New Tricks for Old Proteins: Single Mutations in a Nonenzymatic Protein Give Rise to Various Enzymatic Activities

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 47, 2015, Pages 14905-14911

  Moroz, Yurii S ^a,d   Dunston, Tiffany T ^a   Makhlynets, Olga V ^a   Moroz, Olesia V ^a,d   Wu, Yibing ^b   Yoon, Jennifer H ^a   Olsen, Alissa B ^a   McLaughlin, Jaclyn M ^a   Mack, Korrie L ^a   Gosavi, Pallavi M ^a   Van Nuland, Nico A J ^c   Korendovych, Ivan V ^a  

^a SYRACUSE UNIVERSITY   (United States)

^b UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

^c VRIJE UNIVERSITEIT BRUSSEL   (Belgium)

^d TARAS SHEVCHENKO NATIONAL UNIVERSITY OF KYIV   (Ukraine)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CATALYSIS; CATALYST ACTIVITY; ENZYMES; ESTERS; PROTEINS;

C-TERMINAL DOMAINS; CATALYTIC EFFICIENCIES; CATALYTIC FUNCTIONS; DESIGN PROTOCOLS; ENZYMATIC ACTIVITIES; ESTER HYDROLYSIS; NONENZYMATIC PROTEIN; STEREO-SELECTIVE;

CALMODULIN;

CALMODULIN; HISTIDINE; PROTEIN; ENZYME;

ALLOSTERISM; ARTICLE; CARBOXY TERMINAL SEQUENCE; CATALYSIS; CATALYST; COMPLEX FORMATION; CONFORMATIONAL TRANSITION; ENANTIOMER; ENANTIOSELECTIVITY; ENZYME ACTIVITY; HYDROLYSIS; HYDROPHOBICITY; TURNOVER TIME; CHEMISTRY; CIRCULAR DICHROISM; GENETICS; KINETICS; MUTATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROTEIN DEGRADATION; ULTRAVIOLET SPECTROPHOTOMETRY;

CATALYSIS; CIRCULAR DICHROISM; ENZYMES; KINETICS; MUTATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEINS; PROTEOLYSIS; SPECTROPHOTOMETRY, ULTRAVIOLET;

EID: 84948701202     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b07812     Document Type: Article

References (77)

1. Hartley, C. J.; Newcomb, R. D.; Russell, R. J.; Yong, C. G.; Stevens, J. R.; Yeates, D. K.; La Salle, J.; Oakeshott, J. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 8757 10.1073/pnas.0509590103
2. Khersonsky, O.; Tawfik, D. S. Annu. Rev. Biochem. 2010, 79, 471 10.1146/annurev-biochem-030409-143718
3. Janssen, D. B.; Dinkla, I. J.; Poelarends, G. J.; Terpstra, P. Environ. Microbiol. 2005, 7, 1868 10.1111/j.1462-2920.2005.00966.x
4. Raushel, F. M.; Holden, H. M. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 2006, 74, 51 10.1002/9780470123201.ch2
5. Hall, B. G. Nat. Rev. Microbiol. 2004, 2, 430 10.1038/nrmicro888
6. Weinreich, D. M.; Delaney, N. F.; Depristo, M. A.; Hartl, D. L. Science 2006, 312, 111 10.1126/science.1123539
7. Jensen, R. A. Annu. Rev. Microbiol. 1976, 30, 409 10.1146/annurev.mi.30.100176.002205
8. Glasner, M. E.; Gerlt, J. A.; Babbitt, P. C. Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 492 10.1016/j.cbpa.2006.08.012
9. O'Brien, P. J.; Herschlag, D. Chem. Biol. 1999, 6, R91 10.1016/S1074-5521(99)80033-7
10. Brundiek, H. B.; Evitt, A. S.; Kourist, R.; Bornscheuer, U. T. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 412 10.1002/anie.201106126
11. Fernández-álvaro, E.; Snajdrova, R.; Jochens, H.; Davids, T.; Böttcher, D.; Bornscheuer, U. T. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 8584 10.1002/anie.201102360
12. Toscano, M. D.; Woycechowsky, K. J.; Hilvert, D. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 3212 10.1002/anie.200604205
13. Lutz, S.; Patrick, W. M. Curr. Opin. Biotechnol. 2004, 15, 291 10.1016/j.copbio.2004.05.004
14. Jochens, H.; Bornscheuer, U. T. ChemBioChem 2010, 11, 1861 10.1002/cbic.201000284
15. Gumulya, Y.; Sanchis, J.; Reetz, M. T. ChemBioChem 2012, 13, 1060 10.1002/cbic.201100784
16. Brustad, E. M.; Arnold, F. H. Curr. Opin. Chem. Biol. 2011, 15, 201 10.1016/j.cbpa.2010.11.020
17. Lutz, S. Curr. Opin. Biotechnol. 2010, 21, 734 10.1016/j.copbio.2010.08.011
18. Bornscheuer, U. T.; Huisman, G.; Kazlauskas, R. J.; Lutz, S.; Moore, J.; Robins, K. Nature 2012, 485, 185 10.1038/nature11117
19. Höhne, M.; Schätzle, S.; Jochens, H.; Robins, K.; Bornscheuer, U. T. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 807 10.1038/nchembio.447
20. Rothlisberger, D.; Khersonsky, O.; Wollacott, A. M.; Jiang, L.; DeChancie, J.; Betker, J.; Gallaher, J. L.; Althoff, E. A.; Zanghellini, A.; Dym, O.; Albeck, S.; Houk, K. N.; Tawfik, D. S.; Baker, D. Nature 2008, 453, 190 10.1038/nature06879
21. Jiang, L.; Althoff, E. A.; Clemente, F. R.; Doyle, L.; Rothlisberger, D.; Zanghellini, A.; Gallaher, J. L.; Betker, J. L.; Tanaka, F.; Barbas, C. F.; Hilvert, D.; Houk, K. N.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2008, 319, 1387 10.1126/science.1152692
22. Siegel, J. B.; Zanghellini, A.; Lovick, H. M.; Kiss, G.; Lambert, A. R.; St. Clair, J. L.; Gallaher, J.; Hilvert, D.; Gelb, M. H.; Stoddard, B. L.; Houk, K. N.; Michael, F. E.; Baker, D. Science 2010, 329, 309 10.1126/science.1190239
23. Giger, L.; Caner, S.; Obexer, R.; Kast, P.; Baker, D.; Ban, N.; Hilvert, D. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 494 10.1038/nchembio.1276
24. Wijma, H. J.; Janssen, D. B. FEBS J. 2013, 280, 2948 10.1111/febs.12324
25. Barrozo, A.; Borstnar, R.; Marloie, G.; Kamerlin, S. C. L. Int. J. Mol. Sci. 2012, 13, 12428 10.3390/ijms131012428
26. Khersonsky, O.; Kiss, G.; Rothlisberger, D.; Dym, O.; Albeck, S.; Houk, K. N.; Baker, D.; Tawfik, D. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 10358 10.1073/pnas.1121063109
27. Korendovych, I. V.; DeGrado, W. F. Curr. Opin. Struct. Biol. 2014, 27, 113 10.1016/j.sbi.2014.06.006
28. Bolon, D. N.; Mayo, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 14272 10.1073/pnas.251555398
29. Richter, F.; Blomberg, R.; Khare, S. D.; Kiss, G.; Kuzin, A. P.; Smith, A. J. T.; Gallaher, J.; Pianowski, Z.; Helgeson, R. C.; Grjasnow, A.; Xiao, R.; Seetharaman, J.; Su, M.; Vorobiev, S.; Lew, S.; Forouhar, F.; Kornhaber, G. J.; Hunt, J. F.; Montelione, G. T.; Tong, L.; Houk, K. N.; Hilvert, D.; Baker, D. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16197 10.1021/ja3037367
30. Broo, K. S.; Brive, L.; Ahlberg, P.; Baltzer, L. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 11362 10.1021/ja970854s
31. Broo, K. S.; Nilsson, H.; Nilsson, J.; Flodberg, A.; Baltzer, L. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4063 10.1021/ja9737580
32. Wei, Y.; Hecht, M. H. Protein Eng., Des. Sel. 2004, 17, 67 10.1093/protein/gzh007
33. Yamauchi, A.; Nakashima, T.; Tokuriki, N.; Hosokawa, M.; Nogami, H.; Arioka, S.; Urabe, I.; Yomo, T. Protein Eng., Des. Sel. 2002, 15, 619 10.1093/protein/15.7.619
34. Patel, S. C.; Bradley, L. H.; Jinadasa, S. P.; Hecht, M. H. Protein Sci. 2009, 18, 1388 10.1002/pro.147
35. Maeda, Y.; Javid, N.; Duncan, K.; Birchall, L.; Gibson, K. F.; Cannon, D.; Kanetsuki, Y.; Knapp, C.; Tuttle, T.; Ulijn, R. V.; Matsui, H. J. Am. Chem. Soc. 2014, 136, 15893 10.1021/ja509393p
36. Tawfik, D. S.; Zemel, R. R.; Arad-Yellin, R.; Green, B. S.; Eshhar, Z. Biochemistry 1990, 29, 9916 10.1021/bi00494a023
37. Tramontano, A.; Janda, K. D.; Lerner, R. A. Science 1986, 234, 1566 10.1126/science.3787261
38. Pollack, S. J.; Jacobs, J. W.; Schultz, P. G. Science 1986, 234, 1570 10.1126/science.3787262
39. Wirsching, P.; Ashley, J. A.; Benkovic, S. J.; Janda, K. D.; Lerner, R. A. Science 1991, 252, 680 10.1126/science.2024120
40. Tanaka, F. Chem. Rev. 2002, 102, 4885 10.1021/cr010180a
41. Menger, F. M.; Ladika, M. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 3145 10.1021/ja00244a047
42. Bloom, J. D.; Labthavikul, S. T.; Otey, C. R.; Arnold, F. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 5869 10.1073/pnas.0510098103
43. Morris, G. M.; Huey, R.; Olson, A. J. Curr. Protoc. Bioinf. 2008, 24, 8.14.1-8.14.40 10.1002/0471250953.bi0814s24
44. Korendovych, I. V.; Kulp, D. W.; Wu, Y.; Cheng, H.; Roder, H.; DeGrado, W. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 6823 10.1073/pnas.1018191108
45. Mack, K. L.; Moroz, O. V.; Moroz, Y. S.; Olsen, A. B.; McLaughlin, J. M.; Korendovych, I. V. JBIC, J. Biol. Inorg. Chem. 2013, 18, 411 10.1007/s00775-013-0985-5
46. van Vranken, D. L.; Panomitros, D.; Schultz, P. G. Tetrahedron Lett. 1994, 35, 3873 10.1016/S0040-4039(00)76689-5
47. Suga, H.; Ersoy, O.; Tsumuraya, T.; Lee, J.; Sinskey, A. J.; Masamune, S. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 487 10.1021/ja00081a008
48. Taglieber, A.; Höbenreich, H.; Carballeira, J.; Mondière, R. J. G.; Reetz, M. T. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 8597 10.1002/anie.200702751
49. Reetz, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 12480 10.1021/ja405051f
50. Moroz, O. V.; Moroz, Y. S.; Wu, Y.; Olsen, A. B.; Cheng, H.; Mack, K. L.; McLaughlin, J. M.; Raymond, E. A.; Zhezherya, K.; Roder, H.; Korendovych, I. V. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 6246 10.1002/anie.201302339
51. Makhlynets, O. V.; Korendovych, I. V. Biomolecules 2014, 4, 402 10.3390/biom4020402
52. Makhlynets, O. V.; Raymond, E. A.; Korendovych, I. V. Biochemistry 2015, 54, 1444 10.1021/bi5015248
53. Raymond, E. A.; Mack, K. L.; Yoon, J. H.; Moroz, O. V.; Moroz, Y. S.; Korendovych, I. V. Protein Sci. 2015, 24, 561 10.1002/pro.2622
54. Tinberg, C. E.; Khare, S. D.; Dou, J.; Doyle, L.; Nelson, J. W.; Schena, A.; Jankowski, W.; Kalodimos, C. G.; Johnsson, K.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Nature 2013, 501, 212 10.1038/nature12443
55. Reetz, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004, 101, 5716 10.1073/pnas.0306866101
56. Privett, H. K.; Kiss, G.; Lee, T. M.; Blomberg, R.; Chica, R. A.; Thomas, L. M.; Hilvert, D.; Houk, K. N.; Mayo, S. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 3790 10.1073/pnas.1118082108
57. Chattopadhyaya, R.; Meador, W. E.; Means, A. R.; Quiocho, F. A. J. Mol. Biol. 1992, 228, 1177 10.1016/0022-2836(92)90324-D
58. Leaver-Fay, A.; Tyka, M.; Lewis, S. M.; Lange, O. F.; Thompson, J.; Jacak, R.; Kaufman, K.; Renfrew, P. D.; Smith, C. A.; Sheffler, W.; Davis, I. W.; Cooper, S.; Treuille, A.; Mandell, D. J.; Richter, F.; Ban, Y. E.; Fleishman, S. J.; Corn, J. E.; Kim, D. E.; Lyskov, S.; Berrondo, M.; Mentzer, S.; Popović, Z.; Havranek, J. J.; Karanicolas, J.; Das, R.; Meiler, J.; Kortemme, T.; Gray, J. J.; Kuhlman, B.; Baker, D.; Bradley, P. Methods Enzymol. 2011, 487, 545 10.1016/B978-0-12-381270-4.00019-6
59. Pettersen, E. F.; Goddard, T. D.; Huang, C. C.; Couch, G. S.; Greenblatt, D. M.; Meng, E. C.; Ferrin, T. E. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1605 10.1002/jcc.20084
60. Sanner, M. F. J. Mol. Graphics Mod. 1999, 17, 57
61. Trott, O.; Olson, A. J. J. Comput. Chem. 2010, 31, 455 10.1002/jcc.21334
62. Eschenfeldt, W. H.; Stols, L.; Millard, C. S.; Joachimiak, A.; Donnelly, M. I. Methods Mol. Biol. 2009, 498, 105 10.1007/978-1-59745-196-3-7
63. Studier, F. W. Protein Expression Purif. 2005, 41, 207 10.1016/j.pep.2005.01.016
64. Marley, J.; Lu, M.; Bracken, C. J. Biomol. NMR 2001, 20, 71 10.1023/A:1011254402785
65. Rufo, C. M.; Moroz, Y. S.; Moroz, O. V.; Stohr, J.; Smith, T. A.; Hu, X.; DeGrado, W. F.; Korendovych, I. V. Nat. Chem. 2014, 6, 303 10.1038/nchem.1894
66. Bender, M. L.; Kezdy, F. J.; Wedler, F. C. J. Chem. Educ. 1967, 44, 84 10.1021/ed044p84
67. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277 10.1007/BF00197809
68. Shen, Y.; Delaglio, F.; Cornilescu, G.; Bax, A. J. Biomol. NMR 2009, 44, 213 10.1007/s10858-009-9333-z
69. Güntert, P. Methods Mol. Biol. 2004, 278, 353
70. Schwieters, C. D.; Kuszewski, J. J.; Tjandra, N.; Clore, G. M. J. Magn. Reson. 2003, 160, 65 10.1016/S1090-7807(02)00014-9
71. Linge, J. P.; Williams, M. A.; Spronk, C. A.; Bonvin, A. M.; Nilges, M. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2003, 50, 496 10.1002/prot.10299
72. Brünger, A. T.; Adams, P. D.; Clore, G. M.; DeLano, W. L.; Gros, P.; Grosse-Kunstleve, R. W.; Jiang, J. S.; Kuszewski, J.; Nilges, M.; Pannu, N. S.; Read, R. J.; Rice, L. M.; Simonson, T.; Warren, G. L. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 1998, 54, 905 10.1107/S0907444998003254
73. Luthy, R.; Bowie, J. U.; Eisenberg, D. Nature 1992, 356, 83 10.1038/356083a0
74. Laskowski, R. A.; Rullmann, J. A.; MacArthur, M. W.; Kaptein, R.; Thornton, J. M. J. Biomol. NMR 1996, 8, 477 10.1007/BF00228148
75. Lovell, S. C.; Davis, I. W.; Arendall, W. B.; De Bakker, P. I. W.; Word, J. M.; Prisant, M. G.; Richardson, J. S.; Richardson, D. C. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2003, 50, 437 10.1002/prot.10286
76. Sippl, M. J. Proteins: Struct., Funct., Genet. 1993, 17, 355 10.1002/prot.340170404
77. Bhattacharya, A.; Tejero, R.; Montelione, G. T. Proteins: Struct., Funct., Genet. 2007, 66, 778 10.1002/prot.21165