Review: The lord of the rings: Structure and mechanism of the sliding clamp loader

Biopolymers

Volumn 105, Issue 8, 2016, Pages 532-546

  Kelch, Brian A ^a  

^a UNIVERSITY OF MASSACHUSETTS MEDICAL SCHOOL   (United States)

Author keywords

ATPase; clamp loader; DNA replication; sliding clamp

Indexed keywords

DNA;

ATPASE; BASIC PRINCIPLES; CELLULAR REPLICATION; CLAMP LOADER; DNA REPLICATIONS; MASTER REGULATORS; MECHANISTIC ASPECTS; MULTIPLE FUNCTION;

LOADERS;

ADENOSINE TRIPHOSPHATASE; ADENOSINE TRIPHOSPHATE; NANORIBBON; PRIMER DNA; REPLICATION FACTOR C; SINGLE STRANDED DNA; DNA; DNA BINDING PROTEIN;

BINDING SITE; CELL DIVISION; CHROMOSOME REPLICATION; CONFORMATIONAL TRANSITION; CRYSTAL STRUCTURE; DNA BINDING; DNA REPLICATION; DNA STRUCTURE; DNA TEMPLATE; ENTEROBACTERIA PHAGE T4; NUCLEIC ACID STRUCTURE, METABOLISM AND FUNCTION; PROTEIN HYDROLYSIS; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN PROCESSING; PROTEIN QUATERNARY STRUCTURE; REVIEW; SLIDING CLAMP; ANIMAL; BIOSYNTHESIS; CHEMISTRY; HUMAN; METABOLISM;

ADENOSINE TRIPHOSPHATASES; ADENOSINE TRIPHOSPHATE; ANIMALS; DNA; DNA-BINDING PROTEINS; HUMANS;

EID: 84969508759     PISSN: 00063525     EISSN: 10970282     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/bip.22827     Document Type: Review

References (193)

1. O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Curr Opin Struct Biol 2006, 16, 35h.
2. Fay, P. J.,;, Johanson, K. O.,;, McHenry, C. S.,;, Bambara, R. A., J Biol Chem 1981, 256, 976-983.
3. Yao, N. Y.,;, Georgescu, R. E.,;, Finkelstein, J.,;, O'Donnell, M. E., Proc Natl Acad Sci USA 2009, 106, 13236-13241.
4. Maki, S.,;, Kornberg, A., J Biol Chem 1988, 263, 6555-6560.
5. O'Donnell, M. E.,;, Kornberg, A., J Biol Chem 1985, 260, 12875-12883.
6. Mok, M.,;, Marians, K. J., J Biol Chem 1987, 262, 16644-16654.
7. McInerney, P.,;, Johnson, A.,;, Katz, F.,;, O'Donnell, M., Mol Cell 2007, 27, 527-538.
8. Matsumoto, Y., Prog Nucleic Acid Res Mol Biol 2001, 68, 129-138.
9. Umar, A.,;, Buermeyer, A. B.,;, Simon, J. A.,;, Thomas, D. C.,;, Clark, A. B.,;, Liskay, R. M.,;, Kunkel, T. A., Cell 1996, 87, 65-73.
10. Essers, J.,;, Theil, A. F.,;, Baldeyron, C.,;, van Cappellen, W. A.,;, Houtsmuller, A. B.,;, Kanaar, R.,;, Vermeulen, W., Mol Cell Biol 2005, 25, 9350-9359.
11. Bubeck, D.,;, Reijns, M. A. M.,;, Graham, S. C.,;, Astell, K. R.,;, Jones, E. Y.,;, Jackson, A. P., Nucleic Acids Res 2011, 39, 3652-3666.
12. Moldovan, G. L.,;, Dejsuphong, D.,;, Petalcorin, M. I. R.,;, Hofmann, K.,;, Takeda, S.,;, Boulton, S. J.,;, D'Andrea, A. D., Mol Cell 2012, 45, 75-86.
13. Shaheen, M.,;, Shanmugam, I.,;, Hromas, R., J Nucleic Acids 2010, 2010, 8.
14. Strzalka, W.,;, Ziemienowicz, A., Ann Bot 2011, 107, 1127-1140.
15. Shibahara, K.,;, Stillman, B., Cell 1999, 96, 575-585.
16. Georgescu, R.,;, Langston, L.,;, O'Donnell, M., DNA Repair (Amst) 2015, 29, 4-15.
17. Zhao, H.,;, Lo, Y. H.,;, Ma, L.,;, Waltz, S. E.,;, Gray, J. K.,;, Hung, M. C.,;, Wang, S. C., Mol Cancer Ther 2011, 10, 29-36.
18. Tan, Z.,;, Wortman, M.,;, Dillehay, K. L.,;, Seibel, W. L.,;, Evelyn, C. R.,;, Smith, S. J.,;, Malkas, L. H.,;, Zheng, Y.,;, Lu, S.,;, Dong, Z., Mol Pharmacol 2012, 81, 811-819.
19. Müller, R.,;, Misund, K.,;, Holien, T.,;, Bachke, S.,;, Gilljam, K. M.,;, Vätsveen, T. K.,;, Rø, T. B.,;, Bellacchio, E.,;, Sundan, A.,;, Otterlei, M., PLoS One 2013, 8, e70430.
20. Stoimenov, I.,;, Helleday, T., Biochem Soc Trans 2009, 37, 605-613.
21. Baple, E. L.,;, Chambers, H.,;, Cross, H. E.,;, Fawcett, H.,;, Nakazawa, Y.,;, Chioza, B. A.,;, Harlalka, G. V.,;, Mansour, S.,;, Sreekantan-Nair, A.,;, Patton, M. A.,;, Muggenthaler, M.,;, Rich, P.,;, Wagner, K.,;, Coblentz, R.,;, Stein, C. K.,;, Last, J. I.,;, Taylor, A. M. R.,;, Jackson, A. P.,;, Ogi, T.,;, Lehmann, A. R.,;, Green, C. M.,;, Crosby, A. H., J Clin Invest 2014, 124, 3137-3146.
22. Duffy, C. M.,;, Hilbert, B. J.,;, Kelch, B. A., J Mol Biol 2015. doi:10.1016/j.jmb.2015.11.029.
23. Kong, X. P.,;, Onrust, R.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Cell 1992, 69, 425-437.
24. Georgescu, R. E.,;, Kim, S. S.,;, Yurieva, O.,;, Kuriyan, J.,;, Kong, X. P.,;, O'Donnell, M., Cell 2008, 132, 43-54.
25. Stukenberg, P. T.,;, Studwell-Vaughan, P. S.,;, O'Donnell, M., J Biol Chem 1991, 266, 11328-11334.
26. Krishna, T. S.,;, Kong, X. P.,;, Gary, S.,;, Burgers, P. M.,;, Kuriyan, J., Cell 1994, 79, 1233-1243.
27. Gulbis, J. M.,;, Kelman, Z.,;, Hurwitz, J.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Cell 1996, 87, 297-306.
28. Wang, K.,;, Shi, Z.,;, Zhang, M.,;, Cheng, D., Acta Crystallogr Sect F Struct Biol Cryst Commun 2013, 69, 387-392.
29. Matsumiya, S.,;, Ishino, Y.,;, Morikawa, K., Protein Sci 2001, 10, 17-23.
30. Moarefi, I.,;, Jeruzalmi, D.,;, Turner, J.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., J Mol Biol 2000, 296, 1215b.
31. Moldovan, G. L.,;, Pfander, B.,;, Jentsch, S., Cell 2007, 129, 665-679.
32. Berdis, A. J.,;, Soumillion, P.,;, Benkovic, S., J. Proc Natl Acad Sci USA 1996, 93, 12822-12827.
33. Latham, G. J.,;, Bacheller, D. J.,;, Pietroni, P.,;, Hippel, von, P. H., J Biol Chem 1997, 272, 31677-31684.
34. Naktinis, V.,;, Turner, J.,;, O'Donnell, M., Cell 1996, 84, 137-145.
35. Beyer, A., Protein Sci 1997, 6, 2043-2058.
36. Neuwald, A. F.,;, Aravind, L.,;, Spouge, J. L.,;, Koonin, E. V., Genome Res 1999, 9, 27-43.
37. Hanson, P. I.,;, Whiteheart, S. W., Nat Rev Mol Cell Biol 2005, 6, 519-529.
38. Leipe, D. D.,;, Koonin, E. V.,;, Aravind, L., J Mol Biol 2003, 333, 781-815.
39. Berdis, A. J.,;, Benkovic, S., J. Biochemistry 1997, 36, 2733-2743.
40. Ellison, V.,;, Stillman, B., Cell 2001, 106, 655-660.
41. Jeruzalmi, D.,;, Yurieva, O.,;, Zhao, Y.,;, Young, M.,;, Stewart, J.,;, Hingorani, M.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Cell 2001, 106, 417-428.
42. Davey, M. J.,;, Jeruzalmi, D.,;, Kuriyan, J.,;, O'Donnell, M., Nat Rev Mol Cell Biol 2002, 3, 826-835.
43. Johnson, A.,;, O'Donnell, M., J Biol Chem 2003, 278, 14406-14413.
44. Goedken, E. R.,;, Levitus, M.,;, Johnson, A.,;, Bustamante, C.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., J Mol Biol 2004, 336, 1047-1059.
45. Kelch, B. A.,;, Makino, D. L.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., BMC Biol 2012, 10, 34-48.
46. Marzahn, M. R.,;, Hayner, J. N.,;, Finkelstein, J.,;, O'Donnell, M.,;, Bloom, L. B., J Biol Chem 2014, 289, 5537-5548.
47. Duderstadt, K. E.,;, Mott, M. L.,;, Crisona, N. J.,;, Chuang, K.,;, Yang, H.,;, Berger, J. M., J Biol Chem 2010, 285, 28229-28239.
48. Duderstadt, K. E.,;, Chuang, K.,;, Berger, J. M., Nature 2011, 478, 209-213.
49. Hingorani, M. M.,;, O'Donnell, M., J Biol Chem 1998, 273, 24550-24563.
50. Turner, J.,;, Hingorani, M. M.,;, Kelman, Z.,;, O'Donnell, M., Embo J 1999, 18, 771-783.
51. Jeruzalmi, D.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Cell 2001, 106, 429-441.
52. Bowman, G. D.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Nature 2004, 429, 724-730.
53. Bowman, G. D.,;, Goedken, E. R.,;, Kazmirski, S. L.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., FEBS Lett 2005, 579, 863-867.
54. Miyata, T.,;, Suzuki, H.,;, Oyama, T.,;, Mayanagi, K.,;, Ishino, Y.,;, Morikawa, K., Proc Natl Acad Sci USA 2005, 102, 13795-13800.
55. Simonetta, K. R.,;, Kazmirski, S. L.,;, Goedken, E. R.,;, Cantor, A. J.,;, Kelch, B. A.,;, McNally, R.,;, Seyedin, S. N.,;, Makino, D. L.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Cell 2009, 137, 659-671.
56. Kelch, B. A.,;, Makino, D. L.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Science 2011, 334, 1675-1680.
57. Erzberger, J. P.,;, Berger, J. M., Annu Rev Biophys Biomol Struct 2006, 35, 93-114.
58. Guenther, B.,;, Onrust, R.,;, Sali, A.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Cell 1997, 91, 335-345.
59. Tondnevis, F.,;, Gillilan, R. E.,;, Bloom, L. B.,;, McKenna, R., Struct Dyn 2015, 2, 054701.
60. Marceau, A. H.,;, Bahng, S.,;, Massoni, S. C.,;, George, N. P.,;, Sandler, S. J.,;, Marians, K. J.,;, Keck, J. L., Embo J 2011.
61. Wickner, S., Proc Natl Acad Sci USA 1976, 73, 3511-3515.
62. Maki, S.,;, Kornberg, A., J Biol Chem 1988, 263, 6561-6569.
63. Walker, J. E.,;, Saraste, M.,;, Runswick, M. J.,;, Gay, N. J., EMBO J 1982, 1, 945-951.
64. Cox, J. M.,;, Abbott, S. N.,;, Chitteni-Pattu, S.,;, Inman, R. B.,;, Cox, M. M., J Biol Chem 2006, 281, 12968-12975.
65. Thomsen, N.,;, Berger, J., Cell 2009, 139, 523-534.
66. Hilbert, B. J.,;, Hayes, J. A.,;, Stone, N. P.,;, Duffy, C. M.,;, Sankaran, B.,;, Kelch, B. A., Proc Natl Acad Sci USA 2015, E3792-E3799.
67. Ahmadian, M. R.,;, Stege, P.,;, Scheffzek, K.,;, Wittinghofer, A., Nat Struct Biol 1997, 4, 686-689.
68. Gomes, X. V.,;, Schmidt, S. L.,;, Burgers, P. M., J Biol Chem 2001, 276, 34776-34783.
69. Kazmirski, S. L.,;, Podobnik, M.,;, Weitze, T. F.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Proc Natl Acad Sci USA 2004, 101, 16750-16755.
70. Pietroni, P.,;, Hippel, von, P. H., J Biol Chem 2008, 283, 28338-28353.
71. Podobnik, M.,;, Weitze, T. F.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Structure 2003, 11, 253-263.
72. Cai, J.,;, Gibbs, E.,;, Uhlmann, F.,;, Phillips, B.,;, Yao, N.,;, O'Donnell, M.,;, Hurwitz, J., J Biol Chem 1997, 272, 18974-18981.
73. Shiomi, Y.,;, Usukura, J.,;, Masamura, Y.,;, Takeyasu, K.,;, Nakayama, Y.,;, Obuse, C.,;, Yoshikawa, H.,;, Tsurimoto, T., Proc Natl Acad Sci USA 2000, 97, 14127-14132.
74. Pietroni, P.,;, Young, M. C.,;, Latham, G. J.,;, Hippel, von, P. H., J Biol Chem 1997, 272, 31666-31676.
75. Gomes, X. V.,;, Burgers, P. M., J Biol Chem 2001, 276, 34768-34775.
76. Hingorani, M. M.,;, Bloom, L. B.,;, Goodman, M. F.,;, O'Donnell, M., Embo J 1999, 18, 5131-5144.
77. Goedken, E. R.,;, Kazmirski, S. L.,;, Bowman, G. D.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Nat Struct Mol Biol 2005, 12, 183-190.
78. Thompson, J.,;, Paschall, C.,;, O'Donnell, M.,;, Bloom, L., J Biol Chem 2009, 284, 32147-32157.
79. Chen, S.,;, Levin, M.,;, Sakato, M.,;, Zhou, Y.,;, Hingorani, M., J Mol Biol 2009, 388, 431-442.
80. Thompson, J. A.,;, Marzahn, M. R.,;, O'Donnell, M.,;, Bloom, L. B., J Biol Chem 2011, 287, 2203-2209.
81. Paschall, C. O.,;, Thompson, J. A.,;, Marzahn, M. R.,;, Chiraniya, A.,;, Hayner, J. N.,;, O'Donnell, M.,;, Robbins, A. H.,;, McKenna, R.,;, Bloom, L. B., J Biol Chem 2011, 286, 42704-42714.
82. Leu, F. P.,;, O'Donnell, M., J Biol Chem 2001, 276, 47185-47194.
83. Leu, F. P.,;, Hingorani, M. M.,;, Turner, J.,;, O'Donnell, M., J Biol Chem 2000, 275, 34609-34618.
84. Stewart, J.,;, Hingorani, M. M.,;, Kelman, Z.,;, O'Donnell, M., J Biol Chem 2001, 276, 19182-19189.
85. Trakselis, M. A.,;, Benkovic, S., J. Structure 2001, 9, 999-1004.
86. Trakselis, M. A.,;, Berdis, A. J.,;, Benkovic, S. J., J Mol Biol 2003, 326, 435-451.
87. Binder, J. K.,;, Douma, L. G.,;, Ranjit, S.,;, Kanno, D. M.,;, Chakraborty, M.,;, Bloom, L. B.,;, Levitus, M., Nucleic Acids Res 2014, 42, 6476-6486.
88. Yao, N.,;, Turner, J.,;, Kelman, Z.,;, Stukenberg, P. T.,;, Dean, F.,;, Shechter, D.,;, Pan, Z. Q.,;, Hurwitz, J.,;, O'Donnell, M., Genes Cells 1996, 1, 101-113.
89. Vass, R. H.,;, Chien, P., Proc Natl Acad Sci USA 2013, 110, 18138-18143.
90. Soumillion, P.,;, Sexton, D. J.,;, Benkovic, S., J. Biochemistry 1998, 37, 1819-1827.
91. Alley, S. C.,;, Shier, V. K.,;, Abel-Santos, E.,;, Sexton, D. J.,;, Soumillion, P.,;, Benkovic, S., J. Biochemistry 1999, 38, 7696-7709.
92. Alley, S. C.,;, Abel-Santos, E.,;, Benkovic, S., J. Biochemistry 2000, 39, 3076-3090.
93. Trakselis, M. A.,;, Alley, S. C.,;, Abel-Santos, E.,;, Benkovic, S., J. Proc Natl Acad Sci USA 2001, 98, 8368-8375.
94. Millar, D.,;, Trakselis, M. A.,;, Benkovic, S. J., Biochemistry 2004, 43, 12723-12727.
95. Hippel, von, P. H.,;, Delagoutte, E., Cell 2001, 104, 177-190.
96. Jarvis, T. C.,;, Ring, D. M.,;, Daube, S. S.,;, Hippel, von, P. H., J Biol Chem 1990, 265, 15160-15167.
97. Reddy, M. K.,;, Weitzel, S. E.,;, Hippel, von, P. H., Proc Natl Acad Sci USA 1993, 90, 3211-3215.
98. Zhuang, Z.,;, Berdis, A. J.,;, Benkovic, S., J. Biochemistry 2006, 45, 7976-7989.
99. Sakato, M.,;, Zhou, Y.,;, Hingorani, M. M., J Mol Biol 2012, 416, 176-191.
100. Tainer, J. A.,;, McCammon, J. A.,;, Ivanov, I., J Am Chem Soc 2010, 132, 7372-7378.
101. Kubota, T.,;, Nishimura, K.,;, Kanemaki, M. T.,;, Donaldson, A. D., Mol Cell 2013, 50, 273-280.
102. Kubota, T.,;, Myung, K.,;, Donaldson, A. D., Cell Cycle 2013, 12, 2570-2579.
103. Kubota, T.,;, Katou, Y.,;, Nakato, R.,;, Shirahige, K.,;, Donaldson, A. D., Cell Rep 2015, 12, 774-787.
104. Jeruzalmi, D.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., Curr Opin Struct Biol 2002, 12, 217-224.
105. Zhuang, Z.,;, Yoder, B. L.,;, Burgers, P. M. J.,;, Benkovic, S., J. Proc Natl Acad Sci USA 2006, 103, 2546-2551.
106. Bloom, L. B.,;, Turner, J.,;, Kelman, Z.,;, Beechem, J. M.,;, O'Donnell, M.,;, Goodman, M. F., J Biol Chem 1996, 271, 30699-30708.
107. Hingorani, M. M.,;, Coman, M. M., J Biol Chem 2002, 277, 47213-47224.
108. McNally, R.,;, Bowman, G. D.,;, Goedken, E. R.,;, O'Donnell, M.,;, Kuriyan, J., BMC Struct Biol 2010, 10, 3.
109. Zhou, Y.,;, Hingorani, M. M., J Biol Chem 2012, 287, 35370-35381.
110. Fedoroff, O. Y.,;, Salazar, M.,;, Reid, B. R., J Mol Biol 1993, 233, 509-523.
111. Jarvis, T. C.,;, Paul, L. S.,;, Hockensmith, J. W.,;, Hippel, von, P. H., J Biol Chem 1989, 264, 12717-12729.
112. Ason, B.,;, Handayani, R.,;, Williams, C. R.,;, Bertram, J. G.,;, Hingorani, M. M.,;, O'Donnell, M.,;, Goodman, M. F.,;, Bloom, L. B., J Biol Chem 2003, 278, 10033-10040.
113. Berdis, A. J.,;, Benkovic, S., J. Biochemistry 1996, 35, 9253-9265.
114. Mittal, R.,;, Ahmadian, M. R.,;, Goody, R. S.,;, Wittinghofer, A., Science 1996, 273, 115-117.
115. Glennon, T. M.,;, Villà, J.,;, Warshel, A., Biochemistry 2000, 39, 9641-9651.
116. Neuwald, A. F., Nucleic Acids Res 2006, 34, 5280-5290.
117. Story, R. M.,;, Steitz, T. A., Nature 1992, 355, 374-376.
118. Subramanya, H. S.,;, Bird, L. E.,;, Brannigan, J. A.,;, Wigley, D. B., Nature 1996, 384, 379-383.
119. Snyder, A. K.,;, Williams, C. R.,;, Johnson, A.,;, O'Donnell, M.,;, Bloom, L. B., J Biol Chem 2004, 279, 4386-4393.
120. Schmidt, S. L.,;, Gomes, X. V.,;, Burgers, P. M., J Biol Chem 2001, 276, 34784-34791.
121. Sakato, M.,;, O'Donnell, M.,;, Hingorani, M. M., J Mol Biol 2012, 416, 163-175.
122. Johnson, A.,;, Yao, N. Y.,;, Bowman, G. D.,;, Kuriyan, J.,;, O'Donnell, M., J Biol Chem 2006, 281, 35531-35543.
123. Fry, D. C.,;, Kuby, S. A.,;, Mildvan, A. S., Proc Natl Acad Sci USA 1986, 83, 907-911.
124. Schmidt, S. L.,;, Pautz, A. L.,;, Burgers, P. M., J Biol Chem 2001, 276, 34792-34800.
125. Seybert, A.,;, Wigley, D. B., Embo J 2004, 23, 1360-1371.
126. Hayner, J. N.,;, Bloom, L. B., J Biol Chem 2013, 288, 1162-1170.
127. Marzahn, M. R.,;, Hayner, J. N.,;, Meyer, J. A.,;, Bloom, L. B., Biochim Biophys Acta 2014, 1854, 31-38.
128. Hedglin, M.,;, Perumal, S. K.,;, Hu, Z.,;, Benkovic, S., Elife 2013, 2, e00278.
129. Erzberger, J. P.,;, Pirruccello, M. M.,;, Berger, J. M., Embo J 2002, 21, 4763-4773.
130. Erzberger, J. P.,;, Mott, M. L.,;, Berger, J. M., Nat Struct Mol Biol 2006, 13, 676-683.
131. Sousa, M. C.,;, Trame, C. B.,;, Tsuruta, H.,;, Wilbanks, S. M.,;, Reddy, V. S.,;, McKay, D. B., Cell 2000, 103, 633-643.
132. Wang, J.,;, Song, J. J.,;, Franklin, M. C.,;, Kamtekar, S.,;, Im, Y. J.,;, Rho, S. H.,;, Seong, I. S.,;, Lee, C. S.,;, Chung, C. H.,;, Eom, S. H., Structure 2001, 9, 177-184.
133. Wang, J., J Struct Biol 2004, 148, 259-267.
134. Enemark, E. J.,;, Joshua-Tor, L., Nature 2006, 442, 270-275.
135. Chemla, Y. R.,;, Aathavan, K.,;, Michaelis, J.,;, Grimes, S.,;, Jardine, P. J.,;, Anderson, D. L.,;, Bustamante, C., Cell 2005, 122, 683-692.
136. Stinson, B. M.,;, Baytshtok, V.,;, Schmitz, K. R.,;, Baker, T. A.,;, Sauer, R. T., Nat Struct Mol Biol 2015, 22, 411-416.
137. Dueber, E. L. C.,;, Corn, J. E.,;, Bell, S. D.,;, Berger, J. M., Science 2007, 317, 1210-1213.
138. Gaudier, M.,;, Schuwirth, B. S.,;, Westcott, S. L.,;, Wigley, D. B., Science 2007, 317, 1213-1216.
139. Mott, M. L.,;, Erzberger, J. P.,;, Coons, M. M.,;, Berger, J. M., Cell 2008, 135, 623-634.
140. Bleichert, F.,;, Botchan, M. R.,;, Berger, J. M., Nature 2015, 519, 321-326.
141. Arias-Palomo, E.,;, Berger, J. M., Cell 2015, 162, 860-871.
142. Enemark, E. J.,;, Joshua-Tor, L., Curr Opin Struct Biol 2008, 18, 243-257.
143. Sauer, R. T.,;, Baker, T. A., Annu Rev Biochem 2011, 80, 587-612.
144. Chen, Z.,;, Yang, H.,;, Pavletich, N. P., Nature 2008, 453, 489-484.
145. Bianco, P. R.,;, Tracy, R. B.,;, Kowalczykowski, S. C., Front Biosci 1998, 3, D570-D603.
146. Skordalakes, E.,;, Berger, J. M., Cell 2006, 127, 553-564.
147. Richardson, J. P., Biochim Biophys Acta 2002, 1577, 251-260.
148. Glynn, S. E.,;, Martin, A.,;, Nager, A. R.,;, Baker, T. A.,;, Sauer, R. T., Cell 2009, 139, 744-756.
149. Flower, A. M.,;, McHenry, C. S., Proc Natl Acad Sci USA 1990, 87, 3713-3717.
150. Tsuchihashi, Z.,;, Kornberg, A., Proc Natl Acad Sci USA 1990, 87, 2516-2520.
151. Blinkowa, A. L.,;, Walker, J. R., Nucleic Acids Res 1990, 18, 1725-1729.
152. Majka, J.,;, Burgers, P. M., J. Prog Nucleic Acid Res Mol Biol 2004, 78, 227-260.
153. Bellaoui, M.,;, Chang, M.,;, Ou, J.,;, Xu, H.,;, Boone, C.,;, Brown, G. W., Embo J 2003, 22, 4304-4313.
154. Ben-Aroya, S.,;, Koren, A.,;, Liefshitz, B.,;, Steinlauf, R.,;, Kupiec, M., Proc Natl Acad Sci USA 2003, 100, 9906-9911.
155. Kanellis, P.,;, Agyei, R.,;, Durocher, D., Curr Biol 2003, 13, 1583-1595.
156. Smolikov, S.,;, Mazor, Y.,;, Krauskopf, A., Proc Natl Acad Sci USA 2004, 101, 1656.
157. Maradeo, M. E.,;, Skibbens, R. V., PLoS One 2010, 5, e15381.
158. Parnas, O.,;, Zipin-Roitman, A.,;, Mazor, Y.,;, Liefshitz, B.,;, Ben-Aroya, S.,;, Kupiec, M., PLoS One 2009, 4, e5497.
159. Bell, D. W.,;, Sikdar, N.,;, Lee, K. Y.,;, Price, J. C.,;, Chatterjee, R.,;, Park, H. D.,;, Fox, J.,;, Ishiai, M.,;, Rudd, M. L.,;, Pollock, L. M.,;, Fogoros, S. K.,;, Mohamed, H.,;, Hanigan, C. L., NISC Comparative Sequencing Program;, Zhang, S.,;, Cruz, P.,;, Renaud, G.,;, Hansen, N. F.,;, Cherukuri, P. F.,;, Borate, B.,;, McManus, K. J.,;, Stoepel, J.,;, Sipahimalani, P.,;, Godwin, A. K.,;, Sgroi, D. C.,;, Merino, M. J.,;, Elliot, G.,;, Elkahloun, A.,;, Vinson, C.,;, Takata, M.,;, Mullikin, J. C.,;, Wolfsberg, T. G.,;, Hieter, P.,;, Lim, D. S.,;, Myung, K., PLoS Genet 2011, 7, e1002245.
160. Zanotti, K. J.,;, Maul, R. W.,;, Castiblanco, D. P.,;, Yang, W.,;, Choi, Y. J.,;, Fox, J. T.,;, Myung, K.,;, Saribasak, H.,;, Gearhart, P. J., J Immunol 2015, 194, 35-42.
161. Parnas, O.,;, Zipin-Roitman, A.,;, Pfander, B.,;, Liefshitz, B.,;, Mazor, Y.,;, Ben-Aroya, S.,;, Jentsch, S.,;, Kupiec, M., Embo J 2010, 29, 2611-2622.
162. Lee, K. Y.,;, Fu, H.,;, Aladjem, M. I.,;, Myung, K., J Cell Biol 2012, 200, 31-44.
163. Shiomi, Y.,;, Nishitani, H., Genes Cells 2013, 18, 946-959.
164. Yu, C.,;, Gan, H.,;, Han, J.,;, Zhou, Z. X.,;, Jia, S.,;, Chabes, A.,;, Farrugia, G.,;, Ordog, T.,;, Zhang, Z., Mol Cell 2014, 56, 551-563.
165. Spencer, F.,;, Gerring, S. L.,;, Connelly, C.,;, Hieter, P., Genetics 1990, 124, 237-249.
166. Mayer, M. L.,;, Gygi, S. P.,;, Aebersold, R.,;, Hieter, P., Mol Cell 2001, 7, 959-970.
167. Lengronne, A.,;, McIntyre, J.,;, Katou, Y.,;, Kanoh, Y.,;, Hopfner, K. P.,;, Shirahige, K.,;, Uhlmann, F., Mol Cell 2006, 23, 787-799.
168. Naiki, T.,;, Kondo, T.,;, Nakada, D.,;, Matsumoto, K.,;, Sugimoto, K., Mol Cell Biol 2001, 21, 5838-5845.
169. Pan, X.,;, Ye, P.,;, Yuan, D. S.,;, Wang, X.,;, Bader, J. S.,;, Boeke, J. D., Cell 2006, 124, 1069-1081.
170. Crabbé, L.,;, Thomas, A.,;, Pantesco, V.,;, De Vos, J.,;, Pasero, P.,;, Lengronne, A., Nat Struct Mol Biol 2010, 17, 1391-1397.
171. Kubota, T.,;, Hiraga, S. I.,;, Yamada, K.,;, Lamond, A. I.,;, Donaldson, A. D., Mol Cell Proteom 2011, 10, M110005561.
172. Khair, L.,;, Chang, Y. T.,;, Subramanian, L.,;, Russell, P.,;, Nakamura, T. M., Cell Cycle 2010, 9, 2237-2248.
173. Gao, H.,;, Moss, D. L.,;, Parke, C.,;, Tatum, D.,;, Lustig, A. J., PLoS One 2014, 9, e88633.
174. Kenna, M. A.,;, Skibbens, R. V., Mol Cell Biol 2003, 23, 2999-3007.
175. Moldovan, G. L.,;, Pfander, B.,;, Jentsch, S., Mol Cell 2006, 23, 723-732.
176. Unal, E.,;, Heidinger-Pauli, J. M.,;, Kim, W.,;, Guacci, V.,;, Onn, I.,;, Gygi, S. P.,;, Koshland, D. E., Science 2008, 321, 566-569.
177. Rolef Ben-Shahar, T.,;, Heeger, S.,;, Lehane, C.,;, East, P.,;, Flynn, H.,;, Skehel, M.,;, Uhlmann, F., Science 2008, 321, 563-566.
178. Zhang, J.,;, Shi, X.,;, Li, Y.,;, Kim, B. J.,;, Jia, J.,;, Huang, Z.,;, Yang, T.,;, Fu, X.,;, Jung, S. Y.,;, Wang, Y.,;, Zhang, P.,;, Kim, S. T.,;, Pan, X.,;, Qin, J., Mol Cell 2008, 31, 143-151.
179. Terret, M. E.,;, Sherwood, R.,;, Rahman, S.,;, Qin, J.,;, Jallepalli, P. V., Nature 2009, 462, 231-234.
180. Bylund, G. O.,;, Burgers, P. M., J. Mol Cell Biol 2005, 25, 5445-5455.
181. Murakami, T.,;, Takano, R.,;, Takeo, S.,;, Taniguchi, R.,;, Ogawa, K.,;, Ohashi, E.,;, Tsurimoto, T., J Biol Chem 2010, 285, 34608-34615.
182. García-Rodríguez, L. J. D.,;, Piccoli, G.,;, Marchesi, V.,;, Jones, R. C.,;, Edmondson, R. D.,;, Labib, K., Nucleic Acids Res 2015, 43, 8830-8838.
183. Griffiths, D. J.,;, Barbet, N. C.,;, McCready, S.,;, Lehmann, A. R.,;, Carr, A. M., Embo J 1995, 14, 5812-5823.
184. Shimomura, T.,;, Ando, S.,;, Matsumoto, K.,;, Sugimoto, K., Mol Cell Biol 1998, 18, 5485-5491.
185. Majka, J.,;, Burgers, P. M., J. Proc Natl Acad Sci USA 2003, 100, 2249-2254.
186. Majka, J.,;, Binz, S. K.,;, Wold, M. S.,;, Burgers, P. M. J., J Biol Chem 2006, 281, 27855-27861.
187. Longhese, M. P.,;, Bonetti, D.,;, Manfrini, N., EMBO J 2010, 2864-2874.
188. Perumal, S.,;, Yue, H.,;, Hu, Z.,;, Spiering, M.,;, Benkovic, S., Biochim Biophys Acta 2009, 1804, 1094-1112.
189. Smiley, R. D.,;, Zhuang, Z.,;, Benkovic, S. J.,;, Hammes, G. G., Biochemistry 2006, 45, 7990-7997.
190. Wang, L.,;, Xu, X.,;, Kumar, R.,;, Maiti, B.,;, Liu, C. T.,;, Ivanov, I.,;, Lee, T. H.,;, Benkovic, S., J. Nucleic Acids Res 2013, 41, 7804-7814.
191. Bartesaghi, A.,;, Merk, A.,;, Banerjee, S.,;, Matthies, D.,;, Wu, X.,;, Milne, J. L. S.,;, Subramaniam, S., Science 2015, 348, 1147-1151.
192. Nogales, E.,;, Scheres, S. H. W., Mol Cell 2015, 58, 677-689.
193. Kuhlbrandt, W., Science 2014, 343, 1443-1444.