, F.; Noda, H.; Bode, J. W. ACS Chem. Biol. 2015, 10, 1026 10.1021/cb5006728
62. Hagai, T.; Levy, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 2001 10.1073/pnas.0912335107
63. Leggett, D. S.; Hanna, J.; Borodovsky, A.; Crosas, B.; Schmidt, M.; Baker, R. T.; Walz, T.; Ploegh, H.; Finley, D. Mol. Cell 2002, 10, 495 10.1016/S1097-2765(02)00638-X
64. Mansour, W.; Nakasone, M. A.; von Delbruck, M.; Yu, Z.; Krutauz, D.; Reis, N.; Kleifeld, O.; Sommer, T.; Fushman, D.; Glickman, M. H. J. Biol. Chem. 2015, 290, 4688 10.1074/jbc.M114.568295
65. Shabek, N.; Herman-Bachinsky, Y.; Ciechanover, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 11907 10.1073/pnas.0905746106
66. Krutauz, D.; Reis, N.; Nakasone, M. A.; Siman, P.; Zhang, D.; Kirkpatrick, D. S.; Gygi, S. P.; Brik, A.; Fushman, D.; Glickman, M. H. Nat. Chem. Biol. 2014, 10, 664 10.1038/nchembio.1574
67. Hanna, J.; Leggett, D. S.; Finley, D. Mol. Cell. Biol. 2003, 23, 9251 10.1128/MCB.23.24.9251-9261.2003
68. Verhoef, L. G.; Heinen, C.; Selivanova, A.; Halff, E. F.; Salomons, F. A.; Dantuma, N. P. FASEB J. 2009, 23, 123 10.1096/fj.08-115055
69. Eddins, M. J.; Varadan, R.; Fushman, D.; Pickart, C. M.; Wolberger, C. J. Mol. Biol. 2007, 367, 204 10.1016/j.jmb.2006.12.065
70. Ciechanover, A.; Elias, S.; Heller, H.; Ferber, S.; Hershko, A. J. Biol. Chem. 1980, 255, 7525
71. Luan, B.; Huynh, T.; Li, J.; Zhou, R. ACS Nano 2016, 10, 317 10.1021/acsnano.5b04557
72. Haj-Yahya, M.; Fauvet, B.; Herman-Bachinsky, Y.; Hejjaoui, M.; Bavikar, S. N.; Karthikeyan, S. V.; Ciechanover, A.; Lashuel, H. A.; Brik, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 17726 10.1073/pnas.1315654110
73. Schaefer, J. B.; Morgan, D. O. J. Biol. Chem. 2011, 286, 45186 10.1074/jbc.M111.310094
74. Jacobson, A. D.; Zhang, N. Y.; Xu, P.; Han, K. J.; Noone, S.; Peng, J.; Liu, C. W. J. Biol. Chem. 2009, 284, 35485 10.1074/jbc.M109.052928
75. Glickman, M. H.; Adir, N. PLoS Biol. 2004, 2, E13 10.1371/journal.pbio.0020013
76. De Vrij, F. M.; Sluijs, J. A.; Gregori, L.; Fischer, D. F.; Hermens, W. T.; Goldgaber, D.; Verhaagen, J.; Van Leeuwen, F. W.; Hol, E. M. FASEB J. 2001, 15, 2680 10.1096/fj.01-0438com
77. Dennissen, F. J.; Kholod, N.; Hermes, D. J.; Kemmerling, N.; Steinbusch, H. W.; Dantuma, N. P.; van Leeuwen, F. W. FEBS Lett. 2011, 585, 2568 10.1016/j.febslet.2011.06.037
78. van Leeuwen, F. W.; de Kleijn, D. P.; van den Hurk, H. H.; Neubauer, A.; Sonnemans, M. A.; Sluijs, J. A.; Koycu, S.; Ramdjielal, R. D.; Salehi, A.; Martens, G. J.; Grosveld, F. G.; Peter, J.; Burbach, H.; Hol, E. M. Science 1998, 279, 242 10.1126/science.279.5348.242
79. Gallery, M.; Blank, J. L.; Lin, Y.; Gutierrez, J. A.; Pulido, J. C.; Rappoli, D.; Badola, S.; Rolfe, M.; Macbeth, K. J. Mol. Cancer Ther. 2007, 6, 262 10.1158/1535-7163.MCT-06-0542
80. Buckley, D. L.; Crews, C. M. Angew. Chem., Int. Ed. 2014, 53, 2312 10.1002/anie.201307761
81. Matyskiela, M. E.; Lander, G. C.; Martin, A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2013, 20, 781 10.1038/nsmb.2616
82. Tait, S. W.; de Vries, E.; Maas, C.; Keller, A. M.; D’Santos, C. S.; Borst, J. J. Cell Biol. 2007, 179, 1453 10.1083/jcb.200707063
83. Vosper, J. M.; McDowell, G. S.; Hindley, C. J.; Fiore-Heriche, C. S.; Kucerova, R.; Horan, I.; Philpott, A. J. Biol. Chem. 2009, 284, 15458 10.1074/jbc.M809366200