Thermally induced protein unfolding probed by isotope-edited IR spectroscopy

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 116, Issue 32, 2012, Pages 9627-9634

  Wang, Lu ^a   Skinner, James L ^a  

^a UNIVERSITY OF WISCONSIN MADISON   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

AMIDES; MOLECULAR DYNAMICS; PROTEIN FOLDING; SPECTRAL DENSITY;

AMIDE I; CONFORMATIONAL CHANGE; IR SPECTRUM; ISOTOPE LABELING; MISFOLDING; REPLICA-EXCHANGE MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; SECONDARY STRUCTURES; SUBDOMAIN; TEMPERATURE DEPENDENT; THERMAL UNFOLDING TRANSITIONS; THERMALLY INDUCED; VILLIN HEADPIECE;

ISOTOPES;

EID: 84865114180     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp304613b     Document Type: Article

References (128)

1. Nelson, D. L.; Cox, M. M. Lehninger Principles of Biochemistry; W.H. Freeman and Company: New York, 2005.
2. Dobson, C. M. Trends. Biochem. Sci. 1999, 24, 329-332
3. Dobson, C. M. Nature 2003, 426, 884-890
4. Chiti, F.; Dobson, C. M. Annu. Rev. Biochem. 2006, 75, 333-366
5. Thirumalai, D.; Reddy, G.; Straub, J. E. Acc. Chem. Res. 2012, 45, 83-92
6. Dill, K. A. Biochemistry 1990, 29, 7133-7155
7. Straub, J. E.; Thirumalai, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1993, 90, 809-813
8. Šali, A.; Shakhnovich, E.; Karplus, M. Nature 1994, 369, 248-251
9. Onuchic, J. N.; Luthey-Schulten, Z.; Wolynes, P. G. Annu. Rev. Phys. Chem. 1997, 48, 545-600
10. Hummer, G.; Garde, S.; García, A. E.; Paulaitis, M. E.; Pratt, L. R. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 10469-10482
11. Shea, J.-E.; Brooks, C. L. Annu. Rev. Phys. Chem. 2001, 52, 499-535
12. Dyson, H. J.; Wright, P. E. Chem. Rev. 2004, 104, 3607-3622
13. Freddolino, P. L.; Harrison, C. B.; Liu, Y.; Schulten, K. Nat. Phys. 2010, 6, 751-758
14. Buchner, G. S.; Murphy, R. D.; Buchete, N.-V.; Kubelka, J. Biochim. Biophys. Acta 2011, 1814, 1001-1020
15. Bowman, G. R.; Voelz, V. A.; Pande, V. S. Curr. Opin. Struct. Biol. 2011, 21, 4-11
16. England, J. L.; Haran, G. Annu. Rev. Phys. Chem. 2011, 62, 257-277
17. Serrano, A. L.; Waegele, M. M.; Gai, F. Protein Sci. 2012, 21, 157-170
18. Culik, R. M.; Jo, H.; DeGrado, W. F.; Gai, F. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 8026-8029
19. Susi, H.; Byler, D. M. Methods Enzymol. 1986, 130, 290-311
20. Haris, P. I.; Chapman, D. Trends. Biochem. Sci. 1992, 17, 328-333
21. Surewicz, W. K.; Mantsch, H. H.; Chapman, D. Biochemistry 1993, 32, 389-394
22. Zanni, M. T.; Hochstrasser, R. M. Curr. Opin. Struct. Biol. 2001, 11, 516-522
23. Barth, A.; Zscherp, C. Q. Rev. Biophys. 2002, 35, 369-430
24. Hochstrasser, R. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 14190-14196
25. Park, S.; Kwak, K.; Fayer, M. D. Laser Phys. Lett. 2007, 4, 704-718
26. Cho, M. Chem. Rev. 2008, 108, 1331-1418
27. Ganim, Z.; Chung, H. S.; Smith, A. W.; DeFlores, L. P.; Jones, K. C.; Tokmakoff, A. Acc. Chem. Res. 2008, 41, 432-441
28. Strasfeld, D. B.; Ling, Y. L.; Shim, S.-H.; Zanni, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 6698-6699
29. Sagle, L. B.; Zimmermann, J.; Dawson, P. E.; Romesberg, F. E. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 14232-14233
30. Zimmermann, J.; Thielges, M. C.; Yu, W.; Dawson, P. E.; Romesberg, F. E. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 412-416
31. Nagarajan, S.; Taskent-Sezgin, H.; Parul, D.; Carrico, I.; Raleigh, D. P.; Dyer, R. B. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 20335-20340
32. Krimm, S.; Bandekar, J. Adv. Protein Chem. 1986, 38, 181-364
33. Middleton, C. T.; Buchanan, L. E.; Dunkelberger, E. B.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. Lett. 2011, 2, 2357-2361
34. Hamm, P.; Zanni, M. Concepts and Methods of 2D Infrared Spectroscopy; Cambridge University Press: Cambridge, UK, 2011.
35. Jones, K. C.; Ganim, Z.; Peng, C. S.; Tokmakoff, A. J. Opt. Soc. Am. B 2012, 29, 118-129
36. Zhuang, W.; Cui, R. Z.; Silva, D.-A.; Huang, X. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 5415-5424
37. Wang, L.; Middleton, C. T.; Singh, S.; Reddy, A. S.; Woys, A. M.; Strasfeld, D. B.; Marek, P.; Raleigh, D. P.; de Pablo, J. J.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 16062-16071
38. Chung, J. K.; Thielges, M. C.; Bowman, S. E. J.; Bren, K. L.; Fayer, M. D. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6681-6691
39. Lessing, J.; Roy, S.; Reppert, M.; Baer, M.; Marx, D.; Jansen, T. L. C.; Knoester, J.; Tokmakoff, A. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 5032-5035
40. Falvo, C.; Zhuang, W.; Kim, Y. S.; Axelsen, P. H.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 3322-3330
41. Moran, S. D.; Woys, A. M.; Buchanan, L. E.; Bixby, E.; Decatur, S. M.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 3329-3334
42. Middleton, C. T.; Marek, P.; Cao, P.; Chiu, C.; Singh, S.; Woys, A. M.; de Pablo, J. J.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. Nat. Chem. 2012, 4, 355-360
43. Torres, J.; Adams, P. D.; Arkin, I. T. J. Mol. Biol. 2000, 300, 677-685
44. Torres, J.; Kukol, A.; Goodman, J. M.; Arkin, I. T. Biopolymers 2001, 59, 396-401
45. Fang, C.; Wang, J.; Charnley, A. K.; Barber-Armstrong, W.; Smith, A. B.; Decatur, S. M.; Hochstrasser, R. M. Chem. Phys. Lett. 2003, 382, 586-592
46. Fang, C.; Wang, J.; Kim, Y. S.; Charnley, A. K.; Barber-Armstrong, W.; Smith, A. B.; Decatur, S. M.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 10415-10427
47. Mukherjee, P.; Krummel, A. T.; Fulmer, E. C.; Kass, I.; Arkin, I. T.; Zanni, M. T. J. Chem. Phys. 2004, 120, 10215-10224
48. Fang, C.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 18652-18663
49. Arkin, I. T. Curr. Opin. Chem. Biol. 2006, 10, 394-401
50. Decatur, S. M. Acc. Chem. Res. 2006, 39, 169-175
51. Mukherjee, P.; Kass, I.; Arkin, I.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2006, 103, 3528-3533
52. Mukherjee, P.; Kass, I.; Arkin, I. T.; Zanni, M. T. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 24740-24749
53. Shim, S.-H.; Gupta, R.; Ling, Y. L.; Strasfeld, D. B.; Raleigh, D. P.; Zanni, M. T. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 6614-6619
54. Manor, J.; Mukherjee, P.; Lin, Y.-S.; Leonov, H.; Skinner, J. L.; Zanni, M. T.; Arkin, I. T. Structure 2009, 17, 247-254
55. Woys, A. M.; Lin, Y.-S.; Reddy, A. S.; Xiong, W.; de Pablo, J. J.; Skinner, J. L.; Zanni, M. T. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 2832-2838
56. McKnight, C. J.; Matsudaira, P. T.; Kim, P. S. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 180-184
57. Duan, Y.; Wang, L.; Kollman, P. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998, 95, 9897-9902
58. Duan, Y.; Kollman, P. A. Science 1998, 282, 740-744
59. Vugmeyster, L.; Trott, O.; McKnight, C. J.; Raleigh, D. P.; Palmer, A. G. J. Mol. Biol. 2002, 320, 841-854
60. Zagrovic, B.; Snow, C. D.; Khaliq, S.; Shirts, M. R.; Pande, V. S. J. Mol. Biol. 2002, 323, 153-164
61. van der Spoel, D.; Lindahl, E. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 11178-11187
62. Lin, C.-Y.; Hu, C.-K.; Hansmann, U. H. E. Proteins 2003, 52, 436-445
63. Wang, M.; Tang, Y.; Sato, S.; Vugmeyster, L.; McKnight, C. J.; Raleigh, D. P. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 6032-6033
64. Kubelka, J.; Eaton, W. A.; Hofrichter, J. J. Mol. Biol. 2003, 329, 625-630
65. Jang, S.; Kim, E.; Shin, S.; Pak, Y. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 14841-14846
66. Ripoll, D. R.; Vila, J. A.; Scheraga, H. A. J. Mol. Biol. 2004, 339, 915-925
67. Tang, Y.; Rigotti, D. J.; Fairman, R.; Raleigh, D. P. Biochemistry 2004, 43, 3264-3272
68. Chiu, T. K.; Kubelka, J.; Herbst-Irmer, R.; Eaton, W. A.; Hofrichter, J.; Davies, D. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 7517-7522
69. Brewer, S. H.; Vu, D. M.; Tang, Y.; Li, Y.; Franzen, S.; Raleigh, D. P.; Dyer, R. B. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2005, 102, 16662-16667
70. Tang, Y.; Goger, M. J.; Raleigh, D. P. Biochemistry 2006, 45, 6940-6946
71. Tang, Y.; Grey, M. J.; McKnight, J.; Palmer, A. G.; Raleigh, D. P. J. Mol. Biol. 2006, 355, 1066-1077
72. Brewer, S. H.; Song, B.; Raleigh, D. P.; Dyer, R. B. Biochemistry 2007, 46, 3279-3285
73. Bi, Y.; Cho, J.-H.; Kim, E.-Y.; Shan, B.; Schindelin, H.; Raleigh, D. P. Biochemistry 2007, 46, 7497-7505
74. Bagchi, S.; Falvo, C.; Mukamel, S.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 11260-11273
75. Meng, W.; Shan, B.; Tang, Y.; Raleigh, D. P. Protein Sci. 2009, 18, 1692-1701
76. Xiao, S.; Bi, Y.; Shan, B.; Raleigh, D. P. Biochemistry 2009, 48, 4607-4616
77. Wei, H.; Yang, L.; Gao, Y. Q. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 11820-11826
78. Chung, J. K.; Thielges, M. C.; Fayer, M. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 3578-3583
79. Chung, J. K.; Thielges, M. C.; Fayer, M. D. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 12118-12124
80. Beauchamp, K. A.; Ensign, D. L.; Das, R.; Pande, V. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 12734-12739
81. Urbanek, D. C.; Vorobyev, D. Y.; Serrano, A. L.; Gai, F.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. Lett. 2010, 1, 3311-3315
82. Roy, S.; Bagchi, B. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 2958-2968
83. Lv, C.; Tan, C.; Qin, M.; Zou, D.; Cao, Y.; Wang, W. Biophys. J. 2012, 102, 1944-1951
84. Wang, L.; Middleton, C. T.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 3713-3724
85. Jansen, T. L. C.; Dijkstra, A. G.; Watson, T. M.; Hirst, J. D.; Knoester, J. J. Chem. Phys. 2006, 125, 044312
86. Jansen, T. L. C. J. Chem. Phys. 2012, 136, 209901
87. Torii, H.; Tasumi, M. J. Raman Spectrosc. 1998, 29, 81-86
88. Reddy, A. S.; Wang, L.; Lin, Y.-S.; Ling, Y.; Chopra, M.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L.; de Pablo, J. J. Biophys. J. 2010, 98, 443-451
89. Reddy, A. S.; Wang, L.; Singh, S.; Ling, Y. L.; Buchanan, L.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L.; de Pablo, J. J. Biophys. J. 2010, 99, 2208-2216
90. Ham, S.; Kim, J.-H.; Lee, H.; Cho, M. J. Chem. Phys. 2003, 118, 3491-3498
91. Schmidt, J. R.; Corcelli, S. A.; Skinner, J. L. J. Chem. Phys. 2004, 121, 8887-8896
92. Hayashi, T.; Zhuang, W.; Mukamel, S. J. Phys. Chem. A 2005, 109, 9747-9759
93. Jansen, T. L. C.; Knoester, J. J. Chem. Phys. 2006, 124, 044502
94. Lin, Y.-S.; Shorb, J. M.; Mukherjee, P.; Zanni, M. T.; Skinner, J. L. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 592-602
95. Maekawa, H.; Ge, N.-H. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 1434-1446
96. Sugita, Y.; Okamoto, Y. Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 141-151
97. Sanbonmatsu, K. Y.; García, A. E. Proteins 2002, 46, 225-234
98. Rathore, N.; Chopra, M.; de Pablo, J. J. J. Chem. Phys. 2005, 122, 024111
99. Chebaro, Y.; Dong, X.; Laghaei, R.; Derreumaux, P.; Mousseau, N. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 267-274
100. Bekker, H.; Berendsen, H. J. C.; Dijkstra, E. J.; Achterop, S.; van Drunen, R.; van der Spoel, D.; Sijbers, A.; Keegstra, H.; Reitsma, B.; Renardus, M. K. R. In Physics Computing 92; Groot, R. A.,; Nadrchal, J., Eds.; World Scientific: Singapore, 1993.
101. Berendsen, H. J. C.; van der Spoel, D.; van Drunen, R. Comput. Phys. Commun. 1995, 91, 43-56
102. Lindahl, E.; Hess, B.; van der Spoel, D. J. Mol. Model. 2001, 7, 306-317
103. van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; van Buuren, A. R.; Apol, E.; Meulenhoff, P. J.; Tieleman, D. P.; Sijbers, A. L. T. M.; Feenstra, K. A.; van Drunen, R.; Berendsen, H. J. C. Gromacs User Manual, version 3.3; www.gromacs.org, 2005.
104. van der Spoel, D.; Lindahl, E.; Hess, B.; Groenhof, G.; Mark, A. E.; Berendsen, H. J. C. J. Comput. Chem. 2005, 26, 1701-1718
105. van Gunsteren, W. F.; Billeter, S. R.; Eising, A. A.; Hünenberger, P. H.; Krüger, P.; Mark, A. E.; Scott, W. R. P.; Tironi, I. G. Biomolecular Simulation: The GROMOS96 Manual and User Guide; Hochschuleverlag AG an der ETH Zürich: Zürich, Switzerland, 1996.
106. Scott, W. R. P.; Hünenberger, P. H.; Tironi, I. G.; Mark, A. E.; Billeter, S. R.; Fennen, J.; Torda, A. E.; Huber, T.; Krüger, P.; van Gunsteren, W. F. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 3596-3607
107. Oostenbrink, C.; Villa, A.; Mark, A. E.; van Gunsteren, W. F. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1656-1676
108. Berendsen, H. J. C.; Postma, J. P. M.; van Gunsteren, W. F.; Hermans, J. In Intermolecular Forces; Pullman, B., Ed.; Reidel: Dordrecht, 1981.
109. Nosé, S. J. Chem. Phys. 1984, 81, 511-519
110. Hoover, W. G. Phys. Rev. A 1985, 31, 1695-1697
111. Parrinello, M.; Rahman, A. J. Appl. Phys. 1981, 52, 7182-7190
112. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L. J. Chem. Phys. 1993, 98, 10089-10092
113. Essmann, U.; Perera, L.; Berkowitz, M. L.; Darden, T.; Lee, H.; Pedersen, L. G. J. Chem. Phys. 1995, 103, 8577-8593
114. Auer, B. M.; Skinner, J. L. J. Chem. Phys. 2007, 127, 104105
115. Auer, B. M.; Skinner, J. L. J. Chem. Phys. 2008, 128, 224511
116. Mukamel, S. Principles of Nonlinear Optical Spectroscopy; Oxford: New York, 1995.
117. Auer, B. M.; Skinner, J. L. J. Chem. Phys. 2008, 129, 214705
118. Pieniazek, P. A.; Tainter, C. J.; Skinner, J. L. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 10360-10363
119. Pieniazek, P. A.; Tainter, C. J.; Skinner, J. L. J. Chem. Phys. 2011, 135, 044701
120. Skinner, J. L.; Pieniazek, P. A.; Gruenbaum, S. M. Acc. Chem. Res. 2012, 45, 93-100
121. Wickstrom, L.; Okur, A.; Song, K.; Hornak, V.; Raleigh, D. P.; Simmerling, C. L. J. Mol. Biol. 2006, 360, 1094-1107
122. Bunagan, M. R.; Gao, J.; Kelly, J. W.; Gai, F. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 7470-7476
123. Mukherjee, S.; Chowdhury, P.; Gai, F. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 4596-4602
124. Trebst, S.; Troyer, M.; Hansmann, U. H. E. J. Chem. Phys. 2006, 124, 174903
125. Lei, H.; Wu, C.; Liu, H.; Duan, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 4925-4930
126. Zhuang, W.; Abramavicius, D.; Hayashi, T.; Mukamel, S. J. Phys. Chem. B 2006, 110, 3362-3374
127. Zhuang, W.; Hayashi, T.; Mukamel, S. Angew. Chem., Int. Ed. 2009, 48, 3750-3781
128. Smith, A. W.; Lessing, J.; Ganim, Z.; Peng, C. S.; Tokmakoff, A.; Roy, S.; Jansen, T. L. C.; Knoester, J. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 10913-10924