Microsecond folding experiments and simulations: A match is made

Physical Chemistry Chemical Physics

Volumn 15, Issue 10, 2013, Pages 3372-3388

  Prigozhin, M B ^a   Gruebele, M ^a  

^a UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COMPUTER SIMULATION; PROTEIN FOLDING; REVIEW; THERMODYNAMICS;

COMPUTER SIMULATION; PROTEIN FOLDING; THERMODYNAMICS;

EID: 84874073269     PISSN: 14639076     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c3cp43992e     Document Type: Review

References (176)

1. C. B. Anfinsen E. Haber M. Sela J. F. H. White Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1961 47 1309 1314
2. J. C. Kendrew G. Bodo H. M. Dintzis R. G. Parrish H. Wyckoff D. C. Phillips Nature 1958 181 662 666
3. M. Levitt A. Warshel Nature 1975 253 694 698
4. H. Taketomi Y. Ueda N. Go Int. J. Pept. Protein Res. 1975 7 445 459
5. H. Abe N. Go Biopolymers 1981 20 1013 1031
6. A. Sali E. Shakhnovich M. Karplus J. Mol. Biol. 1994 235 1614 1636
7. K. Lindorff-Larsen S. Piana R. O. Dror D. E. Shaw Science 2011 334 517 520
8. Y. Duan P. A. Kollman Science 1998 282 740 744
9. C. M. Phillips Y. Mizutani R. M. Hochstrasser Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995 92 7292 7296
10. G. S. Huang T. G. Oas Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995 92 6878 6882
11. A. G. Ladurner L. S. Itzhaki V. Daggett A. R. Fersht Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998 95 8473 8478
12. B. Nolting R. Golbik A. R. Fersht Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995 92 10668 10672
13. S. Williams T. P. Causgrove R. Gilmanshin K. S. Fang R. H. Callender W. H. Woodruff R. B. Dyer Biochemistry 1996 35 691 697
14. R. Gilmanshin S. Williams R. H. Callender W. H. Woodruff R. B. Dyer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1997 94 3709 3713
15. R. M. Ballew J. Sabelko M. Gruebele Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996 93 5759 5764
16. R. M. Ballew J. Sabelko M. Gruebele Nat. Struct. Biol. 1996 3 923 926
17. R. O. Dror R. M. Dirks J. P. Grossman H. Xu D. E. Shaw Annu. Rev. Biophys. 2012 41 429 452
18. M. Karplus J. A. McCammon Nat. Struct. Biol. 2002 9 646 652
19. C. D. Snow E. J. Sorin Y. M. Rhee V. S. Pande Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 2005 34 43 69
20. J. C. Phillips R. Braun W. Wang J. Gumbart E. Tajkhorshid E. Villa C. Chipot R. D. Skeel L. Kale K. Schulten J. Comput. Chem. 2005 26 1781 1802
21. J. Kubelka J. Hofrichter W. A. Eaton Curr. Opin. Struct. Biol. 2004 14 76 88
22. B. Schuler Chemphyschem 2005 6 1206 1220
23. M. Gruebele Annu. Rev. Phys. Chem. 1999 50 485 516
24. A. R. Fersht, Structure and Mechanism in Protein Science: a Guide to Enzyme Catalysis and Protein Folding, W.H. Freeman, New York, 1999
25. G. R. Bowman V. A. Voelz V. S. Pande J. Am. Chem. Soc. 2011 133 664 667
26. M. B. Prigozhin M. Gruebele J. Am. Chem. Soc. 2011 133 19338 19341
27. A. Ikai C. Tanford Nature 1971 230 100 102
28. J. Shea C. L. Brooks Annu. Rev. Phys. Chem. 2001 52 499 535
29. C. D. Snow N. Nguyen V. S. Pande M. Gruebele Nature 2002 420 102 106
30. M. Shirts V. S. Pande Science 2000 290 1903 1904
31. Y. Sugita Y. Okamoto Chem. Phys. Lett. 1999 314 141 151
32. J. H. Prinz J. D. Chodera V. S. Pande W. C. Swope J. C. Smith F. Noe J. Chem. Phys. 2011 134 244108
33. H. Frauenfelder S. G. Sligar P. G. Wolynes Science 1991 254 1598 1603
34. J. D. Bryngelson J. N. Onuchic N. D. Socci P. G. Wolynes Proteins: Struct., Funct., Genet. 1995 21 167 195
35. J. D. Bryngelson P. G. Wolynes Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1987 84 7524 7528
36. J. N. Onuchic Z. LutheySchulten P. G. Wolynes Annu. Rev. Phys. Chem. 1997 48 545 600
37. K. A. Dill Biochemistry 1990 29 7133 7155
38. K. A. Dill H. S. Chan Nat. Struct. Biol. 1997 4 10 19
39. A. P. Capaldi M. C. R. Shastry C. Kleanthous H. Roder S. E. Radford Nat. Struct. Biol. 2001 8 68 72
40. S. W. Englander T. R. Sosnick L. C. Mayne M. Shtilerman P. X. Qi Y. Bai Acc. Chem. Res. 1998 31 767 744
41. C. Dumont Y. Matsumura S. J. Kim J. S. Li E. Kondrashkina H. Kihara M. Gruebele Protein Sci. 2006 15 2596 2604
42. S. J. Kim Y. Matsumura C. Dumont H. Kihara M. Gruebele Biophys. J. 2009 97 295 302
43. F. Liu C. Dumont Y. J. Zhu W. F. DeGrado F. Gai M. Gruebele J. Chem. Phys. 2009 130 061101
44. T. Kiefhaber Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1995 92 9029 9033
45. O. Bieri G. Wildegger A. Bachmann C. Wagner T. Kiefhaber Biochemistry 1999 38 12460 12470
46. M. Gruebele C. R. Biol. 2005 328 701 712
47. D. Tobi I. Bahar Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 18908 18913
48. D. D. Boehr R. Nussinov P. E. Wright Nat. Chem. Biol. 2009 5 789 796
49. F. Liu M. Nakaema M. Gruebele J. Chem. Phys. 2009 131 195101
50. M. Gruebele A. H. Zewail Phys. Today 1990 43 24 33
51. D. Chandler, Introduction to modern statistical mechanics, Oxford University Press, New York, 1987
52. W. Y. Yang M. Gruebele Biophys. J. 2004 87 596 608
53. M. Buscaglia J. Kubelka W. A. Eaton J. Hofrichter J. Mol. Biol. 2005 347 657 664
54. M. Buscaglia L. J. Lapidus W. A. Eaton J. Hofrichter Biophys. J. 2006 91 276 288
55. L. J. Lapidus P. J. Steinbach W. A. Eaton A. Szabo J. Hofrichter J. Phys. Chem. B 2002 106 11628 11640
56. R. A. Bertsch N. Vaidehi S. I. Chan W. A. Goddard Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 1998 33 343 357
57. B. Fierz A. Reiner T. Kiefhaber Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 1057 1062
58. F. Blanco M. Ramirez-Alvarado L. Serrano Curr. Opin. Struct. Biol. 1998 8 107 111
59. A. R. Dinner T. Lazaridis M. Karplus Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999 96 9068 9073
60. V. Munoz P. A. Thompson J. Hofrichter W. A. Eaton Nature 1997 390 196 199
61. B. Wathen Z. C. Jia J. Biol. Chem. 2010 285 18376 18384
62. T. Cellmer E. R. Henry J. Hofrichter W. A. Eaton Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 18320 18325
63. R. Narayanan L. Pelakh S. J. Hagen J. Mol. Biol. 2009 390 538 546
64. J. C. F. Schulz L. Schmidt R. B. Best J. Dzubiella R. R. Netz J. Am. Chem. Soc. 2012 134 6273 6279
65. L. J. Lapidus W. A. Eaton J. Hofrichter Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000 97 7220 7225
66. I. C. Yeh G. Hummer J. Am. Chem. Soc. 2002 124 6563 6568
67. H. R. Ma C. Z. Wan A. H. Zewail J. Am. Chem. Soc. 2006 128 6338 6340
68. O. F. Mohammed G. S. Jas M. M. Lin A. H. Zewail Angew. Chem., Int. Ed. 2009 48 5628 5632
69. D. De Sancho R. B. Best J. Am. Chem. Soc. 2011 133 6809 6816
70. P. A. Thompson W. A. Eaton J. Hofrichter Biochemistry 1997 36 9200 9210
71. P. A. Thompson V. Munoz G. S. Jas E. R. Henry W. A. Eaton J. Hofrichter J. Phys. Chem. B 2000 104 378 389
72. C. M. Davis S. Xiao D. P. Raleigh R. B. Dyer J. Am. Chem. Soc. 2012 14476
73. W. Y. Yang M. Gruebele J. Am. Chem. Soc. 2004 126 7758 7759
74. C. D. Snow L. L. Qiu D. G. Du F. Gai S. J. Hagen V. S. Pande Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 4077 4082
75. W. Y. Yang J. W. Pitera W. C. Swope M. Gruebele J. Mol. Biol. 2004 336 241 251
76. C. W. Manke M. C. Williams Macromolecules 1985 18 2045 2051
77. A. Soranno B. Buchli D. Nettels R. R. Cheng S. Muller-Spath S. H. Pfeil A. Hoffmann E. A. Lipman D. E. Makarov B. Schuler Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012 109 17800 17806
78. D. Nettels I. V. Gopich A. Hoffmann B. Schuler Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 2655 2660
79. L. L. Qiu S. J. Hagen J. Am. Chem. Soc. 2004 126 3398 3399
80. L. L. Qiu S. J. Hagen Chem. Phys. 2004 307 243 249
81. B. Zagrovic V. Pande J. Comput. Chem. 2003 24 1432 1436
82. A. Berezhkovskii A. Szabo J. Chem. Phys. 2011 135 074108
83. S. J. Hagen J. Hofrichter A. Szabo W. A. Eaton Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1996 93 11615 11617
84. J. Sabelko J. Ervin M. Gruebele Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999 96 6031 6036
85. W. Y. Yang M. Gruebele Nature 2003 423 193 197
86. D. E. Shaw P. Maragakis K. Lindorff-Larsen S. Piana R. O. Dror M. P. Eastwood J. A. Bank J. M. Jumper J. K. Salmon Y. B. Shan W. Wriggers Science 2010 330 341 346
87. H. R. Ma M. Gruebele Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 2283 2287
88. H. S. Chung J. M. Louis W. A. Eaton Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 11837 11844
89. T. H. Lee L. J. Lapidus W. Zhao K. J. Travers D. Herschlag S. Chu Biophys. J. 2007 92 3275 3283
90. K. Neupane D. B. Ritchie H. Yu D. A. N. Foster F. Wang M. T. Woodside Phys. Rev. Lett. 2012 109 068102
91. H. S. Chung K. McHale J. M. Louis W. A. Eaton Science 2012 335 981 984
92. N. T. Southall K. A. Dill A. D. J. Haymet J. Phys. Chem. B 2002 106 521 533
93. H. B. Callen, Thermodynamics and an introduction to thermostatistics, Wiley, New York, 1985
94. P. L. Freddolino S. Park B. Roux K. Schulten Biophys. J. 2009 96 3772 3780
95. K. Lindorff-Larsen P. Maragakis S. Piana M. P. Eastwood R. O. Dror D. E. Shaw PLoS One 2012 7 e32131
96. S. Piana Biophys. J. 2011 101 1015 1015
97. S. Piana K. Sarkar K. Lindorff-Larsen M. H. Guo M. Gruebele D. E. Shaw J. Mol. Biol. 2011 405 43 48
98. R. B. Best G. Hummer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005 102 6732 6737
99. S. J. DeCamp A. N. Naganathan S. A. Waldauer O. Bakajin L. J. Lapidus Biophys. J. 2009 97 1772 1777
100. F. Liu D. G. Du A. A. Fuller J. E. Davoren P. Wipf J. W. Kelly M. Gruebele Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 2369 2374
101. M. M. Garcia-Mira M. Sadqi N. Fischer J. M. Sanchez-Ruiz V. Munoz Science 2002 298 2191 2195
102. L. L. Qiu S. A. Pabit A. E. Roitberg S. J. Hagen J. Am. Chem. Soc. 2002 124 12952 12953
103. Y. Zhu D. O. V. Alonso K. Maki C. Y. Huang S. J. Lahr V. Daggett H. Roder W. F. DeGrado F. Gai Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003 100 15486 15491
104. M. Struthers J. J. Ottesen B. Imperiali Folding Des. 1998 3 95 103
105. M. R. Bunagan X. Yang J. G. Saven F. Gai J. Phys. Chem. B 2006 110 3759 3763
106. H. Nguyen M. Jager J. W. Kelly M. Gruebele J. Phys. Chem. B 2005 109 15182 15186
107. H. Nguyen M. Jager A. Moretto M. Gruebele J. W. Kelly Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2003 100 3948 3953
108. M. Jager H. Nguyen J. C. Crane J. W. Kelly M. Gruebele J. Mol. Biol. 2001 311 373 393
109. W. Y. Yang M. Gruebele Biochemistry 2004 43 13018 13025
110. S. Deechongkit H. Nguyen M. Jager E. T. Powers M. Gruebele J. W. Kelly Curr. Opin. Struct. Biol. 2006 16 94 101
111. M. Jager Y. Zhang J. Bieschke H. Nguyen M. Dendle M. E. Bowman J. P. Noel M. Gruebele J. W. Kelly Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 10648 10653
112. Y. J. Zhu X. R. Fu T. Wang A. Tamura S. Takada J. G. Savan F. Gai Chem. Phys. 2004 307 99 109
113. T. Wang Y. J. Zhu F. Gai J. Phys. Chem. B 2004 108 3694 3697
114. M. L. Azoitei Y. E. A. Ban J. P. Julien S. Bryson A. Schroeter O. Kalyuzhniy J. R. Porter Y. Adachi D. Baker E. F. Pai W. R. Schief J. Mol. Biol. 2012 415 175 192
115. M. B. Prigozhin K. Sarkar D. Law W. C. Swope M. Gruebele J. Pitera J. Phys. Chem. B 2011 115 2090 2096
116. J. Rajadas C. W. Liu P. Novick N. W. Kelley M. Inayathullah M. C. LeMieux V. S. Pande PLoS One 2011 6 e21776
117. P. L. Freddolino K. Schulten Biophys. J. 2009 97 2338 2347
118. J. Kubelka W. A. Eaton J. Hofrichter J. Mol. Biol. 2003 329 625 630
119. B. Zagrovic C. D. Snow M. R. Shirts V. S. Pande J. Mol. Biol. 2002 324 1051 1051
120. S. Piana K. Lindorff-Larsen D. E. Shaw Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012
121. S. Park A. Y. Lau B. Roux J. Chem. Phys. 2008 129 134102
122. J. Mittal R. B. Best Biophys. J. 2010 99 L26 L28
123. B. M. Burmann S. H. Knauer A. Sevostyanova K. Schweimer R. A. Mooney R. Landick I. Artsimovitch P. Rosch Cell 2012 150 291 303
124. O. M. Becker M. Karplus J. Chem. Phys. 1997 106 1495 1517
125. P. L. Freddolino F. Liu M. Gruebele K. Schulten Biophys. J. 2008 94 L75 L77
126. Y. X. Liu J. Strumpfer P. L. Freddolino M. Gruebele K. Schulten J. Phys. Chem. Lett. 2012 3 1117 1123
127. D. L. Ensign P. M. Kasson V. S. Pande J. Mol. Biol. 2007 374 806 816
128. V. S. Pande I. Baker J. Chapman S. P. Elmer S. Khaliq S. M. Larson Y. M. Rhee M. R. Shirts C. D. Snow E. J. Sorin B. Zagrovic Biopolymers 2003 68 91 109
129. N. Demirdoven C. M. Cheatum H. S. Chung M. Khalil J. Knoester A. Tokmakoff J. Am. Chem. Soc. 2004 126 7981 7990
130. Z. Ganim A. Tokmakoff Biophys. J. 2006 91 2636 2646
131. C. Clementi P. A. Jennings J. N. Onuchic Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000 97 5871 5876
132. Y. Levy P. G. Wolynes J. N. Onuchic Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 511 516
133. S. S. Plotkin J. N. Onuchic Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000 97 6509 6514
134. A. G. Murzin S. E. Brenner T. Hubbard C. Chothia J. Mol. Biol. 1995 247 536 540
135. P. Rogen J. Phys.: Condens. Matter 2005 17 S1523 S1538
136. D. N. Ivankov S. O. Garbuzynskiy E. Alm K. W. Plaxco D. Baker A. V. Finkelstein Protein Sci. 2003 12 2057 2062
137. H. R. Ma M. Gruebele J. Comput. Chem. 2006 27 125 134
138. B. G. Keller J. H. Prinz F. Noe Chem. Phys. 2012 396 92 107
139. F. Noe J. Chem. Phys. 2008 128 244103
140. J. H. Prinz B. Keller F. Noe Phys. Chem. Chem. Phys. 2011 13 16912 16927
141. G. R. Bowman D. L. Ensign V. S. Pande J. Chem. Theory Comput. 2010 6 787 794
142. G. R. Bowman X. H. Huang V. S. Pande Methods 2009 49 197 201
143. P. Mukherjee I. Kass I. Arkin M. T. Zanni Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006 103 3528 3533
144. S. H. Shim D. B. Strasfeld Y. L. Ling M. T. Zanni Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 14197 14202
145. Z. Ganim H. S. Chung A. W. Smith L. P. Deflores K. C. Jones A. Tokmakoff Acc. Chem. Res. 2008 41 432 441
146. M. Khalil N. Demirdoven A. Tokmakoff J. Phys. Chem. A 2003 107 5258 5279
147. Z. Ahmed I. A. Beta A. V. Mikhonin S. A. Asher J. Am. Chem. Soc. 2005 127 10943 10950
148. C. M. Halsey J. Xiong O. O. Oshokoya J. A. Johnson S. Shinde J. T. Beatty G. Ghirlanda R. D. Jiji J. W. Cooley ChemBioChem 2011 12 2125 2128
149. S. A. Oladepo K. Xiong Z. M. Hong S. A. Asher J. Handen I. K. Lednev Chem. Rev. 2012 112 2604 2628
150. M. J. Wang R. D. Jiji Biophys. Chem. 2011 158 96 103
151. D. Svergun C. Barberato M. H. J. Koch J. Appl. Crystallogr. 1995 28 768 773
152. R. B. Best G. Hummer Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 1088 1093
153. P. D. Chowdary M. Gruebele J. Phys. Chem. A 2009 113 13139 13143
154. B. A. Shoemaker J. J. Portman P. G. Wolynes Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2000 97 8868 8873
155. P. Tompa, Structure and function of intrinsically disordered proteins, CRC Press, Boca Raton, FL, 2010
156. T. Bartels J. G. Choi D. J. Selkoe Nature 2011 477 107 U123
157. T. R. Sosnick L. Mayne R. Hiller S. W. Englander J. Struct. Biol. 1994 1 149 156
158. W. Y. Yang E. Larios M. Gruebele J. Am. Chem. Soc. 2003 125 16220 16227
159. D. Eliezer J. Yao H. J. Dyson P. E. Wright Nat. Struct. Biol. 1998 5 148 155
160. O. F. Lange N. A. Lakomek C. Fares G. F. Schroder K. F. A. Walter S. Becker J. Meiler H. Grubmuller C. Griesinger B. L. de Groot Science 2008 320 1471 1475
161. J. Kubelka T. K. Chiu D. R. Davies W. A. Eaton J. Hofrichter J. Mol. Biol. 2006 359 546 553
162. S. A. Waldauer O. Bakajin L. J. Lapidus Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010 107 13713 13717
163. V. A. Voelz V. R. Singh W. J. Wedemeyer L. J. Lapidus V. S. Pande J. Am. Chem. Soc. 2010 132 4702 4709
164. V. A. Voelz M. Jager S. Yao Y. Chen L. Zhu S. A. Waldauer G. R. Bowman M. Friedrichs O. Bakajin L. J. Lapidus S. Weiss V. S. Pande J. Am. Chem. Soc. 2012 134 12565 12577
165. F. Noé C. Schütte E. Vanden-Eijnden L. Reich T. R. Weikl Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009 106 19011 19016
166. D. L. Ensign V. S. Pande Biophys. J. 2009 96 L53 L55
167. P. Callis T. James Biophys. J. 2001 80 2093 2109
168. F. Liu M. Gruebele J. Mol. Biol. 2007 370 574 584
169. M. S. Shell R. Ritterson K. A. Dill J. Phys. Chem. B 2008 112 6878 6886
170. T. Yoda Y. Sugita Y. Okamoto Chem. Phys. 2004 307 269 283
171. A. Okur B. Strockbine V. Hornak C. Simmerling J. Comput. Chem. 2003 24 21 31
172. M. Feig A. D. MacKerell C. L. Brooks J. Phys. Chem. B 2003 107 2831 2836
173. G. A. Kaminski R. A. Friesner J. Tirado-Rives W. L. Jorgensen J. Phys. Chem. B 2001 105 6474 6487
174. W. Damm W. E. V. Gunsteren J. Comput. Chem. 2000 21 774 778
175. G. Scott M. Gruebele J. Comput. Chem. 2010 31 2428 2433
176. K. A. Beauchamp D. L. Ensign R. Das V. S. Pande Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011 108 12734 12739