Parallel β-sheet vibrational couplings revealed by 2D IR spectroscopy of an isotopically labeled macrocycle: Quantitative benchmark for the interpretation of amyloid and protein infrared spectra

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 46, 2012, Pages 19118-19128

  Woys, Ann Marie ^a   Almeida, Aaron M ^a   Wang, Lu ^a   Chiu, Chi Cheng ^b   McGovern, Michael ^b   De Pablo, Juan J ^b   Skinner, James L ^a   Gellman, Samuel H ^a   Zanni, Martin T ^a  

^a UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

^b University of Wisconsin Madison   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMIDE I; AMIDE I BANDS; AMIDE I MODE; AMYLOID FIBERS; CARBONYL GROUPS; CHARACTERISTIC ABSORPTION; CONFORMATIONAL DISTRIBUTION; COUPLING MODELS; EIGENSTATES; ENVIRONMENTAL FACTORS; FREQUENCY DISTRIBUTIONS; FREQUENCY SHIFT; INFRARED SPECTRUM; IR SPECTRUM; ISOTOPICALLY LABELED; LOCAL FREQUENCY; MACROCYCLES; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; NEAREST-NEIGHBOR COUPLING; OSCILLATOR STRENGTHS; PROTEIN ASSEMBLY; RANDOM-COIL STRUCTURES; REPLICA EXCHANGE; SECONDARY STRUCTURES; SPECTRAL INTENSITY; STRUCTURE-BASED; THROUGH-BOND COUPLING; THROUGH-SPACE COUPLING; TRANSITION DIPOLE COUPLING; VIBRATIONAL COUPLINGS; VIBRATIONAL LIFETIME;

AMIDES; AMINO ACIDS; COUPLINGS; FREQUENCY SHIFT KEYING; GLYCOPROTEINS; HYDROGEN BONDS; INFRARED SPECTROSCOPY; ISOTOPES; MOLECULAR DYNAMICS;

PROTEINS;

AMIDE; AMINO ACID DERIVATIVE; AMYLOID; CARBON 13; CARBONYL DERIVATIVE; HYDROGEN; MACROCYCLIC COMPOUND; OXYGEN 18;

ARTICLE; BETA SHEET; DIPOLE; ENVIRONMENTAL FACTOR; HYDROGEN BOND; INFRARED SPECTROSCOPY; ISOTOPE LABELING; MATHEMATICAL COMPUTING; MOLECULAR DYNAMICS; OSCILLATOR; PROTEIN ASSEMBLY; PROTEIN CONFORMATION; SIMULATION; STATIC ELECTRICITY; TWO DIMENSIONAL INFRARED SPECTROSCOPY; VIBRATION;

AMYLOID; MACROCYCLIC COMPOUNDS; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEINS; SPECTROPHOTOMETRY, INFRARED; VIBRATION;

EID: 84869428877     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja3074962     Document Type: Article

References (108)

1. Jackson, M.; Mantsch, H. H. Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 1995, 30, 95-120
2. Moffitt, W. J. Chem. Phys. 1956, 25, 467-478
3. Miyazawa, T. J. Chem. Phys. 1960, 32, 1647-1652
4. Davydov, A. S.; Serikov, A. A. Phys. Status Solidi B 1971, 44, 127-138
5. Moore, W. H.; Krimm, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1975, 72, 4933-4935
6. Mirkin, N. G.; Krimm, S. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 3391-3394
7. Bloem, R.; Dijkstra, A. G.; Jansen, T. L. C.; Knoester, J. J. Chem. Phys. 2008, 129, 055101
8. Hayashi, T.; Mukamel, S. J. Mol. Liq. 2008, 141, 149-154
9. Choi, J.-H.; Cho, M. Chem. Phys. 2009, 361, 168-175
10. Bour, P.; Keiderling, T. A. J. Chem. Phys. 2003, 119, 11253-11262
11. Jansen, T. L. C.; Dijkstra, A. G.; Watson, T. M.; Hirst, J. D.; Knoester, J. J. Chem. Phys. 2006, 125, 44312
12. Jansen, T. L. C.; Knoester, J. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 22910-22916
13. Bagchi, S.; Falvo, C.; Mukamel, S.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 11260-11273
14. Dijkstra, A. G.; Jansen, T. L. C.; Knoester, J. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 5392-5401
15. Wang, L.; Middleton, C. T.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 3713-3724
16. Torii, H.; Tasumi, M. J. Chem. Phys. 1992, 96, 3379-3387
17. Krueger, B. P.; Scholes, G. D.; Fleming, G. R. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 5378-5386
18. Torii, H.; Tasumi, M. J. Raman Spectrosc. 1998, 29, 81-86
19. Hamm, P.; Woutersen, S. Bull. Chem. Soc. Jpn. 2002, 75, 985-988
20. Kubelka, J.; Kim, J.; Bour, P.; Keiderling, T. A. Vib. Spectrosc. 2006, 42, 63-73
21. Zhuang, W.; Abramavicius, D.; Voronine, D. V.; Mukamel, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 14233-14236
22. Viswanathan, R.; Dannenberg, J. J. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 5199-5208
23. Ham, S.; Hahn, S.; Lee, C.; Kim, T.-K.; Kwak, K.; Cho, M. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 9333-9345
24. Jansen, T. L. C.; Zhuang, W.; Mukamel, S. J. Chem. Phys. 2004, 121, 10577-10598
25. Wang, J.; Zhuang, W.; Mukamel, S.; Hochstrasser, R. J. Phys. Chem. B 2007, 112, 5930-5937
26. Torres, J.; Kukol, A.; Goodman, J. M.; Arkin, I. T. Biopolymers 2001, 59, 396-401
27. Huang, R.; Kubelka, J.; Barber-Armstrong, W.; Silva, R. A. G. D.; Decatur, S. M.; Keiderling, T. A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 2346-2354
28. Brewer, S. H.; Song, B.; Raleigh, D. P.; Dyer, R. B. Biochemistry 2007, 46, 3279-3285
29. Middleton, C. T.; Woys, A. M.; Mukherjee, S. S.; Zanni, M. T. Methods 2010, 52, 12-22
30. Fang, C.; Wang, J.; Charnley, A. K.; Barber-Armstrong, W.; Smith, A. B.; Decatur, S. M.; Hochstrasser, R. M. Chem. Phys. Lett. 2003, 382, 586-592
31. Fang, C.; Wang, J.; Kim, Y. S.; Charnley, A. K.; Barber-Armstrong, W.; Smith, A. B., III; Decatur, S. M.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 10415-10427
32. Lakhani, A.; Roy, A.; De Poli, M.; Nakaema, M.; Formaggio, F.; Toniolo, C.; Keiderling, T. A. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 6252-6264
33. Mukherjee, P.; Krummel, A. T.; Fulmer, E. C.; Kass, I.; Arkin, I. T.; Zanni, M. T. J. Chem. Phys. 2004, 120, 10215-10224
34. Mukherjee, P.; Kass, I.; Arkin, I. T.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 24740-24749
35. Mukherjee, P.; Kass, I.; Arkin, I. T.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 3528-3533
36. Manor, J.; Mukherjee, P.; Lin, Y.-S.; Leonov, H.; Skinner, J. L.; Zanni, M. T.; Arkin, I. T. Structure 2009, 17, 247-254
37. Woys, A. M.; Lin, Y.-S.; Reddy, A. S.; Xiong, W.; de Pablo, J. J.; Skinner, J. L.; Zanni, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2832-2838
38. Huang, R.; Setnicka, V.; Etienne, M. A.; Kim, J.; Kubelka, J.; Hammer, R. P.; Keiderling, T. A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13592-13603
39. Smith, A. W.; Tokmakoff, A. J. Chem. Phys. 2007, 126, 045109
40. Huang, R.; Wu, L.; McElheny, D.; Bour, P.; Roy, A.; Keiderling, T. A. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 5661-5674
41. Fisk, J. D.; Powell, D. R.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5443-5447
42. Freire, F.; Almeida, A. M.; Fisk, J. D.; Steinkruger, J. D.; Gellman, S. H. Angew. Chem. 2011, 50, 8735-8738
43. Kizaki, H.; Hata, Y.; Watanabe, K.; Katsube, Y.; Suzuki, Y. J. Biochem. 1993, 113, 646-649
44. Enkhbayar, P.; Kamiya, M.; Osaki, M.; Matsumoto, T.; Matsushima, N. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2004, 54, 394-403
45. Tycko, R.; Savtchenko, R.; Ostapchenko, V. G.; Makarava, N.; Baskakov, I. V. Biochemistry 2010, 49, 9488-9497
46. Tsutsumi, M.; Otaki, J. M. J. Chem. Inf. Model. 2011, 51, 1457-1464
47. Aguzzi, A.; O'Connor, T. Nat. Rev. Drug Discovery 2010, 9, 237-248
48. Yan, C.; Mackay, M. E.; Czymmek, K.; Nagarkar, R. P.; Schneider, J. P.; Pochan, D. J. Langmuir 2012, 28, 6076-6087
49. Wang, L.; Middleton, C. T.; Singh, S.; Reddy, A. S.; Woys, A. M.; Strasfeld, D. B.; Marek, P.; Raleigh, D. P.; de Pablo, J. J.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16062-16071
50. Freire, F.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 7970-7972
51. Fisk, J. D.; Schmitt, M. A.; Gellman, S. H. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 7148-7149
52. Billeter, S. R.; Eising, A. A.; Huenenberger, P. H.; Krueger, P.; Mark, A. E.; Scott, W. R.; Tironi, I. G. Biomolecular Simulation: The GROMOS96 Manual and User Guide; Hochschulverlag AG an der ETH Zürich: Zürich, 1996.
53. Scott, W. R. P.; Huenenberger, P. H.; Tironi, I. G.; Mark, A. E.; Billeter, S. R.; Fennen, J.; Torda, A. E.; Huber, T.; Krueger, P.; van, G. W. F. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 3596-3607
54. Oostenbrink, C.; Villa, A.; Mark, A. E.; van Gunsteren, W. F. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1656-1676
55. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; Hermans, J. Jerusalem Symp. Quantum Chem. Biochem. 1981, 14, 331-342
56. Hess, B.; Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Fraaije, J. G. E. M. J. Comput. Chem. 1997, 18, 1463-1472
57. Nose, S. J. Chem. Phys. 1984, 81, 511-519
58. Hoover, W. G. Phys. Rev. A 1985, 31, 1695-1697
59. Parrinello, M.; Rahman, A. J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182-7190
60. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593
61. Berendsen, H. J. C.; van der Spoel, D.; van Drunen, R. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 43-56
62. Van Der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Berendsen, H. J. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1701-1718
63. Hess, B.; Kutzner, C.; van der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Chem. Theory Comput. 2008, 4, 435-447
64. Sugita, Y.; Okamoto, Y. Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 141-151
65. Yan, Q.; de Pablo, J. J. J. Chem. Phys. 1999, 111, 9509-9516
66. Mitsutake, A.; Sugita, Y.; Okamoto, Y. Biopolymers 2001, 60, 96-123
67. Rathore, N.; Chopra, M.; de Pablo, J. J. J. Chem. Phys. 2005, 122, 024111/024111-024111/024118
68. Jansen, T. L. C.; Knoester, J. Acc. Chem. Res. 2009, 42, 1405-1411
69. Jansen, T. L. C.; Auer, B. M.; Yang, M.; Skinner, J. L. J. Chem. Phys. 2010, 132, 224503-224507
70. Roy, S.; Lessing, J.; Meisl, G.; Ganim, Z.; Tokmakoff, A.; Knoester, J.; Jansen, T. L. C. J. Chem. Phys. 2011, 135, 234507/234501-234507/234511
71. Middleton, C. T.; Buchanan, L. E.; Dunkelberger, E. B.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 2357-2361
72. Cheatum, C. M.; Tokmakoff, A.; Knoester, J. J. Chem. Phys. 2004, 120, 8201-8215
73. Hahn, S.; Kim, S.-S.; Lee, C.; Cho, M. J. Chem. Phys. 2005, 123, 084905/084901-084905/084910
74. Hamm, P.; Zanni, M. Concepts and Methods of 2D Infrared Spectroscopy; Cambridge University Press: New York, 2011.
75. Bour, P.; Keiderling, T. A. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 5348-5357
76. Bour, P.; Michalik, D.; Kapitan, J. J. Chem. Phys. 2005, 122, 144501
77. Reddy, A. S.; Wang, L.; Lin, Y.-S.; Ling, Y.; Chopra, M.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L.; De Pablo, J. J. Biophys. J. 2010, 98, 443-451
78. Choi, J.-H.; Ham, S.; Cho, M. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 9132-9138
79. Wang, J. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 4790-4800
80. Jansen, T. L. C.; Dijkstra, A. G.; Watson, T. M.; Hirst, J. D.; Knoester, J. J. Chem. Phys. 2012, 136, 209901
81. Ham, S.; Cha, S.; Choi, J.-H.; Cho, M. J. Chem. Phys. 2003, 119, 1451-1461
82. Wang, L.; Skinner, J. L. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 9627-9634
83. Kukol, A.; D. Adams, P.; Rice, L. M.; Brunger, A. T.; Arkin, I. T. J. Mol. Biol. 1999, 286, 951-962
84. Brewer, S. H.; Song, B.; Raleigh, D. P.; Dyer, R. B. Biochemistry 2007, 46, 3279-3285
85. Kim, Y. S.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 6884-6891
86. Moran, S. D.; Woys, A. M.; Buchanan, L. E.; Bixby, E.; Decatur, S. M.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 3329-3334
87. Kukol, A.; Adams, P. D.; Rice, L. M.; Brunger, A. T.; Arkin, I. T. J. Mol. Biol. 1999, 286, 951-962
88. Moore, W. H.; Krimm, S. Biopolymers 1976, 15, 2439-2464
89. Krimm, S.; Bandekar, J. In Advances in Protein Chemistry; Anfinsen, C. B.; Edsall, J. T.; Richards, F. M., Eds.; Academic Press: New York, 1986; Vol. 38, pp 181-364.
90. Moran, A.; Mukamel, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 506-510
91. Kim, Y. S.; Liu, L.; Axelsen, P. H.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 7720-7725
92. Strasfeld, D. B.; Ling, Y. L.; Gupta, R.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 15679-15691
93. Demirdoeven, N.; Cheatum, C. M.; Chung, H. S.; Khalil, M.; Knoester, J.; Tokmakoff, A. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7981-7990
94. Chung, H. S.; Khalil, M.; Smith, A. W.; Ganim, Z.; Tokmakoff, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 612-617
95. DeFlores, L. P.; Ganim, Z.; Nicodemus, R. A.; Tokmakoff, A. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 3385-3391
96. Strasfeld, D. B.; Ling, Y. L.; Gupta, R.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 15679-15691
97. Petty, S. A.; Decatur, S. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 14272-14277
98. Zhuang, W.; Abramavicius, D.; Voronine, D. V.; Mukamel, S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 14233-14236
99. Kim, Y. S.; Liu, L.; Axelsen, P. H.; Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 17751-17756
100. Zanier, K.; Ruhlmann, C.; Melin, F.; Masson, M.; Ould, M. h. O. S. A.; Bernard, X.; Fischer, B.; Brino, L.; Ristriani, T.; Rybin, V.; Baltzinger, M.; Vande, P. S.; Hellwig, P.; Schultz, P.; Trave, G. J. Mol. Biol. 2010, 396, 90-104
101. Culik, R. M.; Serrano, A. L.; Bunagan, M. R.; Gai, F. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 10884-10887
102. Karjalainen, E.-L.; Ravi, H. K.; Barth, A. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 749-757
103. Cho, M. Nat. Chem. 2012, 4, 339-341
104. Krummel, A. T.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 1336-1338
105. James, W. H., III; Baquero, E. E.; Shubert, V. A.; Choi, S. H.; Gellman, S. H.; Zwier, T. S. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 6574-6590
106. Kamrath, M. Z.; Garand, E.; Jordan, P. A.; Leavitt, C. M.; Wolk, A. B.; van Stipdonk, M. J.; Miller, S. J.; Johnson, M. A. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6440-6448
107. Wyttenbach, T.; Bowers, M. T. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 12266-12275
108. Wassermann, T. N.; Boyarkin, O. V.; Paizs, B.; Rizzo, T. R. J. Am. Soc. Mass. Spectrom 2012, 23, 1029-1045